Cloruro de sodio sobre biomasa seca y absorción de cationes macronutrimentos en cempasúchil (Tagetes erecta Linn.)*

Sodium chloride on dry biomass and macronutrient cations absorption in cempasúchil (Tagetes erecta Linn.)

Libia Iris Trejo-Téllez^1§, María Guadalupe Peralta Sánchez¹, Fernando Carlos Gómez-Merino³, María de las Nieves Rodríguez-Mendoza¹, Miguel Ángel Serrato-Cruz⁴ y Ángel Enrique Arévalo-Becerril²

¹ Colegio de Postgraduados Campus Montecillo. Carretera México-Texcoco km. 36.5, Montecillo, Mpio. de Texcoco, Estado de México. C. P. 56230.

³ Colegio de Postgraduados Campus Córdoba. Carretera Córdoba-Veracruz km. 348, Congr. Manuel León, Mpio. Amatlán de los Reyes, Veracruz. C. P. 94946.

⁴ Depto. de Fitotecnia. Universidad Autónoma Chapingo. Carretera México-Texcoco km 38.5, Montecillo, Texcoco, Estado de México. C. P. 56230. México. §Autora para correspondencia: tlibia@colpos.mx.

* Recibido: noviembre de 2012.
Aceptado: marzo de 2013.

Resumen

El objetivo de esta investigación fue evaluar la adición de dos concentraciones de NaCl (10 y 47 mM) a la solución nutritiva sobre producción de biomasa, concentración y acumulación de K⁺, Ca²⁺, Mg²⁺ y Na⁺ en flores, hojas, tallos y raíces de cempasúchil (Tagetes erecta Linn.) cv. Inca durante la fase de floración. Las plantas fueron establecidas en invernadero en macetas de plástico usando como sustrato una mezcla de tezontle:perlita (60:40, v:v). Las soluciones nutritivas con las dos concentraciones de NaCl se suministraron mediante un sistema de riego por goteo. La adición de 47 mM de NaCl redujo la biomasa seca de flores y tallos, en comparación con el tratamiento de 10 mM; estas reducciones fueron del 42.6 y 16.5%, respectivamente. Las concentraciones de K⁺, Ca²⁺ y Mg²⁺ en hojas no fueron afectadas por la concentración de NaCl en la solución nutritiva, aunque la acumulación de K⁺, Ca²⁺ y Mg²⁺ en flores, hojas y tallos fue reducida significativamente con el aumento en la concentración de NaCl en la solución. La concentración y acumulación de Na⁺ en todos los órganos tuvo una relación positiva con la concentración de NaCl y se aprecia capacidad de exclusión de Na⁺ de las hojas, al presentar éstas los menores valores de concentración y acumulación, en comparación con otros órganos. Si bien se tuvieron bajas concentraciones de Na⁺ en flores, en comparación con el resto de los órganos, los valores de acumulación de este elemento en flores fueron sólo menores a los de raíces.

Palabras clave: acumulación, concentración de cationes, calcio, potasio, magnesio.

Abstract

The objective of this research was to evaluate the addition of two concentrations of NaCl (10 and 47 mM) to the nutrient solution on biomass production, concentration and accumulation of K⁺, Ca²⁺, Mg²⁺ and Na⁺ in flowers, leaves, stems and roots of cempasúchil (Tagetes erecta Linn.) cv. Inca during the flowering phase. The plants were established in the greenhouse in plastic pots using as substrate a mixture of tezontle: perlite (60:40, v: v). Nutrient solutions with both concentrations of NaCl were supplied by a dripping irrigation system. The addition of 47 mM of NaCl reduced the dry biomass of flowers and stems, compared with the 10 mM treatment, these reductions were 42.6 and 16.5%, respectively. The concentrations of K⁺, Ca²⁺ and Mg²⁺ in leaves were not affected by the NaCl concentration in the nutrient solution, although the accumulation of K⁺, Ca²⁺ and Mg²⁺ in the flowers, leaves and stems was significantly reduced with am increased NaCl concentration in the solution. The concentration and accumulation of Na⁺ in all organs had a positive relationship with the concentration of NaCl and the ability of Na⁺ exclusion from leaves it's easily observed, introducing these lower values of concentration and accumulation, compared with other organs. While it had low concentrations of Na⁺ in the flowers, compared with other organs, the accumulation value of this elements in the flowers were just under the root.

Key words: accumulation, concentration of cations, calcium, potassium, magnesium.

Introducción

La salinidad en agua y suelos es un factor limitante en la agricultura de hoy día. A nivel mundial se considera que existen más de 890 millones de hectáreas afectadas por salinidad en diferentes grados, lo que representa aproximadamente 6% de la superficie total mundial. En México, 10% de la superficie irrigada está afectada por sales (Ruiz et al., 2007).

La concentración excesiva de sales solubles en el medio de crecimiento de las plantas, ocasiona estrés osmótico, mismo que altera las relaciones hídricas de la planta, la absorción y utilización de nutrimentos; y ocasiona acumulación de iones tóxicos (Munns, 2002). El cloruro de sodio (NaCl) constituye la principal fuente de estrés salino, y se calcula que cerca de 10% de la tierra cultivable y 24% de las zonas de riego son afectadas por la salinidad que ocasiona (Pessarakli y Szabolcs, 2010). Los iones Na⁺ son tóxicos para la mayoría de las plantas, y en algunas de ellas el crecimiento también es inhibido por altas concentraciones de iones Cl^- (Zhu, 2007), por lo que es necesario realizar evaluaciones de diversas especies y cultivares a este agente de estrés abiótico.

La familia Asteraceae incluye especies vegetales que presentan una amplia variación de formas de vida, y que se adaptan a diversas condiciones de suelo y clima (Rodríguez-Elizalde et al., 2010), como el cempasúchil (Tagetes erecta Linn.), especie tolerante a algunas plagas y enfermedades, gracias a que produce compuestos fenólicos con poder larvicida efectivo contra Culex quinquefasciatus (Nikkon et al., 2011). Además, Bosiacki y Wojciechowsa (2012) reportan hiperacumulación de Ni en T. erecta, con concentraciones foliares de este elemento de 212 mg kg^-1 de materia seca.

El cultivar Chokdee de T. erecta mostró alta tolerancia a la sequía, misma que fue correlacionada con la eliminación de radicales libres de oxígeno y con el mantenimiento de una baja peroxidación lipídica, así como una alta estabilidad de la membrana por incremento en la actividad antioxidante tanto de naturaleza enzimática como no enzimática (Tian et al., 2012). Entre cultivares de ésta especie se observan diferentes respuestas a la salinidad. El cultivar First Lady es moderadamente tolerante a salinidad, dado que las plantas muestran síntomas de toxicidad sólo cuando la conductividad eléctrica de una solución de NaCl + CaCl₂ excede 7.9 dS m^-1 (Huang y Cox, 1988). Valdez-Aguilar et al., (2009a) reportan que los cultivares Flagstaff y Yellow Climax de T. erecta tienen un crecimiento aceptable con valores de conductividad eléctrica de la solución del suelo de 3.64 dS m^-1, clasificándose como cultivares sensibles.

Materiales y métodos

La investigación se realizó en un invernadero con ventilación cenital de 5 x 10 m y paredes laterales de 2 m de altura. Se utilizaron plántulas de cempasúchil (Tagetes erecta Linn.) var. Inca, adquiridas con la empresa Plántulas de Tetela. Las plántulas de entre 6 y 7 cm de altura, fueron trasplantadas a macetas de plástico negras de 1 L de capacidad, conteniendo como sustrato una mezcla de tezontle:perlita (60:40, v:v).

Después del trasplante, las plántulas fueron regadas con agua de la llave (pH 7.3 y CE de 0.37 dS m^-1) durante siete días. Posteriormente fueron regadas con la solución nutritiva de Steiner a 25% (Steiner, 1984) con la siguientes concentraciones (mol_c m^-3): 3 de NO₃^-; 0.25 de H₂PO₄^-; 1.75 de SO₄^2-; 1.75 de K⁺; 2.25 de Ca²⁺ y 1 de Mg²⁺. Esta solución nutritiva fue complementada con micronutrimentos a partir del producto comercial Tradecorp AZ™ en las siguientes concentraciones (mg L^-1): 5 de Fe; 2.33 de Mn; 0.47 de Zn; 0.19 de Cu; 0.43 de B y 0.17 de Mo.

La solución nutritiva (pH ajustado a 5.5) fue suministrada a través de un sistema de riego por goteo. La solución nutritiva fue almacenada en tambos de 200 L a los cuales se conectaron tubos de PVC hidráulico de 1" (2.54 cm). Cada gotero tuvo adaptadores de dos salidas, cada una con un tubín y estaca que fueron colocados en cada maceta. Los riegos fueron programados usando un temporizador y abastecidos con bombas de ½ HP. Se aplicaron dos riegos al día con un volumen de 150 mL cada uno.

Cuando se presentó la floración (49 días después del trasplante), se inició la aplicación de los tratamientos, agregando 10 ó 47 mM de NaCl a la solución nutritiva de Steiner a 25% complementada con micronutrimentos antes referida. Se realizó una poda a los 31 días después del trasplante, desbotonando todas las plantas. La solución nutritiva con la adición de 10 mM de NaCl tuvo una conductividad eléctrica teórica de 1.25 dS m^-1; mientras que en el tratamiento con 47 mM fue de 5.25 dS m^-1. Cabe aclarar que la adición de 10 mM de NaCl (1.25 dS m^-1) no causa daños ni afectaciones significativas de ningún tipo en esta especie (Valdez-Aguilar et al., 2009b), y por lo tanto puede considerarse como un tratamiento de referencia. El diseño experimental empleado fue completamente al azar, y cada uno de los tratamientos tuvo 32 repeticiones. La unidad experimental consistió en una maceta con una planta.

Después de 30 días de iniciar los tratamientos, aún en etapa de floración, las plantas fueron seccionadas en flores, hojas, tallos y raíces (se eliminó el sustrato y éstas fuero enjuagadas con agua destilada) y secadas en una estufa de aire forzado a 70 ^oC por 72 h para determinar la biomasa seca. Las muestras secas fueron molidas en un molino de acero inoxidable marca Wiley Modelo 4 con tamiz de 40 mallas (0.425 mm). Las concentraciones de K⁺, Ca²⁺, Mg²⁺ y Na⁺ fueron determinadas por digestión húmeda del material seco con una mezcla de ácidos perclórico y nítrico (Alcántar y Sandoval, 1999). La lectura de los extractos obtenidos después de la digestión y filtrado se determinó en un equipo de espectroscopía de emisión atómica de inducción por plasma ICP-OES Varian modelo 725-ES. La acumulación de K⁺, Ca²⁺, Mg²⁺ y Na⁺ en flores, hojas, tallos y raíces se obtuvo a partir de los datos de concentración nutrimental y peso de biomasa seca previamente determinados.

Los datos obtenidos se analizaron estadísticamente de acuerdo al diseño experimental empleado, usando análisis de varianza (ANOVA) del paquete estadístico SAS (SAS, 2010). Las medias se compararon con la prueba de Tukey (p ≤ 0.05).

Biomasa seca

La biomasa seca de flores y tallos fue significativamente menor en el tratamiento con la aplicación de 47 mM de NaCl (5.25 dS m^-1) en comparación con el suministro de 10 mM (1.25 dS m^-1). En flores esta reducción fue 42.6%; mientras que en tallos 16.5% (Figura 1). No se observaron diferencias estadísticas en peso seco de hojas y raíces, con valores promedio de 0.74 y 0.40 g respectivamente.

Concentración y acumulación de K

El orden de concentración de K⁺ fue diferente entre tratamientos. En plantas tratadas con 47 mM de NaCl la mayor concentración de K⁺ fue registrada en hojas, seguida de flores, tallos y raíces (Figura 2 A). En todos los órganos existieron diferencias estadísticas en la concentración de K, con excepción de las hojas. En tallos y raíces, la relación entre la concentración de K⁺ y la concentración de NaCl en la solución nutritiva fue negativa; es decir, a mayor concentración de NaCl en la solución nutritiva la concentración de K⁺ es menor. En flores, por el contrario, la concentración de K⁺ aumentó cuando la concentración de la NaCl en la solución nutritiva fue mayor (Figura 2 A).

El orden de acumulación de K⁺ en ambos tratamientos de NaCl fue el siguiente flores > hojas > tallos > raíces. La acumulación de K⁺ en todos los órganos evaluados mostró diferencias significativas, observándose que la mayor concentración de NaCl en la solución nutritiva, redujo significativamente la concentración de K⁺ en éstos (Figura 2 B).

Concentración y acumulación de Ca

En hojas y raíces no existieron diferencias estadísticas entre tratamientos en la concentración de Ca. En flores y tallos con la mayor concentración de NaCl en la solución nutritiva se tuvieron las menores concentraciones de Ca²⁺ (Figura 3 A). El orden de concentración de Ca, independientemente del nivel de NaCl adicionado fue como sigue: hojas > raíces > tallos > flores.

Concentración y acumulación de Mg

La concentración de Mg²⁺ en los órganos de cempasúchil no fue afectada por los tratamientos con NaCl (Figura 4A). En la acumulación de Mg²⁺, existieron diferencias estadísticas significativas en flores, hojas y tallos, y se observó una relación negativa entre ésta y la concentración de NaCl en la solución nutritiva; es decir, con la mayor concentración de NaCl en la solución nutritiva se registró la menor acumulación de Mg²⁺ (Figura 4B).

Concentración y acumulación de Na

En tallos, hojas y flores se tuvieron diferencias estadísticas significativas en la concentración de Na⁺ entre tratamientos, observándose que con la mayor concentración de NaCl adicionada a la solución nutritiva se registra la mayor concentración de este elemento en todos los órganos evaluados (Figura 5A). La acumulación de Na⁺ en todos los órganos fue mayor con la concentración de 47 mM de NaCl en la solución nutritiva. Se destaca la menor acumulación de este elemento en hojas (Figura 5B), contrario a lo observado para los nutrimentos K⁺, Ca²⁺ y Mg²⁺.

Discusión

La sensibilidad de los cultivos a la salinidad varía de una fase de desarrollo a otra (Bernstein y Hayward, 1958). A medida que las plantas maduran, se vuelven progresivamente más tolerantes a la salinidad, particularmente en etapas avanzadas del ciclo. En tomate (Solanum lycopersicum), por ejemplo, al evaluar la tolerancia a la salinidad en la fase de crecimiento vegetativo temprano, en la fase de floración y a partir del desarrollo del fruto, ésta incrementó a medida que el tratamiento de salinidad se retrasó (del Amor et al., 2001). Para el caso de producción de biomasa de hojas y raíces, los resultados de la presente investigación coinciden con lo anterior, ya que los tratamientos con NaCl iniciaron con la aparición del primer botón floral, aunque para flores y tallos si se observan diferencias significativas por efecto de los tratamientos (Figura 1), lo cual puede tener explicación debido al genotipo evaluado.

Valdez-Aguilar et al., (2009a) evaluaron cinco niveles de conductividad eléctrica (2, 4, 6, 8 y 10 dS m^-1) en la solución nutritiva sobre la biomasa seca de los cultivares Flagstaff y Yellow Climax de cempasúchil y reportaron que a 4 dS m^-1, el peso seco de vástago disminuyó hasta 30%; y que el estrés salino adicional no afectaba la producción de biomasa seca. También reportaron que el número y diámetro de flores son afectados negativamente con CE superior a 8 dS m^-1. En la presente investigación, dado que los tratamientos de NaCl fueron aplicados en la fase de floración, la biomasa seca en flores fue la más afectada; en éste órgano se observó una reducción de 42.6% al adicionar 47 mM de NaCl (solución nutritiva con CE de 5.25 dS m^-1), en comparación con la adición de 10 mM de NaCl (solución nutritiva con CE de 1.25 dS m^-1).

Los iones Na⁺ y K⁺ comparten algunas propiedades similares y los transportadores no discriminan entre ellos, por lo que excesos de Na⁺ pueden no sólo afectar negativamente la absorción de K⁺ sino también conducen a la acumulación de Na⁺ en las células vegetales (Pardo y Quintero, 2002). Esta tendencia es observada en la disminución de la concentración de K⁺ en tallos y raíces de plantas tratadas con la mayor concentración de NaCl (47 mM). En hojas, la concentración de K⁺ no fue afectada significativamente por la presencia de NaCl, mientras que en flores la concentración de este elemento fue mayor cuando la dosis de NaCl se incrementó (Figura 2A); no obstante al observar la acumulación de K⁺ en los órganos evaluados (Figura 2B) se observó un antagonismo de Na⁺ sobre K⁺.

La reducción en la relación de concentraciones K⁺/Na⁺ en hojas ha sido considerada como un indicador de desbalance iónico en diversas especies como arroz (Ash et al., 2000; García-Morales et al., 2012) y algodón (Ali et al., 2008), entre otros. En este sentido, al considerar los resultados de concentración de K⁺ y Na⁺ en hojas (Figuras 2 A y 5 A), se observa una disminución en el valor de esta relación en las hojas de cempasúchil de más de cuatro veces (30.6 vs 7.3) cuando la concentración de NaCl es incrementada de 10 a 47 mM en la solución nutritiva, lo que indica que la concentración de NaCl de 47 mM ocasiona desbalance iónico en hojas de cempasúchil.

La concentración de Ca²⁺ en hoja no fue afectada significativamente por la concentración de NaCl en la solución nutritiva) y se encontraron valores superiores a 7% en ambos tratamientos (Figura 3A), lo cual es contrario a lo reportado por Valdez-Aguilar et al., (2009b) para los cultivares Flagstaff y Yellow Climax, dado que el incremento en la conductividad eléctrica en la solución nutritiva causó una disminución generalizada de la concentración foliar de Ca²⁺, por lo que las concentraciones foliares de Ca²⁺ en éstos cultivares variaron entre 5.4 y 5.7%, cuando fueron regados con soluciones nutritivas con CE de 2 dS m^-1, mientras que cuando la CE fue de 10 dS m^-1 la variación fue de entre 4.8 y 5%.

En flores y tallos, el incremento en la concentración de NaCl en la solución nutritiva redujo significativamente la concentración de calcio (Figura 3A). En este sentido, Ebert et al., (2002) señalan que las relaciones catiónicas en vástago, como la de Ca²⁺/Na⁺ tienen una gran influencia sobre la tolerancia a la salinidad más que los niveles absolutos de sodio. La presencia de altas concentraciones de calcio inducen señales y la diferencia de concentración a través de la membrana plasmática resulta en un gradiente electroquímico que favorece el influjo de calcio. La relación de concentración Ca²⁺/Na⁺ en el tratamiento consistente en la adición de 10 mM de NaCl a la solución nutritiva fue de 146.1; mientras que con el suministro de 47 mM de NaCl fue de 37.5.

El estrés osmótico causado por alta salinidad conduce a déficit hídrico, lo que reduce la transpiración y afecta negativamente el transporte a larga distancia de iones de baja movilidad como el calcio, creando deficiencia de este elemento, particularmente en tejidos de rápido crecimiento (Maathuis, 2006). Reflejo de éste estrés osmótico es el efecto negativo del NaCl sobre la acumulación de Ca²⁺ en flores, hojas y tallos (Figura 3 B).

En el caso de Mg²⁺, no se observa efecto de la salinidad sobre la concentración en los órganos evaluados (Figura 4 A); por el contrario, en flores, hojas y tallos se evidencia una relación negativa entre la acumulación de Mg² y la concentración suministrada de NaCl (Figura 4B).

Valdez-Aguilar et al., (2009b) reportan incrementos en la concentración foliar de Mg² a medida que se incrementa la conductividad eléctrica del agua empleada para el riego en T. erecta, con valores que oscilan entre 1.33 a 2.86% en el cv. Flagstaff y de 1.02 a 2.67% para el cv. Yellow Climax, con una CE de la solución empleada para el riego de 2 a 10 dS m^-1, respectivamente, en ambos casos. Las plantas difieren en sus respuestas a la salinidad y muchas especies tolerantes a este estrés acumulan Na⁺ en todos sus tejidos; algunas otras, como las halófitas tienen mecanismos efectivos de exclusión mediante los cuales restringen la acumulación de niveles potencialmente tóxicos de Na⁺ en sus hojas (Munns y Tester, 2008).

A pesar de la disminución de los valores en las relaciones de concentración de cationes esenciales y Na⁺ en hoja previamente indicados, la baja concentración de Na⁺ en hojas en comparación con la concentración de este elemento en raíces, así como la baja acumulación de este elemento en hojas en comparación con el resto de los órganos; evidencian la capacidad de exclusión de Na⁺ del cv. Inca de esta especie (Figura 5). Mecanismos de exclusión de Na⁺ en hojas en dos cultivares de T. erecta Linn. (Flagstaff y Yellow Climax) y en el cv. French Vanilla de T. patula fueron reportados por Valdez-Aguilar et al., (2009b).

Conclusiones

Agradecimiento

Los autores(as) agradecen a la Línea Prioritaria de Investigación 4 Agronegocios, Agroecoturismo y Arquitectura del Paisaje del Colegio de Postgraduados, por los apoyos y facilidades brindadas para la realización del presente estudio.

Literatura citada

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