Crecimiento de Tabebuia donnell-smithii Rose inoculada con hongos micorrízicos y Azospirillum brasilense
Tabebuia donnell-smithii Rose growth inoculated with mycorrhizal fungi and Azospirillum brasilense
Juan F. Aguirre-Medina1, Fernando Culebro-Cifuentes1, Jorge Cadena-Iñiguez2* , Juan F. Aguirre-Cadena2
1 Universidad Autónoma de Chiapas. Facultad de Ciencias Agrícolas. Entronque carretera costera y Estación Huehuetán. 30660. Huehuetan, Chiapas, México. (juanf56@prodigy.net.mx);
]]> 2 Colegio de Postgraduados. km 36.5 carretera México-Texcoco. 56230. Montecillo Estado de México. México. *Autor responsable (jocadena@colpos.mx), (juaguirre86@hotmail.com).
Recibido: febrero, 2013.
Aprobado: marzo, 2014.
Resumen
La explotación forestal sin regulación en bosques tropicales promueve la invasión de vegetación secundaria que compite con especies de mediano y lento crecimiento, limitando su regeneración natural. Muchos esfuerzos de reforestación fracasan por esta situación poniendo en riesgo el equilibrio del ecosistema por diferencias en densidad y distribución de especies. Con el fin de promover un mayor crecimiento en menor tiempo de la especie maderable primavera (Tabebuia donnell-smithii Rose) en condiciones de vivero, se evaluó el efecto de la inoculación con Rhizophagus intraradices (Schenck et Sm.) Walker et Schuessler, Glomus spp., y Azospirillum brasilense Tarrand, Krieg et Dóbereiner. El vivero se estableció con semillas recolectadas en el Soconusco, Chiapas, México, en bolsas de plástico de 5 kg con una mezcla de suelo andosolmólico y arena de río lavada (1:1) con 2 g de inoculante al momento del trasplante. Azospirillum brasilense tuvo una concentración de 9 X106 bacterias g-1 y R. intraradices 40 esporas g-1 de suelo con 95 % de colonización al sistema radical. El diseño experimental fue completamente al azar y los tratamientos fueron los microorganismos individuales, combinados y un testigo, con cuatro repeticiones. Las variables morfológicas y fisiológicas del rendimiento, porcentaje de colonización radical micorrízica se registraron cada 28 d desde los 56 d hasta 168 d después de siembra. Las plantas con R. intraradices, la simbiosis doble A. brasilense+R. intraradices y Glomus sp. (V) presentaron mayor aumento de biomasa a 112 d (p ≤ 0.05), mientras que el mayor contenido de nitrógeno se encontró en raíces de plantas inoculadas con R. intraradices y en el vástago con A. brasilense. El contenido de fósforo fue mayor con R. intraradices y A. brasilense en el vástago. Las diferencias significativas finales en altura de planta fueron de 6 a 8 cm entre tratamientos inoculados y de 16 cm de éstos respecto al testigo.
Palabras clave: Azospirillum brasilense, biofertilización, Rhizophagus intraradices, Glomus, nitrógeno y fósforo.
Abstract
]]> Unregulated logging in tropical forests promotes invasion of secondary vegetation that compete with species of medium and slow growth, limiting their natural regeneration. Many reforestation efforts fail for this situation endangering the ecosystem balance by differences in density and distribution of species. In order to promote a greater growth in shorter time of the timber species (Tabebuia donnell-smithii Rose) primavera under nursery conditions, the effect of inoculation with Rhizophagus intraradices (Schenck et Sm.) Walker et Schuessler, Glomus spp., and Azospirillum brasilense Tarrand, Krieg et Dóbereiner was evaluated. Nursery was established with seeds collected in the Soconusco, Chiapas, Mexico, in plastic bags of 5 kg with a mixture of Andosolmollic soil and river sand washed (1:1) with 2 g of inoculant at the time of transplantation. Azospirillum brasilense had a concentration of 9X106 bacteria g-1 and R. intraradices 40 spores g -1 of soil with 95 % of colonization to the root system. The experimental design was completely randomized treatments were individual, combined microorganisms, and a control with four replications. Morphological and physiological variables of yield, percentage of mycorrhizal root colonization were recorded every 28 d from the 56 d to 168 d after sowing. Plants with R. intraradices, double symbiosis A. brasilense+R. intraradices and Glomus sp. (V) showed higher increase of biomass at 112 d (p ≤ 0.05), whereas the highest nitrogen content was found in roots of plants inoculated with R. intraradices and in the shoot with A. brasilense. The phosporus content was higher with A. brasilense and R. intraradices on the shoot. The final significant differences in plant height were 6 to 8 cm among inoculated treatments and of 16 cm of these with respect to the control.Key words: Azospirillum brasilense, biofertilization, Rhizophagus intraradices, Glomus, nitrogen and phosphorus.
INTRODUCCIÓN
Tabebuia donnell-smithii Rose, o primavera, es un árbol caducifolio de regiones tropicales y subtropicales de México (Miranda, 1976; Rzedowski, 1978; Grose y Olmstead, 2007), Guatemala, El Salvador y norte y centro de Honduras (Cordero et al., 2003). Este árbol crece en pendientes elevadas entre 150 y 800 m de altitud en bosques dominados por Terminalia oblonga A. (Ruiz & Pav.) Steud., y Virola guatemalensis (Hemsl.) Warb, así como en bosques subdeciduos en terrazas aluviales y pendientes coluviales (Cordero et al., 2003). Su madera es muy demandada como materia prima para muebles y acabados (Dirzo y García, 1992) y la primavera es atractiva para la reforestación urbana por sus flores amarillas. Esta especie es de lento crecimiento y tasa baja de repoblación natural; para atenuar esa limitante se reproduce en vivero para su inclusión en programas de reforestación y agroforestales. Su crecimiento en vivero se puede aumentar y reducir el tiempo de traslado al campo mediante la aplicación de biofertilizantes a la semilla, los cuales son productos a base de uno o más microrganismos no patógenos que al ser inoculados pueden vivir asociados o en simbiosis con la planta, aumentando el suministro, disponibilidad y acceso físico de nutrientes que favorecen mayor crecimiento (Barea et al., 2002).
Los biofertilizantes a base de hongos endomicorrizicos y de bacterias fijadoras de nitrógeno favorecen el desarrollo vegetal y reproductivo de maíz (Zea mays L.), frijol (Phaseolus vulgaris L.), soya (Glycine max (L.) Merr.), trigo (Triticun aestivum L.), sorgo (Sorghum spp. (L.) Moench), avena (Avena sativa L.) y cebada (Hordeum vulgare L.) en producción comercial, y hay mayor concentración de nitrógeno y fósforo en toda la planta (Aguirre-Medina et al., 2007; 2011). La aplicación de hongos micorrízicos aumenta la biomasa en cultivos perennes como Leucaena leucocephala (Lam.) De Wit, (Ruiz-Torres et al., 2005), cacao (Theobroma cacao L.) (Aguirre-Medina et al., 2007) y varios cítricos (Irizar-Garza et al., 2003). Además el crecimiento aumenta al aplicar Azospirillum spp., en Theobroma cacao L. y Coffea arabica L. (Aguirre-Medina et al., 2007; 2011; Sánchez et al., 2005), y la inoculación con hongos micorrízicos mejora la supervivencia en condiciones ambientales adversas (Andrade et al., 2009), porque al inocular los microorganismos en la semilla se induce simbiosis, y hay beneficios nutrimentales a la planta sobre todo en la etapa inicial de crecimiento (Barea et al., 2002). Con base en lo anterior, el objetivo de estudio fue evaluar el efecto de Rhizophagus intraradices, Azospirillum brasilense, Glomus sp. (T) y Glomus sp. (V) en la altura, el número de hojas, el diámetro del tallo y la biomasa de Tabebuia donnell-smithii Rose bajo condiciones de vivero.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitio experimental, suelo y material biológico
La investigación se realizó durante el verano de 2010 en un vivero en el Campo Experimental Rosario Izapa del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Km 18 Carretera Tapachula-Cacaohatán, Municipio de Tuxtla Chico, Chiapas, (14° 58' 28.89" N y 92° 09' 19.64" O), a 435 m de altitud, temperatura media máxima de 34 °C, y mínima 17 °C. El suelo andosolmólico, con textura areno-migajosa (Bouyucos), 82.5 % arena, 12.3 % limo, 5.2 % arcilla, 3.1 % materia orgánica (Walkley-Black), 0.12 ds m 1 conductividad eléctrica, pH 5.21, 0.12 % N (Kjeldhal), 4.0 ppm P (colorimetría), 18.5 ppm K++ (espectrofotometría atómica), 59 ppm Ca++ (espectrofotometría atómica), 9.1 ppm Mg+ + , 16.8 ppm Na+ + , y 5 Meq-100 g-1 de capacidad de intercambio catiónico.
]]> Con muestras de este suelo sin esterilizar se llenaron bolsas de plástico negro (calibre 700) de 5 kg, perforadas en la parte inferior para drenaje y colocadas sobre bancales de fierro. En este experimento se usó R. intraradices y hongos en-domicorrizicos del género Glomus spp., uno aislado de raíces de té limón (T) (Cymbopogon citratus (D.C.) Stapf) y otro de vetiver (V) (Vetiveria zizanioides (L.) Roberty), los cuales fueron propagados en suelo estéril usando plantas de cebolla (Allium cepa L.) como hospedera. Al momento del envasado había 40 esporas g-1 de suelo y el nivel de colonización en el sistema radical fue 95 %. El inóculo con A. brasilense fue elaborado con 9X106 células g-1 de turba y fue proporcionado por el Centro de Investigaciones en Ciencias Microbiológicas, Laboratorio de Microbiología de Suelos de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Las semillas de Tabebuia donnell-smithii Rose se obtuvieron de dos árboles en la región del Soconusco, Chiapas, recolectando vainas maduras antes de su dehiscencia. Las semillas germinaron en charolas con turba estéril, y 15 d después las plántulas fueron trasplantadas a las macetas cuando tenían cuatro hojas verdaderas. Los tratamientos con hongos endomicorrízicos y la bacteria A. brasilense se aplicaron en 2 g del inóculo depositado en la maceta al trasplante. Los tratamientos fueron siete: A. brasilense; R. intraradices; Azospirillum+Rhizophagus; Testigo (sin microorganismos); Glomus sp. (T; aislada de Té limón); Glomus sp. (V; aislada de vetiver); Glomus sp. (T) + Glomus sp. (V), con cuatro repeticiones en un diseño completamente al azar. La unidad experimental fue una maceta con una planta. Los muestreos destructivos se realizaron a los 56, 84, 112, 140 y 168 d después de la siembra, y los riegos se hicieron con agua destilada.Variables
Altura, número de hojas, diámetro del tallo y biomasa
La altura se registró desde el cuello de la raíz hasta la yema apical cada 28 d. El número de hojas totales por planta se cuantificó en cada muestreo, tratamiento y repetición. El diámetro del tallo se registró con un vernier digital a una altura de 0.5 cm de distancia de la corona radical hacia el ápice de la planta. La biomasa se obtuvo mediante el peso de los componentes estructurales de las plantas en báscula analítica (0.1 mg; Ohaus, NJ, USA), después de secar en una estufa de aire forzado a 75-80 °C hasta peso constante (Roberts et al., 1988).
Colonización micorrízica en raíz
El porcentaje de colonización se cuantificó únicamente para los tratamientos con R. intraradices Schenk et Smith con la técnica de Phillips y Hayman (1970), usando un microscopio óptico con objetivo de inmersión (100 X) en 100 segmentos de raíz con longitud de 1.5-1.6 cm en cada muestreo.
Área foliar y análisis foliar
El área foliar se registró en cm2 con un integrador de área foliar (LI-COR, LI 3100) y el análisis vegetal se realizó en el Laboratorio de Análisis de suelo, agua y planta de la Facultad de Agronomía de la Universidad Autónoma de Chiapas, en un equipo ICP-AES (Waltham Massachusetts, EE.UU.) para N y P; y para el contenido de N se usó Kjeldhall.
Análisis estadístico
El diseño experimental fue bloques al azar y los datos se analizaron con ANDEVA, usando GLM de SAS versión 9.0, y las medias se compararon con la prueba de Tukey (p ≤ 0.05).
]]>RESULTADOS Y DISCUSIÓN
La mayor inducción en el número de hojas (p ≤ 0.05) se presentó con los tratamientos Glomus sp. (T) y Glomus sp. (V) al inicio de la evaluación, y después de 140 d R. intraradices y A. brasilense presentaron un número semejante de hojas respecto a los tratamientos anteriores (p>0.05). El tratamiento testigo presentó en promedio dos hojas menos respecto a los inoculados (Figura 1, Cuadro 1). El incremento en el número de hojas de las plantas inoculadas puede estar relacionado con el aumento en la capacidad de absorción de nutrientes y agua del sistema radical inducido por los microorganismos hacia la planta, especialmente por los hongos micorrízicos, y en el caso de A. brasilense mediante la promoción de mayor crecimiento radical en la planta hospedera (Hungria et al., 2004). Los hongos micorrízicos al extender el crecimiento externo del micelio actúan como una extensión de la superficie de absorción de la raíz (Leigh et al., 2009), y como un sistema radical complementario que favorece el aporte de nutrientes y agua a la planta, y cambios en su fisiología (Barea et al., 2002). Hay resultados semejantes en especies perennes como cacao (Aguirre-Medina et al., 2007) y cafeto (Sánchez et al., 2005; Aguirre-Medina et al., 2011).
Las plantas con R. intraradices presentaron la mayor colonización micorrízica inicial. A los 84 d hubo una fase de letargo de la colonización en todos los tratamientos, excepto para aquellos con Glomus sp. (T) cuya fase fue a los 112 d. A los 56 y 84 d no hubo diferencias estadísticas (p> 0.05) en número de hojas y altura de planta, excepto en número inicial de hojas posiblemente influenciado por la fase de establecimiento de los microorganismos en la raíz, que durante este periodo demandan mayor cantidad de fotosintatos. En todos los tratamientos la colonización mayor se alcanzó a los 168 d entre 60 % y 70 % en el sistema radical (Figura 2). La presencia de dichas fases de colonización radical (inicial, lenta y extensiva o constante) ocurre en frijol (Phaseolus vulgaris L.) con intervalos de 10 a 20 d (Aguirre-Medina y Kohashi, 2002), pero en el presente estudio la combinación de Glo-mus sp. (T+V) mostró baja colonización inicial sin la fase lenta antes de la extensiva (Figura 2).
El diámetro del tallo aumentó en las plantas inoculadas con los microorganismos desde el inicio del estudio, comparado con el testigo. La inoculación de R. intraradices sola y en combinación con A. brasilense y las plantas con Glomus sp. (V), mostraron mayor grosor del tallo durante toda la evaluación desde los 56 d y fue estadísticamente diferente (p≤ 0.0006) (Cuadro 1). Respecto a la altura de la planta, hubo diferencias estadísticas significativas (p≤ 0.0001) desde el tercer muestreo (112 d). Durante los dos primeros muestreos las diferencias en altura fueron inferiores en 2 cm en los tratamientos con microrganismos, comparado con el testigo; y en el tercero, cuarto y quinto muestreo, las plantas con mayor altura fueron las inoculadas con Glomus sp. (V) y la combinación Glomus sp. (T+ V), atribuible a mayor compatibilidad planta-microrganismo. Las diferencias significativas finales fueron 6 a 8 cm entre los tratamientos inoculados y de 16 cm de éstos comparados con el testigo. En cacao, Aguirre-Medina et al. (2007) reportan diferencias promedio en altura de planta de 9 cm en plantas inoculadas con R. intraradices, comparado con el testigo, desde los 120 d. La respuesta diferente entre los aislamientos de Glomus sp. y R. intraradices sugiere la compatibilidad funcional entre la planta hospedera y el hongo (Cuenca et al., 2007).
Peso seco de raíz, tallo, hoja y área foliar
La mayor biomasa acumulada en el sistema radical se registró con Glomus sp. (V) y fue estadísticamente diferente (p ≤ 0.0001) a los otros tratamientos. Durante los siguientes muestreos esta situación se presentó en R. intraradices y la combinación con A. brasilense. El mayor aumento en el sistema radical puede estar relacionado con el aumento de algunas sustancias del crecimiento, producto de la simbiosis entre la planta y los microorganismos (Cuadro 2). Azospirillum brasilense promueve el desarrollo de la raíz mediante la producción de fitohormonas como el ácido indol acético (Hungría et al., 2004) y vitaminas (Reis-Junior et al., 2004; Dobbelaere et al., 2003) los cuales modifican la morfología de la raíz y aumentan su biomasa. En estudios realizados con Glomus fasciculatum (Thaxter) Gerdemann & Trappe colonizando Bouteloa gracilis (Willd. ex Kunth) Lag. ex Griffiths hubo aumentos significativos de giberelinas en hojas con una tendencia a reducir la actividad de las giberelinas en la raíz (Allen et al., 1982). Además, A. brasilense puede inducir mayor desarrollo radical en plantas anuales cuando se inocula como simbiosis doble de Azospirillum-Glomus en Phaseolus vulgaris L. y Zea mays L. (Dobbelaere et al., 2003).
]]> El peso seco del tallo principal presentó mayor biomasa en los tratamientos inoculados con hongos y bacteria, solos o combinados, comparado con el testigo. Sin embargo, entre microorganismos Glomus sp. (T) estimuló mayor crecimiento del tallo a los 56 d, mientras que R. intraradices y la simbiosis doble con R. intraradices y A. brasilense mostraron mayor biomasa del tallo (p ≤ 0.05) a los 84, 112, 140 y 168 d, comparados con los otros tratamientos (Cuadro 2).El peso seco de hoja presentó la misma tendencia que el tallo, es decir, mayor producción de bio-masa (p≥ 0.05) de hojas de plantas inoculadas con R. intraradices, la combinación R. intraradices + A. brasilense a los 56, 84 y 112 d, y Glomus sp. (V) a los 140 y 168 d (Cuadro 2). En estudios realizados con plantas leñosas como L. leucocephala (Lam.) De Wit y T. cacao L. inoculadas con la simbiosis Glomus-Rhizobium y Azospirillum, respectivamente, hubo aumentos en estos mismos componentes del rendimiento (Aguirre-Medina et al., 2007). Las plantas biofertilizadas con A. brasilense o Glomus tuvieron mayor área foliar durante todo el estudio en comparación con el testigo; sin embargo, con A. brasilense se lograron plantas más vigorosas (Dobbe-laere et al., 2001) con diferencias estadísticas significativas (Cuadro 2). Respecto a R. intraradices, las plantas inoculadas mostraron mayor área foliar en los tres primeros muestreos respecto a los otros tratamientos (p≤0.05), aunque desde el cuarto y quinto muestreo la mayor área foliar se observó con Glomus sp. (V). Sánchez et al. (2005) encontraron que plantas de C. arabica L. micorrizadas mostraron mayor inducción del área foliar.
Los resultados anteriores indican que la acumulación de materia seca en los componentes de la planta de T. donnell-smithii Rose, varía según el microorganismo aplicado a través del tiempo de colonización. La simbiosis doble Rhizophagus+ Azospirillum fue la mejor combinación para incrementar la biomasa durante la primer etapa de evaluación, y cuando se alcanzó más del 50 % de la colonización de la raíz. A los 56 d, la mayoría de los microorganismos indujeron entre 53 y 63 % de la biomasa a la lámina foliar; en cambio, para Glomus sp. (T) fue 48 % y para el testigo 47 % para este componente de la planta. Al mismo tiempo, las plantas de estos tratamientos asignaron 33 % a la biomasa al tallo y representó casi el doble respecto a los otros tratamientos, mientras que para el testigo fue 38 % de la biomasa al sistema radical y también fue casi el doble de los otros tratamientos. El tratamiento Glomus sp. (T) y el testigo causaron colonización radical por los hongos micorrizicos entre 27 y 38 % lo cual fue 23 y 12 % menos, comparado con los otros tratamientos.
A los 84 y 112 d, la acumulación de materia seca total y la colonización radical aumentaron con R. intraradices. La asignación de biomasa a la lámina foliar fue similar entre los tratamientos, excepto R. intraradices y la simbiosis doble de R. intraradices+ A. brasilense con 13 % menos, pero estos tratamientos aumentaron en promedio 14 % la biomasa radical comparado con A. brasilense, Glomus sp. (T), Glomus sp. (V) y la coinoculación de ambas. El incremento en la colonización de Glomus sp. (V) desde los 112 d coincide con el mayor desarrollo de la planta, como es la asignación de materia seca por componente del rendimiento, lo cual sugiere la importancia de la interacción planta-hongo y su efecto en el desarrollo vegetal. Al final de la evaluación (168 d), la biomasa foliar fluctuó de 40 a 46 % entre tratamientos, excepto la inoculación doble de Glomus sp. (T+ V), con 38 %. En el tallo, la acumulación de biomasa varió de 25 a 28 % entre tratamientos, pero en el sistema radical hubo fluctuaciones contrastantes ya que las plantas inoculadas con Glomus sp., asignaron 29 a 30 % de biomasa a la raíz, la coinoculación de Glomus sp. (T+ V) 23 % y el testigo 25 %. En cambio, en plantas inoculadas con A. brasilense se indujo mayor desarrollo radical. La respuesta tardía de los microorganismos Glomus sp. (T) y Glomus sp. (V) para inducir la producción de biomasa radical, posiblemente se deba a que demandan más tiempo para su establecimiento y colonización. En el cafeto, Parra et al. (1990) observaron beneficios de la simbiosis endomicorrizica después de 100 d de la inoculación. Según Aguirre-Medina et al. (2011), no hay diferencia entre 60 y 90 d en plantas de cafeto; tiempos similares a lo encontrado en la presente investigación. En Melina (Gmelina arborea Roxb), Zambrano y Lucía (2008) señalan que las bacterias promueven selectivamente el establecimiento de la simbiosis con los hongos.
En todos los tratamientos la materia seca disminuyó después de un periodo de aumento, lo cual posiblemente esté relacionado con las fases de desarrollo de la micorriza en cultivos anuales donde hay una fase inicial, otra de desarrollo extensivo y una más al final o constante (Aguirre-Medina y Kohashi, 2002). O bien, se debe a la capacidad de la planta para proporcionar fotosintatos al hongo y la concomitante disminución de transporte de nutrientes a la planta. Esta respuesta sugiere que los microorganismos inducen de manera diferencial el desarrollo vegetal de T. donnell-smithii Rose, lo cual podría explicar la baja interacción inicial de los microorganismos con la raíz y su efecto en la toma de carbohidratos, o bien, la utilización de energía para favorecer los mecanismos de reconocimiento planta-bacteria que permiten el establecimiento de la simbiosis.
Contenido de nitrógeno y fósforo
El contenido de nitrógeno en el tejido vegetal de plantas inoculadas con R. intraradices, Rhizophagus+Azospirillum y Glomus sp. (T) fue diferente (p ≤ 0.05) entre el vástago y raíz, mientras que las cantidades para ambos órganos fueron semejantes en los otros tratamientos (Figura 3). En el vástago, la inoculación con R. intraradices fue estadísticamente diferente a los otros tratamientos, y para el sistema radical la mayor cantidad de N se alcanzó con la inoculación de A. brasilense, y (p≤ 0.05) diferente a los otros tratamientos. En promedio el contenido de nitrógeno del vástago y raíz fue mayor en las plantas con R. intraradices, A. brasilense y con Glomus sp. (T)+ (V) y Glomus sp. (V) respecto al testigo. Sánchez et al. (2005) atribuyen el mayor crecimiento de las plantas inoculadas con hongos micorrízicos a efectos nutrimentales derivados de la simbiosis. El transporte de nitrógeno y otros elementos es influenciado por la simbiosis micorrízica (Clark y Zeto, 2000), y la mejoría de la nutrición mineral, según Schweiger y Jakobsen (2000), se relaciona con la absorción de nutrientes por la hifa extraradical y su transporte a la planta. La Figura 3 muestra que el contenido de fósforo en el vástago de las plantas inoculadas con R. intraradices o A. brasilense fue más alto y diferente (p≤ 0.05) a los demás, mientras que la menor cantidad fue en plantas testigo; esto es un aumento de 0.6 % en los tratamientos biofertilizados. Las plantas micorrizadas absorben fósforo del suelo más eficientemente que las plantas no colonizadas (Siqueira et al., 1998) y su contenido de fósforo es mayor (Aguirre-Medina et al., 2007; Sánchez et al., 2005). Este efecto en la utilización del fósforo es especialmente importante porque puede reducir la necesidad de aplicación del fertilizante fosforado inorgánico especialmente en la fase de vivero, como lo sugieren Siqueira et al. (1998).
]]> CONCLUSIONES
La inoculación de plantas de dos semanas de edad de Tabebuia donnell-smithii Rose con Rhizophagus intraradices y combinada con Azospirillum brasilense y Glomus sp. (V) promovieron mayor crecimiento vegetal. La inducción del crecimiento fue diferencial en tiempo e interacción de los microrganismos respecto a los órganos de la planta evaluados. La velocidad en la inducción del crecimiento vegetal inicial coincidió con los tratamientos de mayor porcentaje de colonización micorrízica inicial dada por Rhizophagus intraradices, Azospirillum brasilense y lacolonización final con Glomus sp. (V). La mayor concentración de nitrógeno y fósforo ocurrió en plantas inoculadas con Rhizophagus intraradices y en las coinoculadas por Azospirillum brasilense y Glomus sp. (T), en raíz para el primer elemento y en vástago para fósforo.
LITERATURA CITADA
Aguirre-Medina, J. F., y J. Kohashi-Shibata. 2002. Dinámica de la colonización micorrizica y su efecto sobre los componentes del rendimiento y el contenido de fósforo en frijol común. Agrie. Téc. Méx. 28(1): 23-33. [ Links ]
Aguirre-Medina, J. F., A. Mendoza-López, J. Cadena-Iñiguez, y C. H. Avendaño-Arrazate. 2007. La biofertilización del cacao (Theobroma cacao L.) en vivero con Azospirillum brasilense Tarrand, Krieg et Döbereiner y Glomus intraradices Schenk et Smith. Interciencia 32(8): 1-6. [ Links ]
Aguirre-Medina, J. F., D. M. Moroyoqui-Ovilla, A. Mendoza-López, J. Cadena-Iñiguez, C. H. Avendaño-Arrazate, y J. F. Aguirre-Cadena. 2011. Aplicación de A. brasilense y G. intraradices a Coffea arábica en vivero. Agron. Mesoam. 22(1): 1-10. [ Links ]
]]>Allen M. F., T. S. Moore Jr., and M. Christensen. 1982. Phytohomone change in Bouteloua gracilis infected by vesicular-arbuscular mycorrhizal. II. Altered levels of gibberellin-like substances and abscisic acid in the host plant. Can. J. Bot. 60: 468-471. [ Links ]
Andrade, S. A. L., P. Mazzafera, M. A. Schivinato, and A. P. D. Silveira. 2009. Arbuscular mycorrhizal association in coffee. Review. J. Agric. Sci. 147: 105-115. [ Links ]
Barea, J. M., R. Azcon, and C. Azcon-Aguilar. 2002. Mycorrhizosphere interactions to improve plant fitness and soil quality. Antonie Van Leeuwenhoek Int. J. General Molecular Microbiol. 81(1-4): 343-351. [ Links ]
Clark, R. B., and S. K. Zeto. 2000. Mineral acquisition by arbuscular mycorrhizal plants. J. Plant Nutri. 23: 867-902. [ Links ]
Cordero, J., F. Mesen, M. Montero, J. Stewart, D. Boshier, J. Chamberlain, T. Pennington, M. Hands, C. Hughs, y G. Detlefsen. 2003. Descripción de especies de árboles nativos de América Central. In: Cordero, J., y D. H. Boshier (eds). Arboles de Centroamérica. Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza. Costa Rica. pp: 915-916. [ Links ]
]]>Cuenca, G., A. Cáceres, G. Oirdobro, Z. Hasmy, y C. Urdaneta. 2007. Las micorrizas arbusculares como alternativa para una agricultura sustentable en áreas tropicales. Interciencia 32(1): 23-29. [ Links ]
Dirzo, R., and M. C. Garcia. 1992. Rates of deforestation in los Tuxtlas and Neotropical area in south east Mexico. Conservation Biol. 6: 84-90. [ Links ]
Dobbelaere, S., A. Croonenborghs, A. Thys, D. Ptacek, J. Vanderleyden, P. Dutto, C. Labandera-Gonzalez, J. Caballero-Mellado, J. F. Aguirre, Y. Kapulnik, S. Brener, S. Burdman, D. Kadouri, S. Sarig, and Y. Okon. 2001. Responses of agronomically important crops to inoculation with Azospirillum. Austr J. Plant Physiol 28: 871-879. [ Links ]
Dobbelaere, S., J. Vanderleyden, and Y. Okon, 2003. Plant growth-promoting effects of diazotrophs in the rhizosphere. Crit. Rev. Plant Sci. 22: 107-149. [ Links ]
Grose, O. S., and R. G. Olmstead. 2007. Taxonomic revisions in the polyphyletic Genus Tabebuia s. l. (Bignoniaceae). Systematic Bot. 32(3): 660-670. [ Links ]
]]>Hungria, M., R. J. Campo, E. M. Souza, and F. O. Pedrosa. 2004. Inoculation with selected strains of Azospirillum brasilense and A. lipoferum improves yields of maize and wheat in Brazil. Plant & Soil 331: 413-425. [ Links ]
Irizar-Garza, M. B. G., P. Vargas-Vázquez, D. Garza-García, C. Tut y Couoh, I. Rojas-Martínez, A. Trujillo-Campos, R. García-Silva, D. Aguirre-Montoya, J. C. Martínez-González, S. Alvarado-Mendoza, O. Grajeda-Cabrera, J. Valero-Garza, y J. F. Aguirre-Medina. 2003. Respuesta de cultivos agrícolas a los biofertilizantes en la región central de México. Agric. Téc. Méx. 29(2): 213-225. [ Links ]
Leigh, J., A. Hodge, and A. H. Fitter 2009. Arbuscular mycorrhizal fungi can transfer substantial amounts of nitrogen to their host plant from organic material. New Phytol. 181: 199-207. [ Links ]
Miranda, F. 1976. Vegetación de Chiapas 2a parte. 2da Ed. Gobierno del Estado de Chiapas. México. pp: 168-169. [ Links ]
Parra, M. P., M. Sánchez, y E. Sieverding. 1990. Efecto de la micorriza vesículo-arbuscular en café (Coffea arabica L.) variedad Colombia en almácigo. Acta Agron. 40: 88-99. [ Links ]
]]>Phillips, J. M., and D. J. Hayman. 1970. Improved procedures for clearing and staining parasitic and vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi for rapid assessment of infection. Trans. Br. Mycol. Soc. 55: 158-161. [ Links ]
Reis-Junior, F. F., M. F. Silva, K. R. S. Teixeira, S. Urquiaga, e V. M. Reis, 2004. Identificando de isolados de Azospirillum Amazonense associados a Brachiaria spp., em diferentes epocas e condicóes de cultivo e producáo de fitormonio pela bactéria. R. Bras. Ci. Solo 28: 103-113. [ Links ]
Roberts, M. J., S. P. Long, L.L. Tieszen, y C. L. Beadle. 1988. Medición de la biomasa vegetal y de la producción primaria neta. In: Coombs J., D. O. Hall, S. P. Long, y J. M. Scurloch (eds). Técnicas de Fotosíntesis y Productividad. Colegio de Postgraduados, Chapingo, Estado de México. pp: 1-16. [ Links ]
Ruiz-Torres, G., G. Zavala-Mata, y J. F. Aguirre-Medina. 2005 La inoculación de Leucaena leucocephala (Lam) De Wit con Glomus intraradices Schenk et Smith y Azospirillum brasilense Tarrand, Krieg et Dobereiner y su efecto en la producción de materia seca. Memoria del primer simposio internacional de forrajes tropicales en la producción animal. Tuxtla Gutiérrez. Chiapas. 155 p. [ Links ]
Rzedowski, J. 1978. Vegetación de México. Ed. Limusa. México, D.F. 182 p. [ Links ]
]]>Sánchez, C., E. Montilla, R. Rivera, y R. Cupull. 2005. Comportamiento de 15 cepas de hongos micorrizogenos (HMA) sobre el desarrollo de posturas de cafeto en un suelo pardo gleyzoso. Rev. For. Latinoam. 38: 83-95. [ Links ]
Schweiger, P., and I. Jakobsen. 2000. Laboratory and field methods for measurement of hyphal uptake of nutrients in soil. Plant and Soil 226: 237-244. [ Links ]
Siqueira, J. O., O. J. Saggin-Junior, W. W. Flores-Aylas, and P. T. G. Guimaraces. 1998. Arbuscular mycorrhizal inoculation and superphosphate application influence plant development and yield of coffee in Brazil. Mycorrhiza 7: 293-300. [ Links ]
Zambrano, J. A., y A. D. Lucía. 2008. Efecto de la inoculación de Azospirillum brasilense y Glomus sp. en Gmelina arborea durante su germinación y manejo en vivero. Universitas Scientiarum 13(2): 162-170. [ Links ]
]]>