Metodología adaptada para la formación de híbridos F1 de cacao (Theobroma cacao L.) en Tabasco*

Methodology adapted to the formation of F1 hybrids of cacao (Theobroma cacao L.) in Tabasco

Yaskara Paulina Barrón García¹, Alfonso Azpeitia Morales^2§, Procopio Alejandro López Andrade² y Felipe Mirafuentes-Hernández²

¹ Universidad Autónoma de Guadalajara, Campus Villahermosa, Prol. Paseo Usumacinta km 3.5 Fracc. El Country, Villahermosa, Tabasco, México. Tel. 01 (993) 31 05 170.

* Recibido: noviembre de 2013
Aceptado: marzo de 2014

Resumen

En Tabasco, la enfermedad de la "moniliasis" afecta la producción de cacao cultivado reduciendo la producción de 30% a 100% en las plantaciones. El hongo Moniliophthora roreri afecta los frutos en cualquier etapa de desarrollo. En el año 2006 se incorporaron 6 clones resistentes a "moniliasis" al banco de germoplasma del INIFAP en el estado de Tabasco. Es necesario incorporar este carácter de resistencia a genotipos con alto rendimiento y adaptación regional a través de cruzamientos. El objetivo de este trabajo fue establecer un método para la formación de nuevos híbridos mexicanos altamente productivos por medio de polinizaciones controladas con genotipos resistentes. En este trabajo se presentan resultados de la influencia del volumen del recipiente y el tiempo de permanencia sobre la inflorescencia de cacao para su polinización manual y el porcentaje de prendimiento de flores después de la polinización, así como también la influencia del período de polinización manual, las diferencias genotípicas y la compatibilidad genética. Este trabajo ha permitido obtener 63 familias diferentes, descendientes de 23 cruzas diferentes.

Palabras clave: cacao, mejoramiento genético, moniliasis, polinización controlada.

Abstract

Keywords: cocoa breeding, moniliasis, controlled pollination.

Introducción

En México, el cacao (Theobroma cacao L.) se cultiva en 62 182 hectáreas, mientras que en el estado de Tabasco se cultivan 40 831 hectáreas, las 21 351 hectáreas restantes corresponden al estado de Chiapas (Barrón et al., 2011). En el proceso productivo intervienen cerca de 50 mil familias de los estados de Tabasco y Chiapas. El cacao en el estado de Tabasco se distribuye en seis municipios, destacando por su superficie cultivada los municipios de Cárdenas, Comalcalco, Cunduacán y Huimanguillo. En el estado de Chiapas destacan por su producción los municipios de Tapachula, Pichucalco y Palenque.

Para la industria chocolatera nacional, el cacao representa la materia prima para la elaboración del chocolate, y su calidad ha sido preferida por esta industria (Barrón et al., 2011). Sin embargo, desde la llegada de la "moniliasis" a México en el norte de Chiapas en febrero de 2005, ha provocado pérdidas en la producción de 40% (Phillips-Mora, et al., 2006). Este problema ha generado desaliento entre los productores por el desconocimiento del manejo de la enfermedad y recientemente, cerca de 1 000 ha han sido derribadas en el estado de Tabasco debido a la afectación de la "moniliasis".

Este problema podría incrementarse y ocasionar una disminución de las zonas cultivadas, lo que provocaría indirectamente un deterioro ambiental por la disminución en la captura de carbono que proporciona este agroecosistema. Los efectos devastadores de este patógeno en cacao han sido dramáticos y bien documentados en diferentes épocas y países (Phillips-Mora y Wilkinson, 2007). De acuerdo a los reportes, la "moniliasis" tiene su origen entre Colombia y Ecuador debido a que existen reportes de 1817 en Colombia, sobre la aparición de la enfermedad en el oriente y centro del país (Phillips-Mora et al., 2007), para el año de 1895 se registra el primer indicio de la presencia de una enfermedad cuya descripción coincide con la "moniliasis" (Suárez, 1982). Además, de su dispersión en estos países, el hongo está presente en Venezuela, Perú, Panamá, Nicaragua, Costa Rica y Honduras, donde es uno de los principales factores que limitan el rendimiento de la producción de cacao en las áreas afectadas (Phillips-Mora, 2003).

Cifras de la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (SAGARPA) confirman que la producción de cacao en el estado de Tabasco registra una reducción de 43.2%. Lo anterior significa una pérdida del orden de los $ 57 120 000 pesos (Azpeitia et al., 2011).

Considerando la gran susceptibilidad de todos los genotipos comerciales de cacao, la agresividad de este patógeno, su excepcional capacidad de sobrevivir en diferentes condiciones ambientales y su rápida dispersión natural y mediada por el hombre, M. roreri representa una gran amenaza para los agricultores del mundo (Jaimes y Aranzazu, 2010). La generación de clones con alta resistencia permitiría producir cacao en ambientes infestados con "moniliasis", en donde la única alternativa hasta hace poco era el abandono o cambio de actividad de las plantaciones (Phillips-Mora et al., 2012); por ello es de su suma importancia incorporar caracteres de resistencia a la "moniliasis" a genotipos mexicanos altamente productivos.

El aprovechamiento del germoplasma valioso mediante la hibridación permite la obtención de genotipos superiores de alto valor agronómico (López-Baéz, 1995). Para Somarriba et al. (2010), al realizar polinizaciones manuales se tiene la ventaja de poder escoger los árboles que serán el padre y la madre de las semillas, del cual se obtienen semillas híbridas de calidad cruzando los mejores árboles padre y madre.

De acuerdo con Arguello (1997), el comportamiento ante la "moniliasis" de los clones ICS-39, ICS-95, EET-400 fueron considerados como resistentes, CAP-34 e ICS-60 moderadamente resistentes, UF 613 e IMC-67 tolerantes, EET-62, ICS-60 e ICS-6 susceptibles y TSA-641, TSA-654, TSH-792, TSH-565 e ICS-1 como muy susceptibles.

Estudios preliminares en Colombia, manifestaron que es factible encontrar materiales resistentes o con tolerancia dilatoria, el clon IMC-67 y algunos híbridos donde este clon interviene, ofrecen comportamientos aceptables y promisorios ante la "moniliasis", los genotipos E1, IMC-67 y P7 fueron calificados como tolerantes por su mediano daño interno y por presentar mayor tiempo de duración en la expresión de síntomas (Rodríguez y Medina, 2005).

Por otra parte (Debouck et al., 2008) encontraron en relación con la resistencia de la "moniliasis", sólo una resistencia de un tercio de 1%; es decir, 0.3% de 600 accesiones realizadas en el programa de mejoramiento genético del CATIE. De este estudio, después de 15 años de evaluación se seleccionaros seis clones trinitarios (CATIE-R1, CATIE R-4, CATIE R-6, CC-137, ICS-95 y el PMCT-58) de buena producción y tolerancia a la moniliasis (Phillips-Mora et al., 2012).

En México los estudios de mejoramiento genético han sido escasos, de acuerdo con López-Báez (1995) entre 1986 y 1987 se realizó una caracterización de 31 clones RIM seleccionados en del Campo Experimental "Rosario Izapa" perteneciente al INIFAP en el estado de Chiapas, en dicho estudió se encontró que los frutos van de tamaño mediano a grande con formas de angoleta (frutos con constricción basal intermedia) y cundeamor (fruto con constricción basal fuerte) y bajo número de semillas, en general, la población de clones RIM presenta poca variabilidad en cuanto características del fruto. Sin embargo, en esta época el mejoramiento genético fue dirigido a la búsqueda de genotipos para resistencia a la mancha negra.

En la actualidad existen genotipos reportados como resistentes a la "moniliasis" como: ICS 95 (Trinidad y Tobago), UF 273 (Costa Rica), PA 169 (Perú), EET 233 (Ecuador) y EET 183(Ecuador) (Phillis-Mora et al., 2009). Estos materiales fueron introducidos por el INIFAP en el año 2006 a México (Azpeitia et al., 2008; Azpeitia et al. 2009) y han mostrado producción de 0.7 kg de grano seco por árbol para el clon PA 169, 1 Kg para el clon UF 273 y 1.5 Kg en el clon ICS 95. Sin embargo, los genotipos ICS 95 y UF 273 presentaron resistencia con cero frutos enfermos de "moniliasis" y el PA 169 mostró moderada resistencia (Ramírez-Guillermo et al., 2012). Con base a esta fuente genética disponible, el objetivo del presente trabajo fue: establecer un método para la formación de nuevos híbridos mexicanos que sean altamente productivos por medio de polinizaciones controladas con genotipos resistentes para el estado de Tabasco.

Materiales y métodos

El presente trabajo se desarrolló desde noviembre de 2011 y finalizó en febrero de 2012 en el Campo Experimental Huimanguillo, perteneciente al INIFAP. Este campo experimental se localiza en el estado de Tabasco, en el km 1 de la carretera Huimanguillo-Cárdenas, sus coordenadas son 17° 51' 04.52'' latitud norte 93° 23' 46.96'' longitud oeste, a una elevación de 20 msnm. En esta zona se cuenta con clima cálido húmedo, con temperatura anual de 25 °C y con una precipitación pluvial de 2 200 mm; los suelos son tipo Gleysoles, Acrisoles y los Fluvisoles. Los trabajos se realizaron dentro de la casa de malla y banco de germoplasma, para lo cual se consideraron los siguientes estudios:

Influencia del volumen del recipiente y el tiempo de permanencia sobre la inflorescencia de cacao para su polinización manual. Previamente los árboles fueron seleccionados del genotipo INIFAP 1, para lo cual fueron cubiertas las inflorescencias con recipientes de polipropileno de diferentes volúmenes (Figura 1). Los recipientes (tratamientos) a utilizar para cubrir el botón floral fueron: 1) jeringa de 5 mL seccionada a la mitad, b) jeringa de 10 mL seccionada a la mitad y c) jeringa de 20 mL seccionada a la mitad. Éstos se utilizaron en tres tiempos diferentes: a) 24 h; b) 48 h; y c) 72 h. Este experimento se estableció en un diseño completamente al azar con arreglo factorial 3 x 3 con 20 repeticiones y la variable a medir fue: a) Porcentaje sin abscisión de flores de Cacao; y b) Porcentaje de abscisión. Los datos fueron sometidos a análisis de varianza y a prueba de comparación de medias de Tukey (0.05) por medio del software estadístico FAUANL versión 2.5 (Olivares-Sáenz, 1994).

Prendimiento de flores después de la polinización. Se realizaron emasculaciones en las flores de los órganos masculinos en el híbrido INIFAP 1 y fueron fecundadas las flores manualmente con polen procedente del genotipo UF 273, para lo cual se le eliminaron los pétalos para que permitiera descubrir las anteras. Después de doce horas de polinizada la flor, fue retirado el recipiente de polipropileno para permitir el crecimiento del fruto hasta su madurez, Este experimento fue establecido en un diseño completamente al azar con tres tratamientos y 20 repeticiones. Los tratamientos fueron constituidos por: 1) jeringa de 5 mL seccionada a la mitad; b) jeringa de 10 mL seccionada a la mitad; y c) jeringa de 20 mL seccionada a la mitad. Las variables evaluadas fueron: a) porcentaje de prendimiento de la flor después de 24 h de su polinización; y b) porcentaje de abscisión de flores después de 24 h de su polinización. Los resultados se sometieron a análisis de varianza y prueba de comparación de medias de Tukey (0.05) por medio del software estadístico FAUANL versión 2.5 (Olivares-Sáenz, 1994).

Influencia del periodo de polinización y cosecha del fruto, influencia del genotipo en el prendimiento del fruto y compatibilidad genotípica. Los árboles de cacao se seleccionaron con base a su producción y resistencia a la "moniliasis" (Azpeitia, 2009) usando como progenitores masculinos: ICS 95, PA 169 y UF 273, así como madres se usaron los genotipos INIFAP 1, INIFAP 8, e INIFAP C. A su vez se realizaron cruzas recíprocas, pero solo con los genotipos resistentes a la "moniliasis" (ICS 95, PA 169 y UF 273).

Un total de dos árboles por genotipo fue utilizado. Los botones florales cerrados fueron cubiertos con recipientes de polipropileno (Figura 1) constituido por recipiente de 3.5 cm de longitud (jeringa hipodérmica) de un volumen de 20 mL. Posteriormente, al momento de la apertura de la flor (12 h después) los órganos masculinos fueron emasculados y fecundados manualmente con polen procedente de un progenitor, e inmediatamente fueron cubiertas nuevamente durante un periodo de 12 h para evitar posible contaminación con polen extraño. Después de transcurrido este periodo de 12 h se retiró el recipiente de polipropileno para permitir el crecimiento del fruto hasta su madurez. Todas las polinizaciones fueron realizadas solamente por una persona. Los tratamientos evaluados fueron cinco, constituidos por las diferentes épocas del año: a) invierno 2011; b) primavera 2011; c) verano 2011; d) otoño 2011; y e) invierno 2011-2012. El diseño experimental utilizado fue un completamente al azar con diferente número de repeticiones y las variables a medir fueron: a) Influencia del periodo de polinización y cosecha de frutos, evaluado desde el mes de febrero de 2011 a febrero de 2012; b) Influencia del genotipo en el amarre del fruto; y c) Compatibilidad genotípica. Esta se evaluó al final de la cosecha de los frutos híbridos, considerándose la siguiente escala: alta (6-8 frutos), media (3-5 frutos), baja (1-2 frutos) y nula (0 frutos).

Los resultados se sometieron a análisis de varianza y prueba de comparación de medias de Tukey (0.05) por medio del software estadístico FAUANL versión 2.5 (Olivares-Sáenz, 1994), adicionalmente se realizó un análisis de correlación para determinar la influencia de la temperatura y el porcentaje de frutos con madurez fisiológica para su cosecha (de 4 a 5 meses después de la polinización).

Resultados

Influencia del volumen del recipiente y el tiempo de permanencia sobre la inflorescencia de cacao para su polinización manual. Los resultados mostraron que la jeringa de 20 mL fue superior estadísticamente a los demás tratamientos, el cual permitió mantener 95% de flores sin abscisión aptas para su polinización después de 24 h, mientras que en los demás tratamientos a 48 h y 72 h se presentó 100% de abscisión de flores por lo que no fueron apropiados para el desarrollo de este trabajo. Los recipientes de 10 y 5 mL presentaron valores de 50% y 30% respectivamente después de 24 h (Cuadro 1).

Porcentaje de prendimiento de flores después de 24 h de su polinización. El prendimiento de flores después 24 h de la polinización fue superior estadísticamente en el tratamiento con recipientes de volumen de 20 mL, el cual presentó 48% de prendimiento contra 10% y 0% para los recipientes de 10 y 5 mL respectivamente (Cuadro 2).

Influencia del periodo de polinización y cosecha de frutos. Del periodo analizado de febrero de 2011 a febrero de 2012 se encontró que la temperatura influye en el porcentaje de prendimiento de Flores (Cuadro 3), destacando un mayor porcentaje de frutos formados en las polinizaciones correspondientes al mes de febrero de 2011 con 30.16% donde se presentó una temperatura media mensual de 23.7 °C. El porcentaje fue disminuyendo conforme fue aumentando la temperatura.

El mes de febrero de 2011 y el mes de diciembre de 2011 fueron los meses con mayor número de frutos cosechados con 19 y 11 frutos cosechados, respectivamente, con una temperatura media mensual de 23.7 °C. En el análisis del mejor periodo de polinización que favoreció la cosecha de frutos, se encontró que la polinización realizada durante la época de invierno 2011 fue superior estadísticamente en comparación con primavera, verano y otoño ya que permitió cosechar 25 frutos, seguido de la época invierno 2011-2012 con 17 frutos (Figura 2).

En cuanto al análisis de correlación para determinar la influencia de la temperatura y el porcentaje de frutos con madurez fisilógica para su cosecha se encontró un coeficiente de determinación R²= 0.46, el cual explica parcialmente que a menor temperatura mayor prendimiento de flores y frutos que alcanzan su madurez hasta la cosecha (Figura 3).

Influencia del genotipo en el amarre del fruto. Se obtuvieron 23 cruzas diferentes siendo el cruce de los genotipos INIFAP 1 x UF 273, el más sobresaliente con un mayor amarre de frutos ya que se formaron ocho frutos (cada fruto formó una familia), seguido de su cruza recíproca UF 273 x INIFAP 1 con siete frutos, seguido de la cruza INIFAP 8 x PA 169 con cinco frutos maduros, siendo las cruzas UF 273 X INIFAP, PA169 X INIFAP, ICS 95 X INIFAP C-2, INIFAP 8 X INIFAP C-2 y INIFAP 8 X ICS 95 las que menor número de frutos se obtuvieron con una sola mazorca cosechada; las cruzas que no se pudieron obtener fueron PA 169 X INIFAP, UF 273 X INIFAP 8, UF 273 X INIFAP C-2, INIFAP X PA 169, INIFAP C-2 X INIFAP 8, INIFAP 1 X INIFAP C-2 y UF 273 X PA 169 (Figura 4).

Compatibilidad genotípica. Con base a los resultados se consideró la siguiente clasificación de compatibilidad de las cruzas de acuerdo al número de familias (Cuadro 4). Los cruces INIFAP 1 x UF 273 y su cruza reciproca UF273 x INIFAP 1 fueron superiores estadísticamente al resto de cruces efectuados. Siete cruces realizados no formaron ninguna familia.

El aprovechamiento del germoplasma valioso mediante la hibridación permite la obtención de genotipos superiores de alto valor agronómico (López-Báez, 1995). De acuerdo a Somarriba et al. (2010), al realizar polinizaciones manuales se tiene la ventaja de poder escoger los árboles que serán el padre y la madre de las semillas, del cual se obtienen semillas híbridas de calidad cruzando los mejores árboles padre y madre.

El mejoramiento genético de cacao es una estrategia para obtener árboles más productivos (Ramírez, 1987) por medio de la hibridación sobre todo con resistencia a incorporar caracteres de resistencia a "moniliasis"; sin embargo, en el proceso de obtención de híbridos intervienen las condiciones climáticas y es variable de mes a mes como ha sido reportado previamente por Martins et al. (1998) además, los resultados obtenidos indican que existe una influencia en el tipo de recipiente y volumen que cubre la inflorescencia durante un periodo aproximado de 48 h.

Los resultados obtenidos, indican que existe una correlación entre temperatura, el prendimiento de frutos y frutos que llegan a la madurez fisiológica, ha sido reportado previamente que la temperatura en el prendimiento de frutos está asociado o a la temperatura, debido a que para un desarrollo óptimo del cultivo de cacao y que favorece su floración y fructificación, la temperatura ambiental debe ser de 23 a 26 °C (James et al., 2008). En los resultados obtenidos en este trabajo en las polinizaciones controladas, la temperatura que se presentó durante los meses de invierno fueron de 19 °C a 28 °C con temperatura media de 23.5 °C, estas temperaturas bajas permitieron la obtención de mayor número de frutos que llegaron a su madurez fisiológica y fueron cosechados. Aunque no se analizaron algunos otros factores climáticos como incidencia de humedad relativa, precipitación pluvial e insolación así como días nublados, al parecer la temperatura influye en el prendimiento de la flor hasta la formación de frutos maduros tal como es explicado aunque de forma parcial por un análisis de correlación.

Según Cadavid-Vélez (2006) la productividad en las plantas de valor comercial por sus semillas, está asociada al potencial genético y al carácter de compatibilidad del material de siembra. La influencia del genotipo en el prendimiento del fruto y mayor cantidad de frutos que llegan a la cosecha está asociada a la autocompatibilidad o interincompatibilidad del polen, los árboles de cacao con compatibilidad permiten la mayor cantidad de frutos como ha sido indicado en esta especie (Aranzazu et al., 2008; Lopes et al., 2011), los cruces INIFAP 1 X UF 273 y UF 273 X INIFAP 1 fueron clasificados como altamente compatibles con ocho y siete familias, respectivamente, y el cruce e INIFAP 8 X PA 169 con una compatibilidad media con cinco familias.

Para Godoy et al. (2009) la incompatibilidad sexual es uno de los factores que contribuyen a la baja productividad del cacao, otros factores que pueden influir en el genotipo es la variabilidad en el rendimiento del polen, el número de óvulos, y la relación P: O (polen-óvulo). Esta condición fue observada en este trabajo, debido a que se encontraron genotipos con baja y nula compatibilidad, clasificándose dentro de los primeros los cruces INIFAP X PA 169, ICS 95 X INIFAP 1, INIFAP C-2 X ICS 95, ICS 95 X INIFAP 8, INIFAP C-2 X INIFAP 1, INIFAP X UF 273, PA 169 X INIFAP 8 (con 2 familias), UF 273 X INIFAP, PA 169 X INIFAP, ICS 95 X INIFAP C-2, INIFAP 8 X INIFAP C-2 e INIFAP 8 X ICS95 (con 1 familia); los cruces con nula compatibilidad fueron PA 169 X INIFAP, UF 273 X INIFAP 8, UF 273 X INIFAP C-2, INIFAP X PA 169, INIFAP C-2 X INIFAP 8, INIFAP 1 X INIFAP C-2 y UF 273 X PA 169.

Conclusiones

Los resultados mostraron que el recipiente de 20 mL permitió 95% de flores sin abscisión aptas para su polinización después de 24 h, mientras que en los demás tratamientos a 48 h y 72 h se presentó 100% de abscisión de flores, por lo que no son apropiados para la formación de híbridos. Adicionalmente, con el recipiente de 20 mL es posible obtener hasta 48% de prendimiento de las flores polinizadas de forma manual. Esta información es relevante debido a que permitirá la formación de híbridos interclonales de cacao para resistencia a "moniliasis".

Con base a las condiciones de trabajo y con la información analizada de febrero de 2011 a febrero de 2012 se concluye que durante los meses de febrero y diciembre se cuenta con las condiciones más apropiadas para realizar polinizaciones controladas ya que presenta temperaturas de 19 °C a 28 °C con temperatura media de 23.5 °C, favoreciendo el mayor prendimiento de flores y cosecha de frutos, condiciones que se dan en el invierno. Por el contrario, incrementos de temperatura que se registran durante los meses de marzo, abril y mayo están asociados a una baja en el prendimiento de frutos y cosecha de frutos. Además en este estudio fue posible observar genotipos compatibles que favorecen el prendimiento de flores, destacando el cruce de INIFAP 1 x UF 273 el cual permitió obtener 8 familias. Este trabajo ha permitido obtener por primera vez un total de 63 familias diferentes, descendientes de 23 cruzas diferentes.

Agradecimientos

Al CONACYT FOMIX- CCYTET y gobierno del estado de Tabasco a través del proyecto con clave TAB-2010-C20-144013.

Literatura citada

Aranzazu, F.; Martínez, N. y Rincón-Guarín, D. A. 2008. Autocompatibilidad e intercompatibilidad sexual de materiales de cacao. Modelos para el empleo de los materiales de cacao más usados en Colombia utilizando los mejores porcentajes de intercompatibilidad. Libro técnico. Unión Temporal Cacao de Colombia. Bucaramanga, Colombia. 24 p.         [ Links ]

Arguello, C. O. 1997. Evaluación de materiales de cacao por resistencia a Moniliophthora roreri en Santander. In: Tercer Seminario Técnico de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria. CORPOICA sede Colombia. 70 p.         [ Links ]

Azpeitia, M. A.; López, A. P. A.; Mirafuentes, H. F. 2008. Comportamiento de genotipos de cacao (Theobroma cacao L.) resistentes a "moniliasis" en el estado de Tabasco, México. In: Memoria de la 3ª. Reunión Nacional de Innovación Agrícola y Forestal. Mérida, Yucatán 2008. 182 p.         [ Links ]

Azpeitia, M. A.; Mirafuentes, H. F.; López, A. P. A. y Castillo, G. R. 2009. Evaluación de genotipos de cacao (Theobroma cacao L.) resistentes a "moniliasis" en el estado de Tabasco, México. In: Memoria del PCCMCA. Campeche, México. 128 p.         [ Links ]

Azpeitia, M. A.; Barrón, G. Y. P. Mirafuentes, H. A P. A.; Castillo, G. R. y López Andrade F. 2011. Tecnología adaptada para la formación de híbridos interclonales de cacao en Tabasco. In: XXII Reunión Científica-Tecnológica Forestal y Agropecuaria. Villahermosa, Tabasco. 266-270.         [ Links ]

Barrón, G. Y. P.; Azpeitia, M. A.; Mirafuentes, H. F.; Castillo, G. R. y López, A. P. A. 2011. Producción de híbridos interclonales de cacao para resistencia a "moniliasis". In: XXII Reunión Científica-Tecnológica Forestal y Agropecuaria. Villahermosa, Tabasco. 263- 266.         [ Links ]

Cadavid-Vélez, S. 2006. Características de compatibilidad sexual de algunos clones de cacao y su aplicación en siembras comerciales. Compañía Nacional de Chocolates. Colombia. 28 p.         [ Links ]

Debouck, D.; Ebert, A.; Peralta, B. E. M. A. y Ramírez, M. 2008. La importancia de la utilización de la diversidad genética vegetal en los programas de investigación agrícola en América Latina. Recursos Naturales y Ambiente. 53:46-53.         [ Links ]

Godoy, P. R.; Esteves, de S. M. M.; Amaral, R. F.; Lawinscky, P. R.; Araújo, I. S. and Ahnert, D. 2009. Performance polínica em cacaueiros (Theobroma cacao L.) autocompatíveis e autoincompatíveis. Revista Brasileira de Botânica. 32:617-620.         [ Links ]

Jaimes, Y. y Aranzazu, F. 2010. Manejo de las enfermedades del cacao (Theobroma cacao L.) en Colombia con énfasis en monilia (Moniliophthora roreri) Colombia: CORPOICA. 90 p.         [ Links ]

James, M. J.; Bonilla, C.; Agüero, C. J. y León, L. 2008. Manual de manejo y producción del Cacaotero. Nicaragua, 40 p.         [ Links ]

López-Báez, O. 1995. Características del fruto del germoplasma de cacao, Theobroma cacao L., seleccionado en Rosario Izapa, Chiapas. Agric. Téc. Méx. 21(2):127-137.         [ Links ]

Lopes, U.V.; Monteiro, W. R.; Pires, J. L.; Clement, D.; Yamada, M. M. and Gramacho, K. P. 2011. Cacao breeding in Bahia, Brazil-strategies and results. Crop Breed. Appl. Biotechnol. S1:73-81.         [ Links ]

Martins, P. L.; Yamada, M. M. y. Ahner, D. 1998. Recomendações para determinação da incompatibilidade sexual no cacaueiro. Livro técnico, Governo da Bahia, Brasil. 24 p.         [ Links ]

Olivares-Sáenz, E. 1994. Paquete de diseños experimentales FAUANL. Versión 2.5. México: Facultad de Agronomía Universidad Autónoma de Nuevo León.         [ Links ]

Phillips-Mora, W. 2003. Origin, biogeography, genetic diversity and taxonomic affinities of the cacao (Theobroma cacao L.) fungus Moniliophthora roreri as determined using molecular, phytopathological and morpho-physiological evidence. Thesis (Ph.D.). The University of Reading. Reino Unido. 349 p.         [ Links ]

Phillips-Mora, W.; Coutiño, A.; Ortiz, G. F.; López, A. P.; Hernández, J. and Aime, M. C. 2006. First report of Moniliophththora roreri causing frosty pod rot ("moniliasis" disease) of cocoa in México. Plant Pathol. 55:584.         [ Links ]

Phillips-Mora, W.; Aime, M. C. and Wilkinson, M. J. 2007. Biodiversity and biogeography of the cacao (Theobroma cacao) pathogen Moniliophthora roreri in Tropical America. Plant Pathol. 56:911-922.         [ Links ]

Phillips-Mora, W. and Wilkinson, M. J. 2007. Frosty pod, a disease of limited geographic distribution but unlimited potential for damage. Phytopathology 97(12):1644-1647.         [ Links ]

Phillips-Mora, W. 2009. Overcoming the main limiting factors of cacao production in Central America through the use of improved clones developed at CATIE. COPAL meeting. Bali, Indonesia. 1-6 p.         [ Links ]

Phillips-Mora, W.; Arciniegas-Leal, y Mata-Quirós, A. 2012. Catálogo de clones de cacao seleccionados por el CATIE para siembras comerciales. Costa Rica: CATIE. 70 p.         [ Links ]

Ramírez-Guillermo, M. Á. y López-Andrade, P. A. 2012. Reacción de dos clones "CONADECA" de cacao (Theobroma cacao L.) inoculados artificialmente cn Moniliophthora roreri causal de la moniliasis del cacao. In: I Simpósium internacional en producción agroalimentaria y XXIV reunión científica-tecnológica forestal y agropecuaria Tabasco. Cárdenas, Tabasco.         [ Links ]

Ramírez, M. G. L. 1987. Herencia de ciertos caracteres la mazorca y del árbol de cacao (Theobroma cacao L.). Tesis de maestría en ciencias. Universidad de Costa Rica. Costa Rica. 97 p.         [ Links ]

Rodríguez, L. y Medina, J. 2005. Caracterización de clones de cacao por respuesta a monilia (Moniliophthora roreri (Cif & Par) Evans et al.) en Santander. Fitopatología Colombiana. 28(2):61-64.         [ Links ]

Somarriba, Ch. E.; Cerda, B. R.; Astorga, D. C.; Quesada, Ch. F. y Vásquez, M. N. 2010. Reproducción sexual del cacao. Costa Rica: CATIE. 48 p.         [ Links ]

Suárez, C. C. 1982. El problema de la moniliasis y su combate en el Ecuador. In: Enríquez, G. A. Ed. La moniliasis de cacao. CATIE. Serie técnica. 70-78 pp.         [ Links ]