Estudio de las principales plagas del nanche [Byrsonima crassifolia (L.) HBK] en Nayarit, México*

Study of the main pests of nance [Byrsonima crassifolia (L.) HBK] in Nayarit, Mexico

Raúl Medina-Torres¹, Porfirio Juárez-López^1§, Samuel Salazar-García² y Roberto Valdivia-Bernal¹

¹Unidad Académica de Agricultura, Universidad Autónoma de Nayarit. Carretera Tepic-Compostela, km 9. Xalisco, Nayarit. C. P. 63780, México. ^§Autor para correspondencia: porfiriojlopez@yahoo.com.

* Recibido: abril de 2012
Aceptado: enero de 2013

Resumen

El nanche (Byrsonima crassifolia) es atacado en forma consistente por insectos que pueden considerarse sus principales plagas. Las plagas del nanche que se encontraron son: gusano del fruto (Cryptophebia spp.; Lepidoptera: Tortricidae), gorgojo de las frutas secas (Carpophilus spp.; Coleoptera: Nitidulidae), salivazo del nanche (Clastoptera spp.; Hemiptera: Clastopteridae), periquito de los árboles (Membracis mexicana; Homoptera: Membracidae), escama verde (Coccus viridis; Hemiptera: Coccidae) y el piojo harinoso (Planoccus citri; Hemiptera: Pseudococcidae).

Palabras clave: Byrsonima crassifolia, insectos.

Abstract

Key words: Byrsonima crassifolia, insects.

Introducción

En México, en el año 2010 se cosecharon 1 534 hectáreas de nanche (Byrsonima crassifolia), con un rendimiento promedio de 4.11 toneladas por hectárea y un valor de producción de 27 202 570 pesos. En Nayarit, en ese mismo año, se cosecharon 228.5 hectáreas, con un rendimiento promedio de 3.74 toneladas por hectárea y valor de producción de 5 541 310 pesos. Esta producción está distribuida en la zona tropical que incluye los municipios de Acaponeta, Huajicori, Compostela, Santiago Ixcuintla, Rosamorada, Ruiz y San Blas; y en la zona subtropical a Tepic y Xalisco (SIAP, 2012). El nanche es considerado un frutal menor de "recolección" debido a la escasa tecnificación del cultivo, debido a que los productores manejan los huertos empíricamente; sin embargo, éstos han seleccionado los mejores ecotipos basados en tamaño, sabor y color, los cuales son los principales índices de calidad de fruto.

La época de cosecha ocurre desde fin de julio hasta septiembre en la zona tropical y de agosto a noviembre en la subtropical (Medina-Torres et al, 2004), lo que coincide con el periodo de lluvias o temporal, periodo donde aparecen la mayoría de los problemas fitosanitarios, particularmente sobre el fruto, reduciéndose su calidad con mermas en los rendimientos. Comúnmente, los productores después de la cosecha lavan los frutos y excluyen los dañados por insectos y patógenos

Los insectos plaga del nanche aparentemente se encuentran bajo control natural por parasitoides y depredadores, que los ha mantenido como plagas de baja prevalencia y no han dado motivos para implementar programas de control; sin embargo, bajo presión de selección podrían llegar a constituir un serio problema.

De los escasos trabajos de investigación del nanche que se han realizado en México, se han enfocado en la caracterización de ecotipos nativos de Michoacán (Bayuelo-Jiménez et al, 2006), en la caracterización morfométrica de frutos y semillas (Martínez-Moreno et al, 2006), y en índices de calidad en frutos de ecotipos nativos de Nayarit (Medina-Torres et al, 2004); sin embargo, en la literatura no se encontraron reportes acerca de las plagas insectiles del nanche que ocurren en México ni específicamente en Nayarit. Por lo anterior, el objetivo de este trabajo fue identificar los principales insectos plaga que atacan los frutos y follaje del nanche en Nayarit, México.

Materiales y métodos

Las plagas insectiles que se colectaron fueron aquellas que basados en la incidencia, estuvieron causando daño visible sobre el follaje, brotes y fruto de los árboles de nanche, indistintamente de la selección, color de fruto o procedencia de la muestra. Los adultos se colectaron en forma manual o con red entomológica, de ser necesario. Los insectos adultos se depositaron en frasco letal de cianuro de potasio y fueron montados en seco; y las larvas en solución de alcohol al 70% para su disección. Cuando el insecto fue colectado en estado inmaduro (larva o ninfa) se colectaron vivos y fueron criados en jaulas para que alcanzaran el estado adulto.

Para la descripción morfológica de estados inmaduros y adultos, éstos fueron disectados y observadas sus partes en microscopio estereoscópico (Leica, Zoom 2000, USA). Las figuras de insectos pequeños fueron tomadas bajo el microscopio con cámara digital (Sony, DSCS1900, China), y algunos fueron fotografiados in situ con cámara réflex profesional (Canon, EOS, Taiwan).

Para la identificación de los especímenes se usaron claves taxonómicas (Borror y White, 1970; Dillon y Dillon, 1972; Castillo y Bellotti, 1990; Sánchez y Nakano, 2004; Mau y Kessing, 2006; Córdoba, 2007). Los insectos adultos colectados fueron disectados y se clasificaron hasta donde fue posible a nivel de orden, familia, género y especie. Debido a que no se encontraron publicaciones específicas de las plagas del nanche, se recabó información sobre la biología y sus características taxonómicas de los insectos que se encontraron dañando frutos y follaje de este frutal.

Resultados y discusión

Plagas principales

Se encontró que en los dos sitios muestreados, Xalisco y San Blas, Nayarit; los insectos que dañaron consistentemente los frutos y follaje del nanche, independientemente del tipo de selección ('Mejorado', 'Dulce Mediano', 'Acido Chico' y 'Agridulce') fueron: el gusano del fruto, el gorgojo del fruto, el salivazo y el periquito de los árboles, por lo que se les puede considerar plagas primarias o principales, como se describen en párrafos posteriores. En la literatura no se encontraron publicaciones acerca de las plagas del nanche por lo que es posible que el presente estudio sea el primer reporte en México de las plagas de éste frutal.

Gusano del fruto Cryptophebia spp. (Walsingham 1899) (Lepidóptera: Tortricidae).

La larva comienza el ataque cuando los frutos alcanzan la madurez fisiológica y aún se encuentran adheridos del racimo; al irse alimentando los restos de exuvias y excremento quedan dentro de la galería que se forma dentro de la drupa, dando la apariencia de estar podridos. Con frecuencia el fruto cae al suelo con la larva adentro, la cual sale del fruto en descomposición para buscar un lugar para pupar, o bien, puede salir del fruto y descolgarse por un hilo de seda que produce en las glándulas salivales y llegar hasta el suelo.

El gusano del fruto del nanche es una larva eruciforme típica, de más de 1.5 cm de longitud en el último instar, cilíndrica, con cabeza bien desarrollada y en posición hipognata, de color café-ámbar, con antenas cortas. Larva de 12 segmentos, los dos últimos fusionados en la región caudal dando la apariencia de 11; el cuerpo de la larva de color verde olivo a cremoso, con la parte dorsal del primer segmento torácico de color café-oscuro. Tiene tres pares de patas torácicas y cuatro pares de pseudopatas en la región abdominal y un par en la región caudal. Un rasgo distintivo de esta larva es una serie de manchas color negro con una seta en cada uno, encontrándose seis por segmento: cuatro en la región dorsal y dos en la región latero-ventral, una arriba y otra debajo de cada espiráculo; un par de manchas de la parte anterior de cada segmento se alinean con las manchas del espiráculo en la región latero-ventral (Figura 1).

Las larvas como comportamiento característico, es su movimiento serpenteante cuando son sacadas del fruto para el manejo, y cuando son tocadas de la cabeza por la parte frontal caminan en reversa. Las larvas son parasitadas por la avispa Rogas spp. (Hymenoptera: Braconidae), cuyo patrón de distribución de las venas del ala anterior, coincidió con lo descrito por Borror y White (1970).

La avispa deposita sus huevecillos internamente del cuerpo de la larva, consumen su presa dentro del fruto del nanche, entonces la pupa queda solitaria en los restos del fruto en descomposición y entre el excremento seco dejada por la larva parasitada. Las pupas del parasitoide miden aproximadamente 5.2 mm de largo por 2.2 mm de ancho; el cocón es blanco de seda fina y de textura algodonosa. En el caso del gusano del fruto, el género de microlepidópteros que coincidió con la apariencia de la palomilla adulta del gusano del fruto fue Cryptophebia illepida.

Gorgojo de la fruta seca Carpophilus spp. (Stephens, 1829) (Coleóptera: Nitidulidae).

El insecto es de cuerpo oblongo-ovado, subdeprimido, ligeramente brillante, fino y escasamente pubescente; patas y antenas de color café rojizo. El cuerpo mostró una longitud de 2-3 mm de largo por 1.5-2.0 mm de ancho. Cabeza hipognata; ojo compuesto entero de color negro. Antena de 11 segmentos: la base, el escapo, seis segmentos monifliformes y tres aplanados formando la clávola. El escudo de color café claro, con bordes color ámbar, cubre el pronoto; el escutelo café más oscuro. Los élitros de color café claro que cubren completamente el abdomen, con ocho estrías longitudinales, con puntuaciones a lo largo de cada surco. Como rasgo distintivo de este insecto es que sus élitros tienen dos manchas negras en su centro, bordeadas de una banda en forma de "S" alargada de color amarillo-ocre, y dos manchas negras en los ápices de los élitros (Figura 2). Patas con la tibia triangular acampanada con espinas en el extremo inferior, tarso de 4-5 segmentos (los dos primeros fusionados), que terminan en una uña.

En el nanche perforan el frutillo, cavan un túnel y consumen su contenido ocasionando una pudrición seca que provocan su caída, o bien quedan momificados y pegados en pares de frutos que se comunican por un túnel que los gorgojos usan para trasladarse de uno al otro. Los insectos salen del fruto al ser molestados en el manejo del fruto del nanche o cuando son atacados. Al caer los frutos al suelo el insecto continúa el consumo de la materia seca en descomposición; suele encontrárseles en grupos en cada fruto atacado. La descripción morfológica del gorgojo de las frutas secas (Carpophyllus spp.) coincidió con la descrita por Dillon y Dillon (1972) y por descriptores de la Universidad Estatal de Iowa (Anónimo, 2012); sin embargo, pueden encontrarse varias especies de Carpophilus en el mismo fruto, como C. discoideus, C. brachypterus y C. hemipterus.

Salivazo del nanche Clastoptera spp. (Germar, 1839) (Hemíptera: Cercopidae).

Las hembras adultas regularmente depositan un solo huevecillo por sitio de oviposición, específicamente en los pedúnculos de las flores, de inflorescencias inmaduras en estado "balón verde", donde la ninfa produce una masa líquida al principio, que luego se torna blanquecina, parecida a una espuma blanca (de ahí el nombre de "salivazo" o "espumadora"), cuando las ninfas llamadas "ranitas" llegan al último instar (Figura 3) para transformarse en adulto. Son principalmente las ninfas las que producen los daños al succionar la savia de los ejes de las inflorescencias del nanche. Los adultos, particularmente las hembras se les puede encontrar en las inflorescencias donde ovipositan, son ágiles si se les perturba, dando brincos parecidos a las de las chicharritas de Fulgoridae.

El salivazo adulto es un hemíptero de la familia Clastopteridae, mide entre 2.6 a 3.7 mm de largo y de 1.5 a 2.2 mm de ancho en la parte media del cuerpo. El color dominante es pardo oscuro, con ojos compuestos claros acercándose al beige, el pronoto esta surcado de una banda amarilla. Los hemiélitros son claros (beige) y presentan una región transparente; en la parte inferior presentan una mancha negra irregular piriforme, probablemente una mancha androconial (Figura 4).

El espécimen de "salivazo" que aquí se describe se aproximó más al género Clastoptera Germar, el cual se le ha relacionado con daños en el cafeto (Coffea arabiga L.) en Brasil (Sánchez y Nakano, 2004); formando asociaciones con plantas actinorrícicas como casuarina (Casuarinaceae) (Sánchez y Segura, 2006) y cacao (Theobroma cacao L.) (Sánchez, 1995) el cual tuvo los siguientes rasgos morfológicos, que coincidieron con los descritos por Hamilton (2001): el rostro prominentemente hinchado donde se aloja la bomba succionadora, de rostro hipognato, cubierto por una corona endurecida sobre la cual se asientan un par de ocelos; entre la parte anterior de la corona y el margen del pronoto se alojan los ojos compuestos, que son prominentes con muchos omatidios.

Las antenas son filiformes con la base gruesa. El pronoto endurecido con la parte posterior con un área deprimida en forma ondulada, de la cual sobresale el escutelo. Las alas membranosas y endurecidas corresponden a los hemiélitros, los cuales frecuentemente presentan una muesca hendida, carácter conocido como "alas quebradas". Las patas traseras armadas con el borde exterior robusto, con dos espinas inmóviles en la tibia.

Periquito del nanche Membracis mexicana (Guerin, 1838) (Hemíptera: Cercopidae).

En los recorridos de campo se observó que los huevecillos de Membracis mexicana son depositados en los tallos de ramillas jóvenes del nanche, al interior de una excrecencia blanquecina de textura blanca y cerosa, debajo de la cual al ser removida se observó una lesión necrótica que penetra al interior de los tejidos del tallito de la rama, provocando una lesión parecida a un cancro. Al emerger las ninfas se dirigen a las puntas de las ramillas donde se hacinan en grupos en sentido contrario al eje de la rama, alimentándose activamente de la savia de los tejidos. Cuando se trata de ramas florales, éstas son desecadas impidiendo la formación de frutos del nanche o suele ocurrir que el ataque se realiza cuando éstos ya están formados y amarrados, lo que provoca su caída.

Ninfas y adultos de M. mexicana se alimentan en conjunto de las mismas ramas del nanche durante todo el año, transcurre su ciclo en el árbol, por lo que se les reconocen hábitos gregarios y subsociales. Son poco frecuentes en época invernal, pero numerosos en primavera y verano. Las ninfas en el primer instar son completamente negras, las cuales al ir desarrollándose cambian completamente su color a blancas, con tres puntos negros en la región lateral-dorsal y un cinturón rojizo que separa la región torácica de la abdominal, esta última presenta una serie de cerdas en pares en la región dorsal del abdomen en cada segmento abdominal (Figura 5). El protórax se va desarrollando en cada muda de la ninfa, dándoles la forma típica de los membrácidos en la forma de sus ojos compuestos, patas, segmentos abdominales y región caudal (Figura 6). Frecuentemente se asocian con la hormiga dulcera, en una especie de comensalismo, donde la hormiga protege a las ninfas de posibles depredadores, a cambio de aprovechar las sustancias dulces que los periquitos expulsan por el ano, como respuesta a un exceso de savia de la que se alimentan. Sin embargo, se presenta un daño secundario debido a los hongos saprófitos que producen las "fomaginas" (Ascomycetes: Capnodiaceae), que limitan la fotosíntesis en las hojas del nanche.

La descripción de Membracis mexicana coincidió con la reportada por Córdoba (2007). Por su parte, Granadino y Cave (1994), encontraron a M mexicana como insecto plaga de la anona (Annona muricata L.). En Nayarit, es una plaga importante en el nanche y ha sido observada también en litchi (Litchi chinensis Sonn.) y sapote prieto (Diospiros digyna Jacq.) con los mismos efectos de la fiimagina.

Escama verde Coccus viridis Green. (Hemíptera: Coccidae).

La hembra adulta es brillante de color verde pálido, con una marca en forma de "U" en la región dorsal, visible a simple vista. Dos manchas negras submarginales en los ojos están presentes. El cuerpo de la hembra adulta es alargado-oval y moderadamente convexo, que miden de 2.5 a 3.25 mm (Figura 7). Cuando mueren son de color marrón claro o beige. Los huevos son de color verde blanquecino, alargados y ovales, están dispuestos de forma individual y están protegidos en la región ventral del cuerpo de la hembra. Las ninfas o estado inmaduro de la escama verde son ovales, verdes, lisas y de color amarillento, con seis patas cortas.

En la escama verde de los cítricos, de acuerdo con Mau y Kessing (2006) hay tres estadíos ninfales antes de convertirse en un adulto; en cada estadío el cuerpo es más convexo que en el anterior. Desde hace mucho tiempo está documentado que la escama verde es partenogenética y ovípara, y la ovipostura puede ocurrir entre 8 a 42 días y la eclosión de los huevos puede ocurrir en horas (Fredrick, 1943). En los cítricos, después de la eclosión las ninfas son sedentarias hasta la madurez, donde infestan en masas a las nervaduras centrales y laterales de las hojas, atacan a brotes jóvenes (Mau y Kessing, 2006.

La escama verde tiene un amplio rango de hospederos que consiste en vegetales, frutas y plantas ornamentales. Entre las plantas cultivadas C. viridis ataca Citrus spp., Artocarpus spp., Camellia sinensis, Coffea arabica, Manihot esculenta, Mangifera indica, Psidium guajava y Theobroma cacao, donde frecuentemente aparecen hongos que producen "fumagina" (Mau y Kessing, 2006. En nanche es una plaga importante, donde produce abundantes colonias en los brotes jóvenes.

Como integrante de la familia Pseudococcidae en el dorso corporal se distinguen 10 segmentos abdominales, tres segmentos torácicos, tres pares de patas con un segmento tarsal y una uña única en cada pata, las apófisis esternales del meso y metatórax, un par de antenas y dos pares de espiráculos localizados en el tórax entre las bases de las patas (Figura 8). El tagma cefálico se encuentra fusionado con el torácico y es de tipo opistognata con el aparato bucal claramente dirigido hacia el abdomen. El aparato bucal consta de dos pares de estiletes y una cubierta protectora, conformada por el labio; se encuentra debajo de la cabeza, originándose aparentemente entre las procoxas y dirigido hacia la región posterior del cuerpo.

Los cerarios son típicos de Pseudococcidae, in vivo forman y dan soporte a los filamentos marginales de cera. Cada cerario está formado de un grupo de dos o más setas alargadas, además de orificios triloculares y en ocasiones por varias setas filamentosas accesorias.

En el piojo harinoso de los cítricos P. citri, las observaciones morfológicas de este insecto coincidieron con las descritas por Castillo y Bellotti (1990), Chandler y Watson (1999), y Ramos (2003), donde las hembras presentaron un cuerpo de consistencia blanda, de color blanquecino de forma alargada, ovoide o casi circular. Sobre la superficie dorsal puede verse la segmentación del cuerpo, pero no se nota una diferencia entre cabeza, tórax y abdomen.

Es importante indicar que de las plagas aquí reportadas, es necesario realizar mayor investigación acerca de la estacionalidad de las poblaciones de insectos y de los porcentajes de daños que ocasionan en frutos y follaje del nanche.

Conclusiones

Las principales plagas del nanche que se encontraron en Nayarit, México, son: gusano del fruto (Cryptophebia spp.), gorgojo de las frutas secas (Carpophilus spp.), salivazo del nanche (Clastoptera spp.), periquito de los árboles (Membracis mexicana), escama verde (Coccus viridis) y piojo harinoso (Planoccus citri).

Literatura citada

Anónimo. 2012. Iowa State University, Entomology Department. http://bugguide.net/node/view/37005/page.         [ Links ]

Bayuelo-Jiménez, J. S.; Lozano-Rico, J. C. y Ochoa, I. E. 2006. Caracterización morfológica de Byrsonima crassifolia (L.) Kunt nativa de Churumuco, Michoacán, México. Rev. Fitotec. Mex. 29: 31-36.         [ Links ]

Borror, D. J. and White, R. E. 1970. A field guide to insects of America North of Mexico. Houghton Mifflin Co. Boston. 404 p.         [ Links ]

Castillo, J. y Bellotti, A. 1990. Caracteres diagnósticos de cuatro especies de piojos harinosos (Pseudococcidae) en cultivos de yuca (Manihot esculenta) y observaciones sobre algunos de sus enemigos naturales. Rev. Colombiana Entomol. 16:33-43.         [ Links ]

Córdoba, L. 2007. Insectarium virtual. http://www.insectariumvirtual.com.         [ Links ]

Chandler, L. R. and Watson, G. W. 1999. Identificación de cochinillas o piojos harinosos de importancia en la región del Caribe. S. l. Commonwealth Science Council y CAB International. 32 p.         [ Links ]

Dillon, E. and Dillon, L. S. 1972. A manual of common beetles of eastern North America. Vol I. Dover Publications, Inc. New York. 387 p.         [ Links ]

Fredrick, J. M. 1943. Some preliminary investigations of the green scale, Coccus Viridis (Green), in South Florida. Florida Entomologist. 26:12-15.         [ Links ]

Granadino, C. A. and Cave, R. D. 1994. Inventario de artrópodos y hongos patógenos de Annona spp. en cuatro localidades de Honduras. Turrialba44: 129-139.         [ Links ]

Hamilton, K. G.A. 2001. A new family of froghoppers from the American tropics (Hemiptera: Cercopoidea: Epipygidae). Biodiversity 2:15-21.         [ Links ]

Martínez-Moreno, E.; Corona-Torres, T.; Avitia-García, E.; Castillo-González, A. M.; Terrazas-Salgado, T. y Colinas-León, M. T. 2006. Caracterización morfométrica de frutos y semillas de nanche (Byrsonima crassifolia L.). Rev. Chapingo Serie Horticultura. 12(1):11-17.         [ Links ]

Mau, R. F. and Kessing, J. L. 2006. Coccus viridis (Green). Crop knowledge master. University of Hawaii. http://entnemdept.ufl.edu/creatures/orn/scales/green_scale.htm.         [ Links ]

Medina-Torres, R. Salazar-García, S. and Gómez-Aguilar, J. R. 2004. Fruit quality indices in eigth nance [Byrsonima crassifolia (L.) H.B.K.] selections. HortScience 39:1070-1073.         [ Links ]

Ramos,A. 2003. Descripción de los caracteres morfológicos externos del adulto hembra de Pseudoccocus calceolariae Maskell (Sternorrhyncha: Pseudococcidae). Tesis de Maestría en Ciencias Agrarias. Universidad Nacional de Colombia. Facultad de Ciencias Agropecuarias. Bogotá, Colombia. 39 p.         [ Links ]

Sánchez, S. 1995. Dos plagas del cacao en el estado de Tabasco, México (Insecta, Lepidóptera: Noctuidae, Hemíptera: Cercopidae). Agrotrópica. 7:71-74.         [ Links ]

Sánchez, S. S. and Nakano, O. 2004. First record of Clastoptera sp. (Hemíptera: Cercopidae) on coffee plants in Brasil. Entomotropica. 19:109-110.         [ Links ]

Sánchez, M. G. A. y Segura, W. M. 2006. Estudio preliminar de la distribución de Clastoptera laenata (Hemíptera: Clastopteridae) en Casuarina spp. (Casuarinaceae) y del parasitismo en su mosca asociada Cladochaeta propenicula (Díptera: Drosophilidae), Valle Central, Costa Rica. Métodos en ecología y sistemática. 1:15-22.         [ Links ]

Sistema de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP). http://www.siap.gob.mx/. (consultado julio, 2012).         [ Links ]