Entomófagos y efectividad de hongos entomopatógenos en Gynaikothrips uzeli (Thysanoptera: Phlaeothripidae) en Ficus benjamina (Moraceae)*

Entomophagous and entomopathogenic fungi effectiveness of Gynaikothrips uzeli (Thysanoptera: Phlaeothripidae) on Ficus benjamina (Moraceae)

Jhonathan Cambero-Campos^1§, Carlos Carvajal-Cazóla¹, Karla Ulloa-Rubio¹, Claudio Ríos-Velasco², David Berlanga-Reyes², Agustín Robles-Bermúdez¹ y Candelario Santillán-Ortega¹

¹ Unidad Académica de Agricultura, Universidad Autónoma de Nayarit, Xalisco, Nayarit, México. Tepic-Compostela km 9, Tel. O13112111163. (carvajal@nayay.uan.mx), (karla_arcelia@hotmail.com), (nitsugarobles@hotmail.com), (scandelario@colpos.mx).^§ Autor para correspondencia: jhony695@gmail.com.

*Recibido: septiembre de 2011
Aceptado: mayo de 2012

Resumen

Se documenta la presencia del thrips, Androthrips ramachandrai Karny y del antocórido Montandoniola confusa Streito & Matocq, depredadores del thrips fitófago Gynaikothrips uzeli Zimmerman en agallas de Ficus benjamina comúnmente llamado ''Benjamina'' en San Blas, Santiago Ixcuintla y Tepic, Nayarit, México. Se evaluó la actividad biológica de Beauveria bassiana (aislados Bb-S1, Bb-S2 y Bb-S3),Metarhizium anisopliae (Ma-A y Ma-C), y Paecilomyces fumosoroseus (Pf-4a) como agentes de control biológico de Gynaikothrips uzeli en condiciones de laboratorio. Los aislados Bb-S1 y Ma-A causaron las mayores mortalidades en larvas (40.05±5.08, 64.8±3.01) y adultos (54.3±7.8, 60.5±6.4) respectivamente.

Palabras clave: Hyphomycetes, agallas, antocóridos, hongos entomopatógenos, Nayarit, thrips.

Abstract

Key words: Hyphomycetes, galls, anthocorids, entomopathogenic fungi, Nayarit, thrips.

La benjamina., Ficus benjamina L. (Moraceae) es una especie de planta ornamental que se distribuye en todo el mundo. En México, es de las especies ornamentales más usadas en áreas urbanas para reforestación y como planta de ornato en la arquitectura de paisajes; además proporciona sombra, en zonas urbanas y residenciales. Las hojas de este árbol son dañadas por el thrips Gynaikothrips uzeli. G. uzeli es un insecto plaga asociado con Ficus spp. Se ha documentado como tal en Trinidad y Tobago, Belice, Estados Unidos de América y Puerto Rico (Held et al., 2005). Los inmaduros y adultos de esta plaga al alimentarse de las hojas jóvenes de F. benjamina inyectan toxinas, causando lesiones en la vena principal, manchas rojizas y purpuras y forman agallas (Retana-Salazar y Sánchez-Chacón, 2009).

En las agallas de F. benjamina, se encuentran enemigos naturales asociados con G. uzeli tales como Crysoperla sp. (Neuroptera: Chrysopidae), Montandoniola moraguesi (Hemiptera: Anthocoridae) (Held et al., 2005) Thripastichus gentilei (Hymenoptera: Eulophidae) (La Salle, 1993), thrips depredadores como Androthrips sp. (Boyd y Held, 2006). El control químico de Gynaikothrips spp., es posible, pero los insecticidas deben de ser usados de manera racional para preservar los enemigos naturales asociados (Held y Boyd, 2008). El control microbial se puede integrar con los enemigos naturales existentes, como una alternativa al uso de insecticidas. Los hongos entomopatógenos (Hyphomycetes: Beauvaeria bassiana, Metarhizium anisopliae, Paecilomyces fumosoroseus, Verticillium lecani, entre otros), se han documentado infectando a thrips, especialmente sobre Frankliniella occidentalis y Thrips tobad y son considerados como excelentes agentes de control biológico (Thungrabeab et al., 2006; Gouli et al., 2008). Evaluaciones de hongos entomopatógenos parael control de G. uzelino se han realizado (Held y Boyd, 2008). Portante, los objetivos de este estudio fue identificarlos depredadores naturales asociados a G. uzeli y evaluar el control de larvas y adultos de G. uzeli mediante aislados de Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin, Metarhizium anisopliae y Paecilomyces fumosoroseus bajo condiciones de laboratorio.

Entres localidades del estado de Nayarit, Santiago Ixcuintla (21° 49' 16.55'' latitud norte, 105° 12'06.08'' longitud oeste, San Blas (21°32'28.7'' latitud norte 105° 17' 10.2'' longitud oeste) y Tepic (21°30' 14.14'' latitudnorte, 104° 53' 40.27'' longitud oeste), durante el año 2009, se recolectaron 1110 agallas de F. benjamina (Figura 1a, b). Los especímenes de thrips los identificó el Dr. Octavio J. Carabero Campos de la Universidad Autónoma de Nayarit (UAN) y confirmados por el M. S. Axel P. Retana Salazar de la Universidad de Costa Rica. Para la identificación del antocórido M confusa (Figura 1f), se realizó una disección de la genitalia de la hembra y del macho, se usaron las redefiniciones de Pluot-Sigwalt et al. (2009) la confirmación de la identificación la hizo Dominique Pluot-Sigwalt del Muséum National d' Histoire Naturalle, Département Systématique & Evolution (Entomologie). Los thrips usados en los bioensayos se recolectaron de árboles de F. benjamina (Figura 1a) en Tepic, Nayarit, México (21° 29' 18.73'' latitud norte, 104° 53' 25'' 944 msnm).

Los hongos entomopatógenos se obtuvieron de diferentes hospederos (Cuadro 1) y se propagaron sobre papa dextrosa agar con extracto de Ievadura a 2% (PDAY), suplementado con licor de maíz. Los hongos se identificaron de acuerdo con sus características micro y macroscópicas (Humber, 1997) (Figura 1g, h, i). Las esporas se almacenaron en condiciones asépticas en una solución de agua destilada estéril y Tween 80 al 0.05% a un pH 6.0. 10 (μl de cada suspensión de esporas se asperjó sobre PDAY sólido en una caja de Petri e incubadas a 25±2 °C. Después de 24 h, se evaluó el porcentaje de germinación de las esporas. Las concentraciones de esporas se determinaron con una cámara de Neubauer Improved (Blau Brand, Germany) y se ajustó a la concentración usada para cada aislado de acuerdo a la concentración más baja obtenida en cada género (Cuadro 1). Las hojas que contenían thrips (larvas y adultos) se sumergieron en una suspensión de esporas (5x10⁷ a 2.5x10¹⁰ esporas/mL) por 10 s (Lewis, 1997) y se secaron a temperatura ambiente. Las hojas utilizadas en los testigos se trataron con una solución de agua y Tween 80,0.05%. Los thrips tratados (1^roy 2^do instares larvales y adultos) se transfirieron a diferentes hojas desinfectadas, por separado (previamente lavadas con una solución de agua e hipoclorito de sodio a 2%), fijadas en una base de yeso (4 mm) sobre las cajas de Petri. Las cajas se sellaron con parafilm, y se colocaron sobre una esponja saturada con agua, e incubadas a 25±2 °C, con fotoperiodo de 14:10 h (luz: obscuridad) y 95% de humedad relativa. Cada caja contenía una hoja con 20 larvas o 20 adultos. La mortalidad de G. uzeli se registró diariamente durante 9 días pos-inoculación, y la infección por hongos fue confirmada por la presencia de micelio y conidias en la cutícula del insecto, observadas bajo un microscopio de disección (Cari Zeiss).

El porcentaje de mortalidad se corrigió usando la fórmula de Abbott (1925), antes del análisis estadístico en los tratamientos donde se registró mortalidad en los testigos. El experimento se condujo entres repeticiones usando un diseño completamente al azar con seis tratamientos, donde cada tratamiento fue un aislado de los hongos entomopatógenos evaluados (se usaron 180 larvas o adultos por separado en total portratamiento), y un testigo en el cual solo se utilizó una solución de aguay Tween 80,0.5% estéril (3 repeticiones). Los datos se analizaron con el paquete estadístico computacional Statistical Analysis System versión 9.0 (SAS, 2002), para el balance del análisis de varianza (ANVA), y las medias separadas por la prueba de Tukey (p<0.05).

Los resultados muestran que los seis aislados de hongos evaluados fueron patogénicos a ambos estados de G. uzeli, y el crecimiento micelial se observó sobre la cutícula de larvas y adultos (Figura 1g, h, i). La mortalidad difiere significativamente (F= 72.09, gl= 5, p< 0.001 para adultos y F= 3.09, gl= 5, p< 0.0001 para larvas) con aislados de B. bassiana (Bb-S1) y M. anisopliae (Ma-A) causando la mortalidad más alta (Cuadro 1). Beauveria bassiana y M. anisopliae se han documentado como patógenos efectivos contra F. occidentalis (Vestergaard et al., 1995) y T. tabaci (Thungrabeab et al., 2006). Gouli et al. (2008) hacen referencia a actividad de estos hongos en condiciones de laboratorio e invernadero contra F. occidentalis. Las evaluaciones ayudarán a la industria de ornamentales a evitar pérdidas económicas durante la producción y manejo de F. benjamina.

Conclusiones

En agallas del ornamental F. benjamina, se encuentran asociados tanto el thrips G. uzeli, así como sus enemigos naturales A. ramachandrai y M. confusa coexistiendo de manera natural. Los hongos Hyphomycetes M. anisopliae (Ma-C), B. bassiana (Bb-S1) y P. fumosoroseus (Pf-4a) fueron efectivos en el control de larvas y adultos de G. uzeli.

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