Componentes relacionados con la salud en semillas de frijol de plantas crecidas bajo riego y estrés hídrico terminal*

Health-related components in plant bean seeds grown under irrigation and terminal drought stress

María Guadalupe Herrera Hernández¹, Jorge Alberto Acosta Gallegos², Rafael A. Salinas Pérez³, Ana María Bernardo Casas¹ y Salvador Horacio Guzmán Maldonado¹§

¹ Campo Experimental Bajío- INIFAP. Carretera Celaya-San Miguel Allende Celaya, km 6.5, Guanajuato. C. P. 38110. México. Tel. 01 461 611 5323. Ext 183.

² Programa de frijol, Campo Experimental Bajío, INIFAP. Carretera Celaya-San Miguel Allende km 6.5, Celaya, Guanajuato. C. P. 38110. México.

* Recibido: junio de 2013
Aceptado: diciembre de 2013

Resumen

Es reducido el conocimiento sobre los efectos del estrés hídrico sobre los constituyentes del grano de frijol. Se estableció un experimento con ocho genotipos de frijol de diferente origen genético en dos regiones contrastantes (Celaya, Guanajuato y Ahome, Sinaloa) durante 2007-2008. Las plantas fueron crecidas bajo irrigación y estrés hídrico terminal. Se cuantificaron los fenoles totales, taninos condensados y oligosacáridos en semilla cruda y cocida. Independiente de los factores en estudio, la cocción disminuyó los compuestos determinados (p< 0.01). La semilla cosechada en Sinaloa sembrada bajo estrés hídrico, mostró mayor contenido de fenoles totales; mientras que la cosechada bajo riego en Guanajuato, mostró mayor contenido de taninos condensados y oligosacáridos. Para fenoles totales y taninos condensados, la semilla de los cultivares de la raza Jalisco, de color rosa, fueron superiores a la de frijol Pinto de raza Durango y Amarilla de raza Nueva Granada. En oligosacáridos, la semilla de los cultivares pintos y Amarillos mostró mayor contenido que la semilla de color rosa. Entre los pintos, Zapata fue superior a Saltillo en el contenido de fenoles totales y taninos condensados. No se observó tendencia definida en el contenido de oligosacáridos entre los genotipos de frijol en respuesta al estrés hídrico terminal. El estrés hídrico terminal mostró un efecto específico sobre los fenoles totales; mientras que el riego lo tuvo para los taninos condensados y los oligosacáridos. La semilla cosechada en Sinaloa mostró mayor contenido en los componentes estudiados, que la semilla cosechada en Guanajuato. La sequía terminal tuvo un efecto específico de localidad y genotipo en el contenido de componentes en semilla cruda.

Palabras claves: Phaseolus vulgaris L., ambiente, genotipo, riego, salud.

Abstract

Key words: Phaseolus vulgaris L., environment, genotype, irrigation, health.

Introducción

Varios estudios han demostrado los efectos benéficos de las dietas ricas en frutas y vegetales sobre el control de enfermedades crónicas (Key et al., 1999). Esos efectos se han atribuido a compuestos que presentan actividad biológica (Lampe, 1999). Las leguminosas, como el frijol común juegan un importante papel en la dieta tradicional de muchos países de África y América Latina, particularmente en aquellos en vías de desarrollo (Bermudez y Trucker, 2003). La segunda leguminosa con mayor producción y consumo a nivel mundial es el frijol común (Phaseolus vulgaris L.). Para la población de México es la segunda fuente de proteína, carbohidratos, vitaminas (ácido fólico, niacina y tiamina) y minerales (Fe y Zn) (Guzmán-Maldonado y Paredes-López, 1998).

El frijol común también es una excelente fuente de compuestos con actividad biológica (AB) (Díaz-Batalla et al., 2006). Esta característica ha llamado la atención del consumidor a raíz de los efectos benéficos que el frijol tiene sobre la prevención de enfermedades crónico degenerativas (Lanza et al., 2006). Por ejemplo, Reynoso-Camacho et al. (2007) demostró que las variedades de frijol 'Negro 8025' y 'Pinto Durango' cocidos en la olla reducían significativamente la formación de tumores en ratas inducidas químicamente al cáncer de colon. La AB del frijol fue atribuida a los oligosacáridos y compuestos antioxidantes como los taninos y los ácidos fenólicos, entre otros (Lanza et al., 2006; Reynoso-Camacho et al., 2007; Campos-Vergara et al., 2009).

La mayoría de las investigaciones sobre el frijol común se han enfocado en aspectos de selección varietal. El criterio para dicha selección ha estado dirigido hacia la resistencia a enfermedades, alta producción y tolerancia a la sequía, pero nunca hacia el contenido de compuestos con AB. Por otro lado, casi 65% de la producción de frijol en América Latina se concentra en las regiones áridas y semiáridas donde las plantas están expuestas a estrés ambiental como la sequía (Laing et al, 1985). Éste tipo de estrés pude provocar una gran variedad de respuestas en la planta, como cambios en la expresión genética del metabolismo y del crecimiento (Hernández-Lucero et al., 2008).

Jiménez-Hernández et al. (2012) reportaron que el genotipo, la localidad y su interacción afectaron positivamente el contenido de hierro en la semilla de frijol. Sin embargo, no hay estudios que evalúen estos efectos y el tipo de riego sobre compuestos con AB. Esta información podría ayudar en la toma de decisiones en los programas de mejoramiento. El objetivo del presente trabajo fue determinar el efecto del genotipo, del riego completo y del estrés hídrico terminal sobre el contenido de fenoles solubles totales, taninos condensados y oligosacáridos en semilla cruda y cocida en cultivares de frijol crecidos en dos localidades de México.

Materiales y métodos

Se utilizaron cultivares de las razas Durango (Singh et al, 1991), Jalisco y Nueva Granada (Cuadro 1).

Ambiente de producción

Las semillas fueron producidas bajo riego completo (RC) y estrés hídrico terminal (EHT) en el Campo Experimental Valle del Fuerte, Ahome, Sinaloa (15 msnm, 25^o 05' latitud norte, 108^o 38' longitud oeste) y el Campo Experimental Bajío, Celaya, Guanajuato (1 765 msnm, 20^o 34' latitud norte, 100^o 50' latitud oeste). En Sinaloa, el frijol se sembró el 20 de noviembre en el ciclo otoño-invierno 2007- 2008, mientras que en Guanajuato el frijol se sembró el 16 de marzo en el ciclo primavera-verano de 2007 (temperatura promedio de 21 °C). Tanto en Sinaloa como en Guanajuato, no se sembró ningún cultivo en el periodo agrícola anterior a la siembra del frijol. El diseño experimental utilizado fue bloques completos al azar.

La temperatura promedio en Ahome fue de 19.0 °C; un suelo tipo Vertisol; bajo un tratamiento de RC incluido un riego doce días antes de la siembra y tres riegos más durante el ciclo de cultivo (19 octubre, 12 noviembre y 7 diciembre). En el tratamiento de EHT se dieron los mismos riegos excepto que se omitió el último. En Celaya, la temperatura promedio fue de 22.8 °C con un suelo tipo Vertisol. El tratamiento de riegos para RC y EHT fue similar a lo descrito para Ahome (15 abril, 5 mayo y 25 mayo). Después de la cosecha, las semillas fueron almacenadas a -20 °C hasta su utilización.

Análisis realizados a la semilla

Las semillas fueron enviadas al Laboratorio de Alimentos localizado en el CEBAJ. Una parte de la semilla de cada muestra fue cocida en olla de barro a presión atmosférica (semilla/agua, 1:5, peso:volumen), liofilizada y almacenada a -20 °C hasta su análisis.

Fenoles solubles totales

Taninos condensados

A 200 mg de muestra se le añadieron 10 mL de metanol, se agitó por 20 min y se centrifugó (5 000 x g por 15 min). A 1 mL del sobrenadante se le añadieron 5 mL del reactivo A (1:1, v/v, vanillina al 1% en metanol y HCl al 8% en metanol). Por otro lado, a 1 mL del sobrenadante (blanco) se le añadieron 5 mL de HCl (4% en metanol) sin el reactivo A; ambas muestras fueron incubadas (20 min, 30 °C). Posteriormente las muestras fueron leídas a 500 nm en un espectrofotómetro y la absorbancia del blanco se restó a la de la muestra con vanillina (Desphande y Cheryan, 1985). Los taninos condensados fue reportado como mg equivalentes de (+) catequina/kg, peso seco (E+C/ kg, PS).

Oligosacáridos

La rafinosa, estaquiosa y bervascosa se determinaron con el método de Smiricky et al. (2002). Brevemente, a 1 g de muestra se le añadieron 100 mL of agua desionizada y se colocó en un baño maría (80 °C, 60 min). La muestra fue trasferida a un frasco volumétrico de 250 mL y llevado a volumen con agua desionizada. Después de filtrada la muestra se inyectó en un equipo de HPLC HP-1100 (Agilent Technologies, Inc., Santa Clara, CA, USA.) integrado con una pre columna Zorbax NH₂ (4.6 x 12.6 mm, 5 μm), una columna Zorbax (4.6 x 250 mm, 5 μm) y un detector de índice de refracción (RID, 61362A). La identificación y cuantificación de los oligosacáridos se realizó comparando los resultados con estándares comerciales de rafinosa, estaquiosa y verbascosa.

Análisis estadístico

Todos los resultados fueron reportados como la media ± desviación estándar (n= 4). El análisis estadístico fue realizado con un software JMP.5.0.1 (a business of SAS, 1989-2003, SAS Institute Inc., NC, USA). Los valores de las medias fueron comparados estadísticamente utilizando la prueba de comparación múltiple de Tukey. El análisis de varianza (ANOVA) fue generado utilizando un análisis combinado entre localidades y tratamientos de riego (SAS Institute, Inc.).

Resultados y discusión

Se observó un efecto altamente significativo (p< 0.01) de la localidad y el genotipo, y de las interacciones localidad x genotipo y régimen de humedad x genotipo, así como de la cocción y todas las interacciones dobles y triples en donde intervino la cocción (Cuadro 2). El efecto del régimen de humedad solo fue significativo (p< 0.05). Los mayores niveles de FST entre los genotipos y el tratamiento de humedad, se observaron en Ahome. La cocción disminuyó en forma diferencial el contenido de FST entre las localidades, tratamiento de humedad y genotipos (Cuadro 3), lo cual explica la significancia observada en sus interacciones dobles y triples (Cuadro 2).

Se observó un efecto significativo de la localidad y el genotipo, y de la localidad x genotipo y del tratamiento de humedad x genotipo, así como de la cocción y todas sus interacciones para los FST (Cuadro 2). Los mayores niveles de FST entre los genotipos y el tratamiento de humedad, se observaron en Ahome. La cocción disminuyó en forma diferencial el contenido de FST entre las localidades, tratamiento de humedad y genotipo (Cuadro 3), lo cual explica la significancia observada en sus interacciones dobles y triples (Cuadro 2). La semilla cruda de los genotipos de raza Jalisco producida bajo riego en Ahome, mostró mayor contenido de FST comparado con el contenido de las semilla de los cultivares de las razas Durango y Nueva Granada (Cuadro 3).

La semilla del cultivar Flor de Mayo Anita mostró 32.2%, 60.8, 56.0% y 58.7% mayor concentración de FST comparada con el cultivar Pinto Zapata y Pinto Saltillo de la raza Durango, Azufrado 26 y Azufrado Noreste de la raza Nueva Granada, respectivamente. Más aún, el cultivar Flor de Junio Bajío que mostró el menor contenido de FST entre los cultivares de la raza Jalisco, pero mostró 11.4%, 48.8%, 42.5%, y 46.1% mayor contenido de FST comparado con Pinto Zapata, Pinto Saltillo, Azufrado 26 y Azufrado Noreste, respectivamente. La misma tendencia se observó en las muestras sembradas bajo EHT (Cuadro 3). Todos los cultivares de la raza Jalisco presentan un color de semilla rosa-crema, los cultivares pintos un color crema con manchas café y los azufrados un color amarillo. No es posible establecer una relación del color con los FST. En este punto sólo se puede relacionar el color con la descripción de la raza y por lo tanto, los cultivares de la raza Jalisco presentan mayor contenido de FST que los de las razas Durango y Nueva Granada.

El tratamiento de EHT modificó el metabolismo de la planta incrementando el contenido de los FST en la semilla de los cultivares de las razas Durango y Nueva Granada (Cuadro 3). Por ejemplo, el frijol crudo de Pinto Zapata y Pinto Saltillo mostró 6.6 y 21.2%, respectivamente, más FST bajo EHT comparado con los tratamientos de RC. El mismo efecto se observó en los cultivares de la raza Nueva Granada; sin embargo, este efecto no se observó en los cultivares de la raza Jalisco (Cuadro 3). El frijol crudo de todos los cultivares producidos en Celaya, tanto bajo RC y EHT mostraron menor concentración de FST comparado con el contenido de la semilla de los cultivares producidos en Ahome. Más aún, con la excepción del cultivar Pinto Zapata (raza Durango), las semillas de los cultivares de la raza Jalisco producidos bajo RC o EHT mostraron mayor contenido de FST comparados con los de las razas Durango y Nueva Granada (Cuadro 3). Valores similares de FST reportados para frijol común (Ranilla et al, 2007; Xu and Chang, 2008).

Como resultado del proceso de cocción, los FST disminuyeron substancialmente en la semilla de todos

los cultivares en ambas localidades (Cuadro 3). La reducción observada de los FST fue de 20.3% en el cultivar Flor de Mayo Anita producido en Celaya bajo EHT a 72% en Flor de Junio Marcela producido en Ahome bajo el mismo tratamiento de humedad. Cabe señalar que la reducción en los FST como resultado de la cocción fue mayor en los materiales sembrados bajo riego en Celaya (41.45-70.4%) en comparación con los sembrados bajo riego en Ahome (29.8-45.2%).

En últimos 10 años, los investigadores(as) se han interesado en los FST. La razón principal es la capacidad antioxidante demostrada por los FST y su papel en la prevención de varias enfermedades relacionadas con el estrés oxidativos (Manach et al, 2004; Ranilla et al, 2007). También han mostrado un efecto anti proliferativo en líneas de células de cáncer (Dong et al, 2007; Aparicio-Fernández et al, 2008). Por esta razón se desea que el contenido de los FST en la semilla de frijol común sea el mayor posible; dado que permitirá aumentar la biodisponibilidad de estos compuestos; se sabe que el metabolismo digestivo aumenta hasta en 20% la biodisponibilidad de los FST y por lo tanto, incrementa la probabilidad de prevenir el cáncer (Manach et al., 2005). En general, los datos sugieren que los cultivares de la raza Jalisco producidos bajo riego y estrés hídrico acumulan mayores niveles de FST que los de las razas Durango y Nueva Granada.

Taninos condensados

La localidad y el tratamiento de humedad no mostraron ninguna diferencia significativa en el contenido de taninos condensados (TC); sin embargo, si se observaron interacciones con el genotipo y las interacciones triples (Cuadro 2). El efecto de la cocción mostró diferencias significativas en las interacciones, pero no con la interacción de la cocción con el tratamiento de humedad. Los cultivares de la raza Jalisco producidos bajo RC y EHT en Ahome y Celaya, mostraron un contenido de TC mayor que los cultivares de las razas Durango y Nueva Granada (Cuadro 4). En este sentido, se observa una reducción en el contenido de TC por el efecto del EHT en contraste con el incremento que presentan los materiales sembrados bajo RC en Celaya. Se sabe que los TC aumentan ante diferentes tipos de estrés como una estrategia de defensa ante condiciones adversas o ataque de insectos (De Mejía et al, 2003) y que existe un efecto importante del genotipo (Guzmán-Maldonado et al, 2003). 

El contenido de TC mostrados por los cultivares Flor de Mayo Noura, Flor de Mayo Anita, Flor de Junio Marcela y Flor de Junio Bajío fueron similares a los reportados por de Mejía et al. (2003) y dos veces mayor a los reportados por Reynoso-Camacho et al. (2007) para Flor de Junio Marcela. Por otro lado, el contenido de TC en Pinto Zapata reportado por Reynoso-Camacho et al. (2007) fueron similares a los TC encontrados en el cultivar Pinto Zapata producido bajo RC y EHT en Ahome y de 3.5 a 4.3 veces menor que el contenido en Pinto Zapata producido en Celaya bajo los dos tratamientos de humedad probados en este trabajo, respectivamente. Como resultado del proceso de cocción, el contenido de TC se redujo desde 0.00 (tipos Azufrado sembrados en Ahome en RC, hasta 73.7% (Azufrado 26 sembrado en Celaya bajo EHT) (Cuadro 4). La reducción de los TC por efecto del proceso de cocción fue proporcional al contenido inicial en el frijol crudo.

En el resto de los materiales cocidos, a pesar de su bajo contenido en comparación con otras fuentes de TC, el nivel de consumo del frijol en México (~12 kg per capita) permite sugerir que la cantidad consumida de TC puede llegar a tener un efecto significativo sobre la salud. El contenido de TC en el frijol cocido fue mucho más bajo que los valores discutidos (Cuadro 4). Sin embargo, la baja concentración de TC en la semilla cocida pudo ser el resultado del acomplejamiento con proteínas o carbohidratos ya discutido, lo cual necesita evaluarse. Por otro lado, los alimentos y extractos de plantas que contienen TC son utilizados por la medicina tradicional de Asia (Japón y China) y África (Bakkalbasi et al., 2009). Los reportes de Chung et al. (1998) y Spencer (2003) dan una excelente visión al respecto.

Oligosacáridos

Contrario a los FST y TC, la semilla cruda de frijol de los cultivares de la raza Jalisco producidos bajo riego y estrés hídrico terminal, mostró menor concentración de oligosacáridos (OSC) comparado con la semilla de los cultivares de las razas Durango y Nueva Granada (Cuadro 5). Por ejemplo, en Ahome, la semilla cruda de los cultivares Pinto Zapata, Pinto Saltillo, Azufrado 26 y Azufrado Noroeste mostraron aproximadamente dos veces mayor concentración de OSC comparado con los cultivares Flor de Mayo y Flor de Junio, ambos producidos bajo riego y estrés hídrico, con excepción de Pinto Saltillo producido bajo estrés hídrico.

El contenido de OSC de todos los cultivares en Ahome se redujo como resultados del tratamiento bajo estrés hídrico terminal de 25.9% (Azufrado Noroeste) a 63.7% (Pinto Saltillo). Por el contrario, los OSC en frijol crudo de los cultivares de las razas Durango y Nueva Granada producidas bajo ambos tratamientos de humedad en Celaya mostraron menores diferencias comparados con el contenido de OSC de los cultivares de la raza Jalisco. La excepción fue el contenido de OSC en la semilla cruda de los cultivares de Pinto Zapata y Pinto Saltillo producidos en Celaya bajo estrés hídrico los cuales mostraron mayor contenido que los cultivares de la raza Jalisco (Cuadro 5). Interesantemente, el estrés hídrico afectó el contenido de OSC incrementando su nivel en todos los cultivares producidos en Celaya, en contraste con los resultados observados en Ahome.

No se observó un patrón claro en el efecto del proceso de cocción sobre el contenido de OSC. Por ejemplo, en Ahome, el contenido de OSC se incrementó 2.5% en el cultivar Pinto Zapata producido bajo riego. Mientras que no se observó variación en los OSC en la semilla de Azufrado Noreste producida bajo riego en Ahome. El resto de los cultivares mostraron una reducción en el contenido de OSC entre 2% (Pinto Saltillo) y 23.9% (Azufrado 26). Los cultivares de Riego de Ahome cuando son cocidos presentan menos concentración de OSC, mientras que los del estrés hídrico de Ahome, la respuesta es variable. Sin embargo, en Celaya los cultivares producidos bajo riego incrementan los OSC en la cocción y el estrés hídrico tampoco presenta una respuesta clara.

El contenido de OSC detectado en este trabajo por todos los cultivares fue aproximadamente tres veces menor comparado con lo reportado por Díaz-Batalla et al. (2006).

Por el contrario, el nivel de OSC encontrado en los cultivares de las razas Durango y Nueva Granada están en el rango reportado por Muzquiz et al. (1999). Estos resultados son congruentes con el aparente efecto significativo que el ambiente y el genotipo tienen sobre los OSC en la semilla de frijol común (Cuadro 2).

Con base en estos resultados, es necesario estudiar el efecto de otros factores ambientales tales como la baja y alta temperatura, junto con el genotipo y sus interacciones. Por otro lado, los OSC han sido considerados factores anti nutricionales debido a que son fermentados anaeróbicamente por los microorganismos del colon produciendo dióxido de carbono, hidrógeno y metano que resultan en flatulencias (Muzquiz et al, 1999). Sin embargo, se ha reportado que los OSC presentan una actividad prebiótica la cual altera positivamente la flora bacteriana del colon (Gibson and Roberfroid, 1995; Ricroft et al, 2001). También se ha sugerido que el papel que juegan los compuestos fermentables, incluidos los OSC, tiene que ver con la prevención del cáncer de colon (Cruz-Bravo et al, 2001).

Sin importar la localidad, el tratamiento de humedad y el genotipo, la cocción disminuyó significativamente, el contenido de los compuestos estudiados. Sin embargo los oligosacáridos en especial en riego en Celaya, presentan una tendencia a incrementar su contenido. Los tratamientos de riego evaluados tuvieron en general un efecto positivo sobre el genotipo incrementando el contenido de fenoles solubles totales, taninos condensados y oligosacáridos en la semilla cruda. El cultivar de la raza Nueva Granada, Azufrado Noroeste mostró el mayor contenido de OGS tanto en grano crudo como cocido lo cual puede explicar el sabor dulzón de los cultivares amarillos. Los cultivares Flor de Mayo Anita y Flor de Junio Marcela, de la raza Jalisco, presentaron el mayor contenido de FST y TC tanto en frijol crudo como cocido. Mientras que el cultivar Pinto Zapata de la raza Durango, fue significativamente superiore a Pinto Saltillo de la misma raza. Este último presenta contenidos similares de FST y TC al Azufrado de la raza Andina.

Agradecimientos

A la Fundación Produce Guanajuato por el apoyo financiero para realizar la investigación a través del proyecto: Desarrollo de variedades mejoradas de frijol para el estado de Guanajuato. Folio 317/04.

Literatura citada

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