Hongos asociados con la enfermedad "miada de perro" en el cultivo de chile*

Asociated fungus with the "dog's urine" disease in chili pepper

José de Jesús Avelar-Mejía^1§, Martha Galindo-Oliva¹, Alfredo Lara-Herrera¹, J. Jesús Llamas-Llamas¹, Maximino Luna-Flores¹,Miguel Ángel Salas-Luevano¹ y Mariandrea Cabral-Enciso¹

¹ Unidad Académica Agronomía. Universidad Autónoma de Zacatecas. Carretera Zacatecas-Guadalajara (vía corta), km 15.5. Cieneguillas, Zacatecas. C. P. 98600. Tel. 01 492 9244147. (aguilanoir@yahoo.com), (alara204@yahoo.com.mx), (llamasjj@yahoo.com.mx), (maximinolunafores@yahoo.vom.mx) y (masalas@uaz.edu.mx). ^§Autor para correspondencia: javerlarm@terra.com.mx.

* Recibido: mayo de 2010
Aceptado: febrero de 2011

Resumen

El chile (Capsicum annuum L.) es afectado por una enfermedad que en Zacatecas se conoce como "miada de perro"; es de aparición reciente y su importancia cada día es mayor debido que reduce la producción de fruto. Algunos de los síntomas son la necrosis en hojas y semillas, que hace pensar en la presencia de hongos. El objetivo de esta investigación fue conocer los hongos fitopatógenos que se encuentran asociados con plantas enfermas de junio y julio 2004 a 2006. Se colectaron hojas, tallos y semillas de plantas sanas y con síntomas de la enfermedad en siembras comerciales de Fresnillo, Calera, Villa de Cos, Villa García y Pánfilo Natera, en el estado de Zacatecas; se transfirieron a caja petri con medio de cultivo pimaricina-ampicilina-rifampicina-PCNB e himexazol (PARPH), papa dextrosa agar (PDA) y agua-agar. Los organismos que se desarrollaron en hojas, ramas y semillas, se identificaron utilizando claves taxonómicas. Se encontraron los hongos Alternaria solani (21% en plantas sanas y 41% en plantas enfermas), Fusarium roseum (10.2% en plantas sanas y 16.1% en plantas enfermas), Phytophthora capsici (0.6% en plantas sanas y 3.7% en plantas enfermas), Nigrospora spp. (0.7% y 1.7%), Aspergillus spp. (0.6% y 1.7%) y Penicillium spp. (0.2% y 0.1%), respectivamente; así como bacterias saprófitas (2.5% en plantas enfermas). En semillas provenientes de plantas enfermas no se obtuvieron crecimientos fungosos 43.2% de las siembras muestreadas y en semilla sana se encontrarón: hongos saprófitos 20% de ellas, Alternaria solani en 13.5%, Aspergillus spp. 20% y Fusarium spp. 3.3%. Con base en los síntomas que estos patógenos ocasionan en plantas susceptibles, se consideró que se encuentran asociados con la enfermedad "miada de perro", pero no participan directamente en la producción de los síntomas.

Palabras clave: Alternaria spp., Capsicum annuum, enfermedad, hongo, tizón.

Abstract

The chili pepper (Capsicum annuum L.) is vulnerable to a disease known in the state of Zacatecas as "dog's urine", which appeared recently and its importance increases every day, since it reduces the production of the pepper. Some of the symptoms are the necrosis of leaves and seeds, which leads to considering the presence of fungi. The aim of this study was to know the phytopathogenic fungi that were related to the diseased plants in June and July, from 2004 to 2006. Leaves, stems and seeds of healthy and diseased plants were gathered in commercial plantations in Fresnillo, Calera, Villa de Cos, Villa García and Pánfilo Natera, in the state of Zacatecas; they were transferred to petri dishes viapimaricin-ampicilin-rifampin-PCNB and hymexazol (PARPH), potato dextrose agar (PDA) and water-agar culture media. The organisms that grew on leaves, stems and seeds were identifiedusing taxonomical codes. The fungi found were Alternaria solani (21% in healthy plants and 41% in diseased plants), Fusarium roseum (10.2% in healthy plants and 16.1% in diseased plants), Phytophthora capsici (0.6% in healthy plants and 3.7% in diseased plants), Nigrospora spp. (0.7% and 1.7%), Aspergillus spp. (0.6%y 1.7%) and Penicillium spp. (0.2% and 0.1%), respectively; as well as saprophytic bacteria (2.5% in diseased plants). In seeds from diseased plants, there was no fungal growth found 43.2% of the plantations sampled and in healthy seeds there were saprophytic fungi (in 20%), Alternaria solani (13.5%), Aspergillus spp. (20%) and Fusarium spp. (3.3%). Based on the symptoms these pathogens cause on vulnerable plants, they were assumed to be related to the disease "dog's urine", but they do not participate directly in the production of the symptoms.

En el estado de Zacatecas, la producción de chile (Capsicum annuum L.) es afectada por varios factores que limitan su rendimiento y calidad, destacando entre otros la presencia de plagas y enfermedades. Las enfermedades de mayor importancia que lo afectan son: la marchitez (Phytophthora capsici L.), la cenicilla (Erysiphe sp.), el ahogamiento (Phythium spp.), el tizón (Alternaria solani) y la miada de perro (MP); esta última es de aparición reciente en la región, pero su importancia es cada día mayor porque reduce significativamente la producción de frutos en las plantas afectadas. El agente causal de esta enfermedad se desconoce y no se tiene información sobre la magnitud de la incidencia y severidad, la forma de transmisión y de control. Galindo et al. (2002) mencionan que es causada por virus, cuyos vectores son los pulgones y la mosquita blanca, aunque no mencionan las pruebas de patogenicidad y transmisión que se realizaron para aseverar esta situación.

La enfermedad puede atacar a las plantas de chile en cualquier etapa de desarrollo; sin embargo, su presencia en Zacatecas es mayor en los meses de junio a julio, cuando el cultivo está en floración. Las plantas enfermas reducen su crecimiento, las hojas se tornan gruesas y poco flexibles, se presentan abolsamientos, mosaico y la lámina foliar se reduce, las plantas no presentan marchitez y su producción es poca o nula, la enfermedad se presenta al azar y no en manchones como lo hace la marchites; además, presenta un tizón en el borde de la hoja que es más evidente en el ápice. En el interior de los frutos, las semillas se manchan o se tornan necróticas; lo que indica la posible presencia de hongos en la producción de la MP.

Ante la ausencia de estudios sobre patógenos asociados con la presencia de la MP en el cultivo de chile en Zacatecas, se propuso el presente trabajo con el objetivo de conocer los hongos fitopatógenos que se encuentran asociados con plantas afectadas por esta enfermedad. La hipótesis de trabajo fue que con la enfermedad MP, se encuentran asociados varios géneros de hongos fitopatógenos.

Se colectaron muestras de hojas, ramas y frutos de plantas de chile puya sanas y con síntomas de la enfermedad MP, en lotes comerciales de los municipios de Calera, Fresnillo, Pánfilo Natera, Villa de Cos y Villa García en Zacatecas, durante los ciclos 2004 a 2006. En cada municipio, se tomaron muestras de 30 plantas de un lote específico y en el siguiente año se hizo en otro lugar en el mismo lote y municipio, por la irregularidad del sitio de cultivo. Estas se tomaron en el momento de mayor presencia de la enfermedad, lo cual ocurrió en los meses de junio y julio.

Las hojas y ramas colectadas se lavaron en agua corriente, se desinfestaron en hipoclorito de sodio al 1% y se trasfirieron a cajas petri con medio de cultivo PARPH (pimaricina-ampicilina-rifampicina-PCNB e himexazol), especifico para Phytophthora (Erwin et al., 1983), PDA (papa dextrosa agar) y agua-agar, estos dos últimos de uso general. En total se realizaron 600 siembras en medios de cultivo por año y 1 800 en total. Las semillas se obtuvieron de 60 frutos de plantas sanas y 60 frutos de plantas enfermas, de una parcela en cada uno de los municipios mencionados, también se lavaron y desinfestaron con hipoclorito de sodio al 1%, durante 3 min; se eligieron 50 semillas al azar de cada municipio, estas se sembraron en los medios de cultivo PDA y agua-agar. Los crecimientos obtenidos en hojas ramas y semillas se identificaron utilizando las claves taxonómicas (Barnett y Hunter, 1972; Waterhouse, 1968; y Both, 1971); se realizaron las pruebas bioquímicas de tinción de Gram y reacción de Koch (Kiraly et al., 1974) y se determinó la forma de las bacterias encontradas.

De 1 800 siembras que se realizaron en total durante tres ciclos, en 1 745 de ellas se obtuvieron crecimientos fungosos y sólo en 45 se detectó la presencia de bacterias. En los tres muestreos que se realizaron (uno por cada año), el hongo que más se detectó fue Alternaria solani (62%), seguido por Fusarium roseum (26.3%); el resto de patógenos asociados se encontraron en menor porcentaje, como fue el caso de Phytophthora capsici (4.3%), Nigrospora spp. (2.5%), Aspergillus spp. (2%), Penicillium spp. (0.3%) y crecimientos bacterianos (2.5%). Su presencia se detectó en muestras provenientes de plantas enfermas y en plantas sanas, aunque en estas últimas los porcentajes fueron siempre menores (Cuadro 1).

En semillas, al igual que en hojas y ramas, se detectaron crecimientos fungosos en semilla sana y en semillas colectadas de plantas que mostraron la sintomatología de la enfermedad MP, aunque en este caso los más comunes fueron hongos saprófitos (20%) y Aspergillus spp. (20%), seguidos por Alternaria solani (13.5%) y Fusarium spp. (3.3%) y en 43.2% de las siembras realizadas no se obtuvo ningún tipo de crecimiento.

Con base en los resultados obtenidos, los síntomas que presentan las plantas de chile infectadas por la enfermedad MP, no corresponden a los que normalmente producen los hongos que se encontraron asociados con esta enfermedad.

Otros hongos que se encontraron asociados con la MP, también ocasionan síntomas diferentes a los que normalmente se observaron en esta enfermedad, como es el caso de Fusarium roseum; estos hongos, en la mayoría de plantas donde se han encontrado ocasionan marchitez generalizada acompañada de amarillamiento, lo cual también se presenta en MP, pero acompañado de mosaico sin cubrir toda la hoja; tampoco hay pudrición de raíces, característica siempre presente en plantas infectadas por Fusarium.

De las siembras realizadas (1 800), sólo en 78 se detectó a Phytophthora capsici, lo que es difícil de tomar como evidencia de su posible participación en la presencia de MP, tanto por el bajo porcentaje de su presencia, como por los síntomas de MP no corresponden a los que ocasiona P. capsici, que consisten en marchitamiento generalizado de las hojas hasta que mueren y quedan adheridas a las plantas, dando el aspecto de haber sido quemadas. También hay momificación de frutos, pudrición de raíz y presencia de lesiones oscuras en la base del tallo, lo cual no se observa en MP; tal vez la presencia en las muestras analizadas se debe al patógeno que más ataca al chile en el estado de Zacatecas y este se encuentra ampliamente distribuido.

Los otros géneros de hongos que fueron encontrados: Nigrospora spp. (2.5%), Aspergillus spp. (2%), y Penicillum spp. (0.3%), tienen escasas posibilidades de participar en la sintomatología que ocasiona MP. Estos hongos son conocidos como parásitos débiles y en la mayoría de los casos se comportan como saprófitos; cuando afectan plantas susceptibles, los síntomas que ocasionan son diferentes a los ocasionados con MP. Al respecto, Nigrospora spp., es un hongo que en la mayoría de los casos se encuentra como saprófito y en algunas ocasiones atacando el tallo y semillas de monocotiledóneas, en especial de maíz y trigo, ocasionando manchas en el tallo o afectando la germinación de las semillas (Barron, 1964). En cambio, Aspergillus y Penicillium son considerados como hongos saprófitos en campo y en algunas ocasiones se pueden tornar peligrosos en almacenes donde atacan granos de varias plantas, en especial de maíz, cuando el contenido de humedad es ligeramente mayor a lo normal, ocasionando la aparición de un micelio verde o negro, seguido de pudrición del órgano afectado (Harmon y Pfleger, 1974; Diener et al., 1983).

Algunas enfermedades que afectan al chile y que son ocasionadas por hongos, pueden ser transmitidas por semilla; entre ellas, la más importante es la marchitez ocasionada por P. capsici y algunas de etiología viral. Aunque las semillas que presentan síntomas de MP pueden presentar necrosis, manchas, arrugas o estar vanas, una vez que se colocaron en medios de cultivo, no presentaron ningún hongo de los que normalmente se consideran patógenos, encontrando que en la mayoría de las siembras (900 en total), 43.3% no se obtuvo ningún crecimiento fungoso o bacteriano; 20% se encontraron hongos saprófitos y únicamente 37.8% se encontraron crecimientos fungosos, de los cuales tampoco existe relación con los síntomas que normalmente ocasionan y los descritos para MP, ya que Alternaria solani se detectó 13.5%, Aspergillus sp., 20% y Fusarium spp., 3.3 %.

Los resultados preliminares nos indican que se encontraron asociados con la enfermedad "miada de perro", seis diferentes tipos de hongos y un crecimiento bacteriano. El hongo más común fue Alternaria solani (62%), seguido por Fusarium roseum (26.3%), Phytophthora capsici (4.3%), Nigrospora spp. (2.5%), Aspergillus spp. (2%), y Penicillum spp. (0.3%). El crecimiento bacteriano se detectó 2.5% de las siembras realizadas, el cual no correspondió a bacterias fitopatógenas. En las semillas provenientes de las plantas enfermas, no se obtuvieron crecimiento fungosos 43.2% de las siembras realizadas, hongos saprófitos 20%, Alternaria solani 13.5%, Aspergillus spp., 20% y Fusarium spp., 3.3%. Tomando como base los síntomas que ocasionan los patógenos asociados con la enfermedad "miada de perro", se concluye que se encuentran asociados con ella, pero no participan directamente en la producción de los síntomas observados. Se recomienda la identificación de especies de los patógenos asociados y aplicando los postulados de Koch, para conocer el grado de participación en la presencia de la enfermedad "miada de perro".

LITERATURA CITADA

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