Abundancia estacional, fenología reproductiva y fidelidad al sitio del mulato (Melanotis caerulescens) en ambientes ribereños del suroeste de Jalisco
Seasonal abundance, reproductive phenology and site fidelity in riparian environments of the Blue Mockingbird (Melanotis caerulescens) in southwestern Jalisco
Luz de los Milagros Rodríguez–Parga1*, Sarahy Contreras–Martínez1, Josep Rost2 y José Cruz Gómez–Lamas1
1 Instituto Manantlán de Ecología y Conservación de la Biodiversidad, Centro Universitario de la Costa Sur, Universidad de Guadalajara. Autlán de Navarro 48900 Jalisco, México. *luzdelosmilagros@gmail.com.
]]> 2 Departament de Ciències Ambientals, Universitat de Girona. Facultat de Ciències, Campus de Montilivi 17071 Girona, Cataluña–España.
Recibido: 21 abril 2011
Aceptado: 24 agosto 2011
Resumen
Este estudio describe la abundancia estacional, fenología reproductiva y fidelidad al sitio de Melanotis caerulescens, especie de ave endémica de México, localmente conocida como mulato y valorada por su canto. Se realizó un muestreo con el método de captura con redes de niebla durante 2 años en 3 sitios de la vegetación ribereña del río Ayuquila, Jalisco. Se caracterizó el hábitat mediante muestreos de los estratos arbóreo, arbustivo y herbáceo. Mediante modelos lineales generalizados se analizaron las diferencias de cobertura de los estratos entre los sitios y se identificó el efecto del sitio y el mes sobre la abundancia de la especie. La presencia de parche de incubación y protuberancia cloacal describe un periodo reproductor de abril a agosto. La abundancia del mulato se relacionó positivamente con sitios de mayor cobertura arbustiva y el análisis de fidelidad (por presencia–ausencia de 16 individuos) mostró que 3 parejas reproductoras mantuvieron sus territorios. Estos resultados sugieren que mantener una adecuada densidad de sotobosque arbustivo en zonas ribereñas es importante para proveer alimento y áreas para la nidificación que requiere el mulato. El presente estudio es relevante por tratarse de los primeros datos al respecto que se publican sobre esta especie endémica.
Palabras clave: Melanotis caerulescens, estrato arbustivo, temporada reproductiva, fidelidad al sitio.
Abstract
]]> This study describes the seasonal abundance, reproductive phenology and site fidelity of the Blue Mockingbird (Melanotis caerulescens), an endemic species of Mexico noted for its singing capabilities. This species was sampled using mist–nets for 2 consecutive years at 3 sites of riparian vegetation in the Ayuquila River, Jalisco. Habitat characterization was carried out through sampling strata of trees, shrubs, and herbaceous ground cover. We used Generalized Linear Models to analyze the differences in coverage strata between the sites, and to identify the effect of site and month on the abundance of the species. The presence of a brood patch and/or cloaca protuberance characterized adults of respective sexes during the breeding season (April through August). Blue Mockingbird abundance was positively related to sites with greater shrub cover and the site fidelity analysis (individuals' presence or absence) showed that at least 3 breeding pairs maintained their territories in the study sites for the duration of the project. These results suggest that maintaining an adequate density of understory through shrub in riparian areas is important for providing food, cover and nesting areas for this species. This study is relevant because it is the first data published on this issue for this endemic species.Key words: Melanotis caerulescens, shrub layer, breeding season, site fidelity.
Introducción
Melanotis caerulescens, miembro de la familia Mimidae, es una especie endémica del occidente de México, localmente conocida como mulato. Se distribuye desde el sur de Sonora hasta el istmo de Tehuantepec (Peterson y Chalif, 1989) y en los Estados Unidos de América se ha registrado de manera accidental en Arizona, Nuevo México y Texas (AOU, 1998). No está incluida en ninguna categoría de amenaza de las listas internacionales (BirdLife International, 2008; IUCN, 2009) ni está protegida por la legislación nacional mexicana (SEMARNAT, 2010). No obstante, se trata de una especie con interés de conservación plenamente justificado por su estatus de endémica (González–García y Gómez de Silva, 2003). Por otra parte, es una ave sujeta al aprovechamiento, puesto que se le valora como canora y se comercializa en mercados regionales; sin embargo, el mulato no se encuentra en listas y documentos oficiales nacionales como especie canora (INE–Conabio, 1996; SEMARNAT, 2009), por lo tanto, carece de regulación de permisos, fechas y tasas de aprovechamiento; lo que sugiere que su venta es ilegal.
Poco se conoce acerca de la biología, tendencias poblacionales o requerimientos ecológicos de esta ave. Los pocos estudios existentes se refieren a nuevos avistamientos y a su nidificación (Clark, 1984; Forcey, 2002). Incluso los trabajos sobre la familia a la cual pertenece son esporádicos y sólo contienen resultados de conducta alimentaria (Derrickson y Breitwisch, 1992) y depredación (Komar y Thurber, 2003). El mulato se distribuye desde el nivel del mar hasta los 3 000 m (Howell y Webb, 1995) y ocasionalmente llega a los 3 200 m (Contreras, 1999). Se encuentra principalmente en ambientes de matorral, vegetación secundaria y sotobosque arbustivo (García, 1991; Howell y Webb, 1995; Santana, 2000) y se ha registrado en selva baja caducifolia y selva mediana subcaducifolia y subperennifolia (Ramírez–Alborez, 2007). También se encuentra asociada a bosques templados afectados por incendios forestales en etapas tempranas de sucesión, donde puede resultar incluso más abundante que en otros ambientes (Contreras, 1992; Santana, 2000).
Su presencia en hábitats ribereños también se ha documentado de manera puntual en los estados de Durango (Garza et al., 2004) y Jalisco (Gómez–Llamas, 2007). Sin embargo, los hábitats ribereños son de los ecosistemas más transformados de México y del mundo (Ortiz et al., 2004; Granados–Sánchez, 2006) y al mismo tiempo de los más importantes para las aves, que los utilizan como corredores en sus migraciones (Villaseñor–Gómez y Hutto, 1995; Arizmendi et al., 2008; Villaseñor–Gómez, 2008; Berlanga et al., 2010). En la actualidad, gran parte de los ríos no conservan su vegetación porque han sido objeto de aprovechamiento para obtener madera, o se han eliminado para ganar tierras agrícolas en zonas fértiles (Gerritsen et al., 2005; Camacho et al., 2006).
Este trabajo se centra en el estudio de la abundancia estacional, la fenología reproductiva y la fidelidad del mulato, en 3 sitios de bosque de ribera del río Ayuquila (Jalisco). Se valora el efecto del cambio en las características de la estructura de la vegetación de los sitios de estudio, con lo cual se pretende ampliar el conocimiento de la dinámica y requerimientos ecológicos del mulato, que pueden ayudar a establecer planes de conservación y manejo en hábitats afectados por el cambio de uso de suelo, como son los bosques ribereños.
Materiales y métodos
]]> Área de estudio. El presente estudio se realizó en la comunidad de El Aguacate (19°43'0.65" N, 104°9'22.81" O; 800 m snm) en el municipio de El Grullo, Jalisco (Fig. 1). Los muestreos se llevaron a cabo dentro del área ribereña del río Ayuquila, concretamente en 3 sitios identificados como Acachales (AC), Buhito (BU) y Nutria (NU). Se eligieron por presentar un estrato herbáceo, arbustivo y arbóreo. La distancia entre NU a BU fue de 500 m, y entre BU y AC de 2 300 m, con una superficie de 1 800 a 2 000 m2. Los 3 sitios se encontraban rodeados por el mismo uso de tierra (cultivo de pasto, maíz, caña) y cercanos al cauce del río. El clima de la zona es de tipo cálido semiárido, con una precipitación media anual de 900 mm y una temperatura media de 22°C (Martínez et al., 2000). La topografía es de tipo valle con pendientes ligeras; los suelos predominantes son vertisoles y yermosoles (INEGI, 1995). La vegetación de estos sitios estuvo representada por un estrato arbóreo consistente en un solo dosel de 5 a 20 m de alto, conformado principalmente por especies de los géneros Salix, Acacia y Chlorophora. En el estrato arbustivo, de hasta 4 m de alto, las especies dominantes fueron Solanum americanus, Ricinus comunis y Phytolacca sp. El estrato herbáceo lo formaron principalmente gramíneas de los géneros Merremia y Gomphrena.
Muestreo de la vegetación. La caracterización de la vegetación de los 3 sitios se realizó en junio de 2004 y consistió en un muestreo de la vegetación mediante transectos. En cada sitio se establecieron 3 transectos perpendiculares al cauce del río, con un ancho de 2 m y longitud promedio de 28.5 m (± 10.2 SE), según el límite de la franja de la vegetación ribereña. Para un mismo sitio, los transectos se establecieron a igual distancia entre ellos, que varió según la superficie total del sitio (Ortiz et al., 2004). El muestreo de vegetación se realizó separando los 3 estratos, arbóreo, arbustivo y herbáceo, según la clasificación definida por Olvera et al. (1996), quienes consideran árboles las especies leñosas con tallo de diámetro superior a los 10 cm a la altura del pecho y que se ramifican entre los 2 y 3 m de altura; arbustos, las especies leñosas que se ramifican desde la base, y hierbas, las que carecen de estructura leñosa y que presentan tallos fotosintéticos. En cada sitio, la cobertura relativa se estimó de acuerdo con la sombra proyectada por estrato respecto a la superficie total del transecto, en porcentaje.
Muestreo de aves. El muestreo se realizó empleando el método de esfuerzo constante con redes de niebla (Ralph et al., 1996). En cada sitio se colocaron de 12 a 14 redes de 12 m de largo y 2.5 m de alto con luz de malla de 32 mm, distribuidas de manera perpendicular, paralela y diagonal al cauce del río en toda la superficie del sitio. Las condiciones inmediatas en torno a cada red fueron lo suficientemente homogéneas para considerar que los datos del muestreo de vegetación (coberturas) representara la ubicación de todas las redes.
El muestreo de aves se llevó a cabo una vez al mes durante los años 2004 y 2005 (excepto en septiembre del 2004, a causa de un temporal de lluvias que inundó los sitios de estudio). En cada sitio se instaló un cercado para impedir el acceso de personas y ganado, con el objetivo de evitar alteraciones en la estructura de la vegetación. Las redes se mantuvieron abiertas desde el amanecer hasta completar aproximadamente 6 horas (5.5 h en promedio, según las condiciones climáticas) en cada jornada. A cada ave capturada se le colocó un anillo de metal con un código único que la identificó como individuo. Una vez con el ave en mano, se determinó la edad por las características del plumaje y la muda, la osificación craneal (Pyle, 2001) y la coloración del iris. El sexo se determinó por la presencia de caracteres de reproducción activos, es decir, determinando a los machos por protuberancia cloacal y por parche de incubación a las hembras, de acuerdo con Ralph et al. (1996).
Análisis de datos. Las diferencias en la cobertura de árboles, arbustos y hierbas entre los 3 sitios de muestreo se analizaron estadísticamente mediante modelos lineales generalizados (GLM). Se utilizó un GLM para cada una de las variables de vegetación, incluyendo el sitio como factor de efectos fijos. En los GLM se utilizó una distribución de errores binomial (puesto que se analizaron proporciones) y link logit. Por otra parte, para estudiar la abundancia del mulato en función de la estructura de la vegetación y la estacionalidad, primero se calculó un índice de abundancia para controlar las variaciones en el esfuerzo de muestreo en cada uno de los meses, para lo cual se dividió el número de primeras capturas por las horas–red. Por primeras capturas se entiende el número total de aves capturadas en un mismo mes, descartando los individuos ya capturados en alguna otra ocasión en ese mismo mes. Luego se analizó la variación de este índice de abundancia en función del sitio y del mes mediante un GLM, incluyendo ambos como factores de efectos fijos, así como la interacción entre los 2. El mes de septiembre se excluyó del análisis por la ausencia de réplica en esta categoría. Para este GLM se utilizó un modelo con distribución de errores Poisson y link log. La fenología reproductiva se describió mediante la proporción de individuos capturados que presentaron caracteres reproductivos activos a lo largo de los meses, sin distinguir entre años. Asimismo, la fidelidad al sitio se describió con base en los individuos capturados al menos en 2 meses distintos, ya sea en el mismo sitio donde fue capturado por primera vez o en uno distinto, lo que además permitió conocer su movilidad. Por otra parte, de los individuos que presentaron fidelidad al sitio se diferenciaron los que presentaron caracteres reproductivos activos (al menos en una de sus capturas), de los que no presentaron estos caracteres, para comparar la constancia y frecuencia de uso del sitio entre los individuos reproductores y los no reproductores. Con este objetivo, se analizó la frecuencia de captura con un GLM donde se incluyó la variable reproductor/no reproductor como factor de efectos fijos, para lo cual se usó una distribución de errores Poisson y link log. En todos los GLM, la significancia de los factores se analizó con pruebas F para evitar sobredispersión (Crawley, 2000), considerándose p < 0.05 como estadísticamente significativo. Se utilizó el programa S–Plus 6.1 para estos análisis.
Resultados
Estructura de la vegetación. La cobertura arbórea no presentó diferencias entre los 3 sitios de muestreo (F2;6= 0.14, p = 0.867). En cambio, la cobertura arbustiva sí presentó diferencias significativas entre los sitios, siendo mayor en NU y BU que en AC (F2;6 = 6.21, p= 0.034). La cobertura herbácea, por su parte, presentó valores significativamente más elevados en AC que en los otros 2 sitios (F2;6= 11.35, p= 0.009; Cuadro 1).
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Se capturaron 91 individuos de mulato con un esfuerzo total de 10 647 horas–red (3298 horas–red en NU, 3847 horas–red en BU y 3655 horas–red en AC). La abundancia presentó diferencias significativas entre los 3 sitios de estudio, siendo menor en AC con respecto a BU y NU (Fig. 2; F2;63 = 7.97, p < 0.001). En relación con los posibles efectos de la estacionalidad sobre la abundancia se detectaron algunas diferencias en la abundancia del mulato a lo largo de los meses, con máximos entre marzo y julio, así como en noviembre, aunque estas diferencias no resultaron significativas (en la figura 2 se incluye sólo el muestreo de septiembre, no se realizó análisis por carecer de replica).
Fenología reproductiva. Se pudieron identificar caracteres reproductivos en 20 individuos, 11 de los cuales se capturaron en BU y 9 en NU. En los 2 años de estudio el número de individuos reproductivamente activos fue de 4 a 6 en cada uno de estos sitios (Cuadro 2). En AC, en cambio, no hubo capturas de individuos con estas características. La presencia de evidencias reproductivas en los individuos capturados empezó en el mes de abril y continuó hasta agosto (Fig. 3). La proporción de individuos con protuberancia cloacal desarrollada tuvo un máximo en el mes de mayo (siendo mayoría los individuos con este carácter activo), mientras que la presencia de parche de incubación estuvo mejor representada en mayo y julio, con una baja en el mes de junio.
Fidelidad al sitio. Se capturaron 16 individuos que mostraron fidelidad a los sitios de estudio (un 17.6% del total), principalmente en NU y BU (Cuadro 3), los sitios con más capturas totales. Algunos de estos individuos fueron recapturados largo tiempo después de la primera captura: en 2 de ellos, la diferencia entre la primera y la última captura llegó a ser de 24 meses. De estos individuos, 3 hembras y 3 machos.presentaron caracteres reproductivos, La mayoría de las capturas de individuos que presentaron fidelidad al sitio tuvo lugar entre marzo y julio, meses que corresponden casi totalmente a la temporada de reproducción para el área de estudio. Adicionalmente, hubo 10 individuos que no mostraron indicios de reproducción (hecho que impidió determinar el sexo) y que presentaron también fidelidad al sitio. Los individuos reproductores fueron capturados con el doble de frecuencia que los no reproductores (en 4.3 ocasiones frente a 2.3, en promedio; F1;14 = 8.95, p = 0.010).
Sólo se observó movimiento entre los sitios de muestreos en 2 de los individuos capturados. En un caso, se trató de un macho capturado en AC en febrero del 2004 y luego fue recapturado en NU en junio del mismo año; en el otro, de un individuo de sexo indeterminado cuyas capturas se efectuaron en septiembre y noviembre de 2005, primero en NU y después en BU.
Discusión
]]> Los resultados de este estudio aportan información nueva sobre los requerimientos de hábitat del mulato, su estacionalidad, su fenología reproductiva y su fidelidad al sitio en ambientes ribereños, que puede ser relevante para la conservación de esta especie endémica en este tipo de hábitats. La abundancia del mulato fue significativamente mayor en los sitios que presentaron sotobosque arbustivo (sitio de BU y NU), lo que concuerda con los requerimientos de hábitat de la especie en otros ambientes; por ejemplo, Santana (2000) menciona que en bosques templados, el mulato es una especie abundante en hábitats con estados sucesionales tempranos post–incendio, que se caracterizan por una elevada cobertura del estrato arbustivo (Walker y del Moral, 2003). Asimismo, este fuerte componente arbustivo en la vegetación a demostrado ser importante para otras especies residentes que tienen preferencia hacia estados sucesionales tempranos (Smith et. al., 2001; Bogorjes y López–Mata, 2005; Partida, 2006). La importancia de la vegetación arbustiva para la especie puede deberse a una mayor disponibilidad de recursos alimenticios, refugio o áreas de reproducción. Por lo que respecta a la alimentación, algunas de las especies de plantas asociadas a este tipo de vegetación producen frutos carnosos (e.g., las de los géneros Solanum y Phytolacca) que proporcionan alimento al mulato, una parte importante de cuya dieta es frugívora y se sustenta en estos recursos. Además, en bosques tropicales que se encuentran en estados tempranos de sucesión y con dominancia de arbustos, la producción de frutos es mayor que en bosques más maduros (Blake y Loiselle, 1991). Al igual que la disponibilidad de alimento, el hábitat que eligen las aves es también determinado por la existencia de zonas apropiadas para nidificar y reproducirse (Thiollay, 1992). En este sentido, un sotobosque arbustivo bien desarrollado puede proporcionar una mayor disponibilidad de zonas favorables para la reproducción del mulato, ya que se trata de una especie que nidifica principalmente en arbustos (Howell y Webb, 1995). En cambio, áreas como AC, con abundancia de gramíneas pero poco estrato arbustivo (18%), parecen no ofrecer las condiciones para anidar y reproducirse, ya que la abundancia de la especie fue nula en este sitio durante la temporada reproductiva (Figs. 2, 3). La idoneidad de las áreas de ribera con un estrato arbustivo abundante se ve reflejada en nuestro estudio, con la presencia de individuos reproductores activos en los 2 periodos de reproducción comprendidos en este trabajo. Concretamente, se encontraron entre 2 y 3 parejas reproductoras en BU y NU cada año, algunos de cuyos miembros mantuvieron sus territorios en los 2 años de estudio. Por otro lado, 10 de los individuos con fidelidad a alguno de los sitios no presentaron indicios de reproducción en ningún momento, aun teniendo en cuenta que 5 de ellos fueron capturados en una ocasión dentro del periodo reproductor (Cuadro 3). Pese a que el tiempo máximo transcurrido entre la primera y la última captura es igualmente larga para los individuos reproductores y los no reproductores, los primeros fueron recapturados con más frecuencia (el doble) que los no reproductores, que aun sin abandonar completamente la zona, están presentes de un modo más esporádico, lo que parece indicar que los individuos reproductores permanecen de un modo más estable en las zonas de estudio (BU y NU).En cualquier caso, para futuros estudios se sugiere analizar la abundancia del mulato en ambientes colindantes a esta vegetación y en escala de paisaje. Aun sabiendo que el bosque de ribera inmerso en un paisaje agrícola fragmentado, como es el caso, proporciona recursos valiosos para las aves (Arcos et al., 2008), puede ser de relevancia conocer si la importancia de este ambiente está relacionada con la existencia de otros tipos de hábitat, como los cultivos agrícolas, pastizales o bosques no manejados, que puedan condicionar la presencia de la especie en la vegetación ribereña (Harris y Pimm, 2004; Cerezo et al., 2009).
Es importante destacar que de los individuos con fidelidad al sitio, el 58% de las capturas de los considerados reproductores se presentaron entre abril y agosto, es decir, dentro de la época de reproducción y justo antes del que podría ser el momento de establecer sus territorios para la anidación. En cambio, para los individuos no reproductores, sólo el 21% de las capturas se presentaron en el periodo de reproducción. Esta mayor frecuencia de captura de la fracción reproductora de la población durante los meses de reproducción podría interpretarse como si esta parte de la población se desplazara a otras áreas al terminar la temporada de cría. Sin embargo, analizando la abundancia estacional de la población en su conjunto no se observó ningún patrón claro que confirme esta posibilidad. En cualquier caso, la mayor frecuencia de captura durante la época de nidificación podría simplemente deberse a una mayor actividad de la pareja en ese periodo, durante el cual se da un mayor número de desplazamientos (e.g., la preparación del nido y alimentación de los pollos) que se traducirían en más probabilidades de captura en las áreas de estudio. Por otro lado, el mulato muestra un aparente sedentarismo, pues en general la movilidad entre los diferentes sitios fue baja (la captura del 88% de los individuos que mostraron una cierta fidelidad fue en los mismos sitios), pese a su relativa cercanía. Esto podría explicarse por la similitud en la estratificación vertical de la vegetación entre los sitios BU y NU.
La extensión de la temporada reproductiva del mulato no registrada con anterioridad en hábitat ribereño coincide con lo expuesto para otras paseriformes (Carrillo, 2001; Partida, 2006); comienza en abril con la presencia de ambos caracteres reproductivos (protuberancia cloacal en machos y parche de incubación en hembras) y termina en agosto. Aunque la presencia de la protuberancia cloacal deja de presentar indicios activos en julio, el parche de incubación sigue presentándose hasta agosto, debido a que la crianza de los pollos se extiende más allá de la época de apareamiento, lo cual está documentado por otros autores (e.g., Carrillo, 2001). Lo anterior explica que la mayor abundancia de los individuos que presentaron caracteres reproductores se haga evidente primero en la protuberancia cloacal durante mayo, seguida por la presencia del parche de incubación en julio (Fig. 3).
La información presentada enriquece los conocimientos sobre la ecología del mulato que puede incitar interés en evaluar su inclusión en el "Calendario de Aprovechamiento de aves canoras y de ornato 2011–2012" (SEMARNAT, 2011) y podría emplearse para determinar las tasas y periodos de extracción, que consideran la temporada reproductiva para regular su aprovechamiento. Estos resultados plantean la importancia de mantener la estructura y composición de la vegetación ribereña con altos porcentajes de cobertura arbustiva para la conservación del mulato en estos ambientes amenazados por el cambio de uso de suelo (García et al., 1998; Treviño et al., 2001; Gerritsen et al., 2005) y que es regularmente afectado por inundaciones durante el temporal de lluvias (Landa y Carabias, 1998).
Estas conclusiones pueden ser relevantes para que instancias gubernamentales locales (que toman decisiones sobre el manejo de la vegetación) y propietarios de las parcelas que colindan con el margen del río obtengan elementos para mantener las franjas de vegetación ribereña. Sin embargo, es necesario profundizar en la función que desempeña este hábitat, argumentándose sobre el valor potencial de estas áreas para la supervivencia y reproducción de muchas aves y otros grupos taxonómicos. Para estudios futuros pudieran considerarse parches de vegetación donde se evalúe la afectación por actividad humana e inundaciones y distintas fases de regeneración, por mencionar algunos. Sin duda, es necesario continuar generando conocimiento con base científica sobre las poblaciones y comunidades de aves y otras especies de fauna y vegetación en ambientes ribereños, para que el manejo de estas áreas sea lo más eficiente posible con fines de conservación de la biodiversidad en su conjunto.
Agradecimientos
A los anilladores y voluntarios que participaron en la toma y captura de datos. En especial a Brenda Cruz–Rivera, Nohemí Villalpando, Ruth Partida–Lara, Fabiola Favela–García, Juan Loera–Casillas y Gerardo Rodríguez–Ramos. A la familia Zamora–Michel, por su hospitalidad y ayuda desinteresada durante la estancia en campo. Al Dr. Carlos Palomera y a dos revisores anónimos, por comentarios y sugerencias a una versión previa de este manuscrito. Al Dr. Steve Latta y al Dr. Eduardo Santana–Castellón, por su respaldo para la iniciación de este proyecto. Se recibió financiamiento de la Universidad de Guadalajara a través de la coordinación de Investigación del Centro Universitario de la Costa Sur (proyecto número 19312) y del PRBO–Conservation Science, a través del proyecto Birds use of restored riparian habitat in the overwintering period (NMBCA propuesta número 2996).
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