Interacción de componentes de resistencia e inóculo en trigo (Triticum aestivum L.) con tizón foliar (Septoria tritici Rog. Ex. Desm.)

Interaction of components of resistence and inocule in bread wheat (Tritricum aestivum L.) with foliar blight (Septoria tritici Rog. Ex. Desm:)

Gerardo Leyva–Mir¹, Lucy Gilchrist–Saavedra², Emma Zavaleta–Mejía³ y Mireille Khairallah²

¹ Parasitología Agrícola. Universidad Autónoma Chapingo. 56230. Chapingo, Estado de México. (lsantos@correo.chapingo.mx)

² Fitopatología CIMMYT.

Recibido: Febrero, 2007.
Aprobado: Marzo, 2008.

Resumen

El objetivo del presente trabajo fue determinar el efecto de las inoculaciones de aislamientos de Septoria tritici Rob. ex. Desm. en forma individual y en mezclas, en el período de latencia, número de picnidios y severidad de la enfermedad en plántulas el período de latencia y posteriormente en estado masoso en nueve genotipos de trigo (Triticum aestivum L.) con diferente grado de resistencia al patógeno en Atizapán, México, durante dos ciclos. Se inoculó en condiciones de campo con tres aislamientos (P8, P9 y B1) individuales y mezclas en nueve genotipos de trigo de diferente comportamiento a Septoria tritici. El período de latencia en los cultivares susceptibles fue más corto y hubo mayor número de picnidios por unidad de superficie, y la severidad de la enfermedad fue mayor comparado con los genotipos resistentes. La inoculación de dos aislamientos disminuyó el periodo de latencia y sólo en dos genotipos resistentes se alargó. En contraste, la inoculación con la mezcla de los tres aislamientos siempre retardó la aparición de picnidios en todos los cultivares susceptibles y en cuatro resistentes de los seis inoculados. Respecto a la densidad de picnidios por área foliar, la inoculación con mezclas de dos o tres aislamientos resultaron en reducciones significativas (p<0.05) del número de picnidios, comparado con las inoculaciones con aislamientos individuales en los trigos susceptibles, pero no así en los resistentes. Los genotipos susceptibles presentaron la mayor severidad de la enfermedad. Se observó una rápida formación de picnidios y un mayor número de ellos por unidad de superficie. En concordancia con los resultados del período de latencia y densidad de picnidios, la inoculación con mezclas de dos y tres aislamientos disminuyó la severidad en los genotipos susceptibles. Sin embargo, en los materiales resistentes las inoculaciones con mezclas no siempre redujeron significativamente la severidad. En materiales resistentes y susceptibles la inoculación con mezcla de dos aislamientos causó un retardo en el período de latencia. Se puede concluir que S. tritici presenta una variación patogénica entre aislamientos y la competencia que se establece entre ellos en inoculaciones con mezclas aumentó el periodo de latencia, como reducción en la densidad de picnidios asi como la severidad de la enfermedad en los genotipos susceptibles y en algunos resistentes.

Palabras clave: Septoria tritici, Triticum aestivum, competencia entre aislamientos, densidad de picnidios, mezcla de aislamientos, período latente, trigo.

Abstract

Key words: Septoria tritici, Triticum aestivum, competition among isolates, density of pycnidia, isolate mixture, latent period, wheat.

INTRODUCCIÓN

Septoria tritici Rob. ex. Desm. causa el tizón de la hoja en trigo, una de las enfermedades fungosas más importantes en zonas con alta precipitación como el Mediterráneo, México (900 mm y zonas de temporal con precipitación superiores), África Central, Europa, EE.UU. y Sudamérica. En México se siembran 230 000 ha de trigo (Leyva, 1998) que pueden ser afectadas por este hongo que requiere alta humedad relativa para penetrar y colonizar los tejidos del trigo (Arama, 1996). En México hay pérdidas de rendimiento (30 a 60%) por esta enfermedad en las zonas de Toluca, Estado de México, y Páztcuaro, Michoacán (Gómez y González, 1990). La principal alternativa de control para el tizón causado por S. tritici es obtener variedades de trigo con resistencia (Mckendry, y Henke, 1994). Durante la selección de materiales de trigo de alto rendimiento y resistentes al tizón foliar causado por Septoria es importante asegurar las infecciones en campo y así evitar el escape a la enfermedad en los genotipos probados; por tanto, en los programas de mejoramiento los diferentes genotipos de trigo son inoculados con una mezcla de aislamientos (Smirnova et al., 1990; Mckendry y Henke, 1994) seleccionados en invernadero individualmente (Arama, 1996). Según Eyal et al. (1987), se puede obtener una evaluación adecuada de genotipos de trigo usando aislamientos de virulencia conocida.

En trigo, los componentes de la resistencia a S. tritici identificados son: período de incubación (tiempo necesario para la aparición de síntomas desde el momento de la inoculación), periodo de latencia (tiempo requerido para la formación de picnidios en el tejido vegetal desde el momento de la inoculación), área necrosada (severidad) y número de picnidios por unidad de superficie, los cuales están correlacionados genéticamente, a excepción del área necrosada que es controlada por un gene diferente (Jlibeene y Bouami, 1995).

El período de latencia es más corto en genotipos susceptibles que en resistentes (Zelikovitch y Eyal, 1991; Eyal, 1992) cuando se inocula un solo aislamiento respecto a la inoculación con mezclas de aislamientos (Gilchrist y Velázquez, 1994). Además, la densidad de picnidios es menor cuando se inocula trigo con mezclas de aislamientos que con inoculaciones de aislamientos individuales (Eyal, 1992; Arama, 1996). Según estos autores hay diferentes grados de virulencia del hongo inoculado en diversos genotipos de trigo; también, al inocular individualmente aislamientos monospóricos hubo mayor daño en comparación con mezclas de los mismos aislamientos individuales. Además, la inoculación con mezclas de aislamientos de S. tritici causa una marcada reducción en el porcentaje de picnidios formados en las hojas de trigo, en comparación con inoculaciones individuales de estos mismos aislamientos (Zelikovitch et al. 1992; Gilchrist y Velázquez, 1994). Así el uso de una mezcla de aislamientos puede reducir en el porcentaje de picnidios presentes en el tejido foliar.

Es fundamental conocer el comportamiento del hongo de materiales de trigo susceptibles y resistentes cuando las inoculaciones se hacen con aislamientos individuales y mezclados (Gilchrist, y Velásquez, 1994). Por tanto, el objetivo del presente estudio fue determinar el efecto de las inoculaciones de aislamientos de S. tritici individuales y mezclados en el período de latencia, densidad de picnidios y severidad de la enfermedad en genotipos de trigo, con diferentes niveles de resistencia al hongo en condiciones de campo.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se obtuvieron tres aislamientos de S. tritici seleccionados con base en su virulencia y origen. Del aislamiento P8, considerado el más virulento, con mayor espectro de virulencia, se conocen sus genes de virulencia y hay relación gen–gen; P9 es el menos virulento (ambos recolectados en Pátzcuaro, Michoacán, México); el aislamiento B1 es tan virulento como el P8 recolectado en 1994 en Atizapán, Toluca, México (Leyva, 1988), pero difiere en su espectro de virulencia al ser evaluado sobre un conjunto de cultivares de trigo diferenciales (Gilchrist y Velásquez, 1994). Los aislamientos fueron incrementados individualmente en un medio de cultivo (4 g extracto de levadura, 4 g extracto de malta, 4 g sacarosa, 15 g agar en 1 L agua) por 7 d a 19 °C. La suspensión se ajustó a una concentración de 1 x 10⁶ esporas mL^–1 antes de la inoculación (Gilchrist y Velásquez, 1994).

Hospedante

Se seleccionaron nueve genotipos de trigo harinero con varios niveles de resistencia a S. tritici (Gilchrist y Velásquez, 1994) y se sembraron durante dos ciclos de cultivo de temporal (mayo–octubre, 1995 y 1996) en la estación experimental de CIMMYT en Atizapán (Cuadro 1), en campos no sembrados en los últimos cuatro años para evitar la contaminación por el inóculo primario que sobrevive en los residuos de trigo y el manejo fue similar al usado por los agricultores de la región. Se hizo una sola aplicación de fertilizante (150–00–00) antes del amacollamiento basada en un análisis de suelo. No se aplicó herbicida para evitar confundir los efectos de la competencia de la maleza con el tizón foliar debido al quemado por herbicida.

El diseño experimental fue bloques incompletos al azar con un arreglo de tratamientos en parcelas divididas. Los aislamientos solos o mezclados fueron las parcelas principales y los nueve genotipos de trigo fueron las sub–parcelas que consistian de tres hileras de trigo (3 m largo), rodeadas de cebada (la cual es inmune a S. tritici) para prevenir la contaminación entre los aislamientos inoculados. Los tratamientos tuvieron cuatro repeticiones.

Inoculación de campo

Las parcelas de prueba se inocularon con aislamientos individuales y con las combinaciones de dos y tres aislamientos. Los aislamientos se mezclaron según Zelicovitch y Eyal (1991), usando una proporción 1:1 1 h antes de la inoculación (para que las suspensiones conidiales permanecieran viables). Se agregó Tween 20 a cada suspensión como surfactante. Durante el amacollamiento (Tottman y Makepeace, 1979), las plantas fueron inoculadas al anochecer con un rociador de ultrabajo volumen en presencia de lluvia para asegurar por lo menos 18 h con 100% humedad relativa.

Evaluación

Para determinar el período de latencia se tomaron cuatro hojas al azar en la parte media de cuatro plantas para su revisión en laboratorio cada tercer día. Después de la inoculación se registró el número de días requerido para la formación de picnidios inmaduros y maduros. Se determinó la densidad de picnidios contando en un microscopio estereoscópico por número de picnidios en 0.5 cm² en la parte media de las cuatro hojas por repetición.

La evaluación de la severidad se realizó mediante la escala de doble dígito (Eyal et al., 1987) para lo cual, en el surco central de cada repetición, se marcaron al azar seis plantas y en ellas se evaluó la severidad cada 7 d desde la inoculación hasta el estado de grano masoso. También se registró el estado fenológico de la planta según Tottman y Makepeace (1979) al realizar cada lectura. Con los datos de porcentaje de severidad de los diferentes genotipos se calculó el área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE) de acuerdo con Pandey et al. (1989).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Período de latencia

Los primeros síntomas se observaron 10 d después de la inoculación en las variedades susceptibles, lo que concuerda con observaciones anteriores. Después de la aparición de los síntomas de tizón en las hojas, en el haz y envés se presentaron pequeñas estructuras de color café que eran picnidios inmaduros y cambiaron a negro, esto es, los picnidios maduros. Los aislamientos individuales y en mezclas, cultivares y la interacción aislamiento–cultivar tuvieron un efecto altamente significativo en el período de latencia para la formación de picnidios inmaduros y maduros, así como para la densidad de picnidios.

La formación de picnidios inmaduros ocurrió más rápido en los materiales susceptibles (10.84 d) que en los resistentes (12.59 d). En promedio hubo una diferencia de casi 2 d (Cuadro 3). Considerando el promedio general de las reacciones de las variedades (susceptibles y resistentes), el aislamiento B1 indujo el periodo de latencia más corto (10.08 d), seguido de P8 (10.84 d) y P9 (11.34 d). La combinación de dos aislamientos no afectó significativamente el periodo de latencia para la formación de picnidios inmaduros (0.064 d), el cual fue significativo cuando se combinaron los tres aislamientos (Cuadro 3).

Respecto al comportamiento de los genotipos susceptibles (Cuadro 3), cuando se inocularon con aislamientos individuales el periodo de latencia fue 10 d; cuando se inocularon con mezclas dos de ellas no tuvieron efecto en el período de latencia de los genotipos Don Ernesto INTA y Kauz, pero en la línea THB//IAS20/H567.71 (moderadamente susceptible) hubo un retardo significativo (p<0.05) de 2.18 d. Cuando los tres genotipos se inocularon con la mezcla de los tres aislamientos, en todos los casos hubo un retardo significativo en la formación de picnidios inmaduros que, en promedio, fue 2 d en los materiales más susceptibles (Kauz y Don Ernesto INIA) y 8 d en la línea moderadamente susceptible THB//IAS20/H567.71.

En los trigos resistentes inoculados con aislamientos individuales y mezclas de dos, el inicio de la formación de picnidios requirió 12 d, con la excepción de BAGULA (S) y TRAP1/BOW (MS) que se comportaron como trigos susceptibles y presentaron picnidios inmaduros a los 10 d cuando se inocularon con los aislamientos individuales P9 y P8. Otra excepción fue SUZ6//ALONDRA/PAVON cuyos picnidios inmaduros se observaron a los 18 d. De manera similar a lo ocurrido con los genotipos susceptibles, la inoculación con la mezcla de los tres aislamientos indujo un retraso en la formación de picnidios de 3 a 6 d, excepto en los trigos resistentes LFN/II58.57//PRL/3/HAHN y MAYOR, donde se formaron más rápidamente, de 12 a 15 d (Cuadro 3).

La formación de picnidios maduros (estructuras que indican la finalización del periodo latente) se observó rápidamente en los materiales susceptibles (13.91 d) comparado con los materiales resistentes (18.05 d) (Cuadro 4). Considerando el promedio general (susceptibles y resistentes) el período de latencia fue 16 d independientemente del aislamiento inoculado en forma individual; cuando las inoculaciones se realizaron con mezcla de dos aislamientos se observó un retraso significativo de 1 d en la formación de picnidios y de 4 d cuando se combinaron los tres aislamientos (Cuadro 4). El período de latencia fue 12 d en los tres genotipos susceptibles inoculados con aislamientos individuales. Las inoculaciones con mezclas de dos aislamientos no afectaron significativamente el período de latencia en la variedades Don Ernesto Inta y Kauz, pero en la línea THB//IAS20/H567.71 (moderadamente susceptible) hubo un retardo significativo de 6 d. Cuando los genotipos se inocularon con la mezcla de los tres aislamientos el período de latencia se prolongó 6 d en Don Ernesto Inta y Kauz y 8 d en THB//IAS20/H567.71.

En la gran mayoría de las interacciones hospedero–patógeno hubo diferencias significativas en el periodo de latencia: 18 d con inoculaciones individuales y en mezclas de dos aislamientos. Las excepciones fueron los genotipos SUZ6//ALONDRA/PAVON y BAGULA (moderadamente susceptible) con latencia de 22 y 12 d cuando se inocularon con P9; y TRAP#1/BOW y LFN/ II58.57//PRL/3/HAHN con 12 y 20.5 d inoculados con P8 (Cuadro 4). Similarmente a lo ocurrido en los genotipos susceptibles, la inoculación con la mezcla de los tres aislamientos indujo un retraso de 2 a 6 d, excepto en LFN/II58.57//PRL/3/HAHN y SUZ6//ALONDRA/PAVON donde se acortó significativamente el período de formación de picnidios (Cuadro 4).

El número de picnidios formados en los genotipos susceptibles y resistentes fue siempre significativamente diferente (p<0.05) dependiendo del aislamiento individual o mezcla de aislamientos de la inoculación (Cuadro 5). El número de picnidios se redujo 46% en los genotipos resistentes con respecto a los susceptibles; de éstos la línea KAUZ fue la que en promedio presentó la mayor densidad, seguido por DON ERNESTO INTA y THB/IAS20/H567.71. Los materiales resistentes presentaron las menores densidades de picnidios, sin diferencias significativas entre los genotipos KVZ/K4500 y SUZ6/ALONDRA/ PAVON con 16.10 y 14.94 picnidios 0.5 cm^–2; lo siguieron los cultivares MAYOOR con 20.70 y LFN/1158.57/PRL/ 3/HAHN y TRAP1BOW con 27 y 30 picnidios 0.5 cm^–2 de área foliar (Cuadro 5). El promedio de picnidios 0.5 cm^–2 en los materiales susceptibles fue mayor con las inoculaciones hechas con el aislamiento P8 (70.10), seguido de B1 (43.41) y de P9 (27.90). En las inoculaciones con mezclas de dos y tres aislamientos hubo una reducción significativa en el número de picnidios con respecto a las inoculaciones individuales, excepto con el aislamiento P9. En las variedades resistentes el promedio de picnidios 0.5 cm^–2 fue significativamente diferente dependiendo del aislamiento inoculado: más alto con la inoculación del aislamiento B1 (24.57), seguido de P8 (20.10) y de P9 (12.47). Las inoculaciones con mezclas de dos y tres aislamientos no redujeron significativamente el número de picnidios; las únicas dos reducciones significativas en las mezclas ocurrieron al comparar con la inoculación con el aislamiento B1 individual (Cuadro 5).

En concordancia con reportes de Zelicovitch y Eyal (1991) y Eyal (1992), la formación de picnidios inmaduros y maduros ocurrió más rápidamente en los trigos susceptibles en comparación con los resistentes. En materiales resistentes y susceptibles, la inoculación con mezclas de dos aislamientos (independientemente de su combinación) pocas veces retrasó el período de latencia, mientras que en dos materiales resistentes SUZ6//ALONDRA/PAVON y LFN/II58.57//PRL/3/ HAHN se incrementó. En contraste, la inoculación con la mezcla de los tres aislamientos siempre retardó la aparición de picnidios en todos los genotipos susceptibles y en cuatro genotipos resistentes de los seis inoculados. Estos resultados difieren de los reportados por Eyal (1992) quien encontró siempre una reducción de densidad de picnidios en genotipos susceptibles y resistentes inoculados en mezclas.

La densidad de picnidios también fue más alta en los genotipos susceptibles en comparación con los resistentes y las inoculaciones de mezclas de dos o tres aislamientos generalmente resultaron en reducciones significativas de picnidios, con respecto a las inoculaciones con aislamientos individuales en los trigos susceptibles pero no en los resistentes. Tales diferencias podrían explicarse por competencia entre aislamientos (Leyva,1998).

Severidad de la enfermedad

Los síntomas en las variedades susceptibles fueron lesiones cloróticas que cambiaron a necróticas, con picnidios dispersos en toda la lesión. En los genotipos resistentes el tipo y tamaño de la lesión fue diferente manifestando lesiones rectangulares café claro que cambiaron a café amarillento. En los genotipos susceptibles KAUZ y DON ERNESTO INTA se produjo 100% de necrosis lo que significó daño en hoja bandera y en espiga. En los genotipos resistentes TRAP1/BOW y SUZ6//ALONDRA/PAVON los grados de severidad fueron significativamente más bajos en comparación con las variedades susceptibles.

Los genotipos susceptibles presentaron la mayor severidad en la enfermedad (ABCPE), porque hubo una formación más rápida de picnidios y con una densidad más alta. En concordancia con los resultados de período de latencia y densidad de picnidios la inoculación con mezclas de dos y tres aislamientos redujo la severidad en los genotipos susceptibles. Sin embargo, en los materiales resistentes las inoculaciones con mezclas no siempre causaron reducciones significativas. La excepción fue SUZ6//ALONDRA/PAVON, donde la inoculación con mezclas no retrasó la formación de picnidios o el retraso fue mínimo (sólo 2 d; en los materiales susceptibles fue 6 y 8 d). Más aún, las inoculaciones con mezclas en estos genotipos generalmente no redujeron significativamente la densidad de picnidios. Estos resultados sugieren que la competencia entre aislamientos, en inoculaciones con mezcla de ellos, no fue tan fuerte como la observada en genotipos susceptibles. Zelicovitch y Eyal (1991) consideran que en materiales susceptibles inoculados con mezclas de aislamientos, la producción de substancias que inhiben la formación de picnidios es mayor que en los resistentes también inoculados con la mezcla de estos aislamientos. La substancia responsable de esta inhibición, producida por el mismo hongo, se identificó como metil–3–indol carboxilato (Zelicovitch et al., 1992).

Los análisis de varianza en los dos experimentos (1995 y 1996) indicaron que el aislamiento, el cultivar y la interacción aislamiento–cultivar tuvieron un efecto altamente significativo (Cuadro 6). En los genotipos susceptibles y en los resistentes el grado de daño (ABCPE) fue siempre diferente dependiendo del aislamiento individual o mezcla con que fueron inoculados (Cuadro 7). El ABCPE fue mayor en los genotipos susceptibles (303.10) comparados con los resistentes (235.90) donde la reducción fue 22%. En los materiales susceptibles el daño inducido (ABCPE) por los aislamientos individuales P8 y B1 fue significativamente más alto que el inducido por las inoculaciones con la mezcla P8xb1; lo mismo se observó en el genotipo resistente SUZ6//ALONDRA/ PAVON.

El ABCPE promedio en los materiales susceptibles no fue mayor al inoculado con el aislamiento B1 (329.16), seguido de P8 (320.80) y de P9 (317.46), con diferencias significativas entre ellos. El daño se redujo significativamente en genotipos inoculados con mezclas de los dos aislamientos y la reducción fue mayor al inocular con la mezcla de los tres aislamientos en los materiales susceptibles. Entre las variedades de trigo resistentes hubo diferencias significativas en el ABCPE; el mayor promedio de severidad fue inducido por el aislamiento B1 (235.40), seguido de P8 (223.93) y P9 (208.91). En la mayoría de las inoculaciones con mezclas de dos y tres aislamientos hubo una reducción significativa de la severidad; sin embargo, en los cultivares SUZ6//ALONDRA/PAVON y BAGULA estas reducciones fueron más frecuentes (Cuadro 7).

En los genotipos TRAP#1/BOW, MAYOOR y KVZ/K4500 la severidad ocasionada por la mezcla P9xB1 fue intermedia, comparada con los componentes individuales que forman la mezcla inoculada. En el cultivar LFN/II58.57//PRL/3/HAHN la severidad de la enfermedad no disminuyó sino que aumentó significativamente al inocularse con la mezcla P9xB1.

Los cambios inducidos en la severidad de la enfermedad con la inoculación con mezclas de aislamientos indican cambios en los patrones de agresividad de los aislamientos, sobretodo en los genotipos susceptibles. Tales cambios han sido señalados por Eyal (1992), Gilchrist y Velázquez. (1994) y Arama (1996). El aislamiento P8 estimuló la formación de la mayor densidad de picnidios en los materiales susceptibles mientras que en los resistentes fue el B1; además en los materiales susceptibles y en los resistentes la mayor severidad la indujo B1 seguido de P8. Según Leyva (1998), estos aislamientos se encontraron en mayor proporción.

La interacción genotipo–aislamientos fue evidenciada por los resultados obtenidos en el período de latencia y densidad de picnidios. La magnitud y tipo de modificación en el período latente (retraso o acortamiento) y la magnitud de la reducción en la densidad de picnidios, está en gran medida determinada por la interacción entre cada genotipo de trigo con cada aislamiento individual, así como por la interacción entre aislamientos en mezclas. De ahí las diferencias del comportamiento de los genotipos susceptibles y resistentes a las inoculaciones con aislamientos individuales y en mezclas. Pero hay controversia en los resultados respecto al efecto de mezclas de aislamientos de S. tritic_i en diferente germoplasma (Arama, 1996; Gilchrist y Velázquez, 1994; Eyal, 1992).

Los resultados de nuestro estudio evidenciaron la variación patogénica entre aislamientos de S. tritici y la competencia entre ellos en inoculaciones con mezclas de aislamientos. Además, que la inoculación con mezclas, sobre todo de los tres aislamientos, aumentó el período de latencia, y redujo la densidad de picnidios como la severidad de la enfermedad en los genotipos susceptibles y en algunos resistentes. En el genotipo resistente LFN/II58.57//PRL/3/HAHN aumentó la severidad de la enfermedad con respecto a alguno de los aislamientos individuales, coincidiendo con los resultados mencionados por Gilchrist y Velázquez (1994). Conocer que las inoculaciones con determinadas mezclas de aislamientos de S. tritici resultan en una reducción significativa de la severidad de la enfermedad, podría usarse como una estrategia de control biológico en materiales de trigo susceptibles altamente apreciados por su rendimiento o calidad de grano. Primero habría que seleccionar los aislamientos menos virulentos y sus combinaciones más efectivas para reducir la enfermedad en esos genotipos.

CONCLUSIONES

S. tritici evidenció la presencia de variación patogénica en aislamientos, además de una competencia entre ellos en inoculaciones con mezclas de aislamientos.

Al realizar inoculaciones en mezclas sobre todo de los tres aislamientos aumentó el periodo de latencia, se redujo la densidad de picnidios asi como la severidad de la enfermedad en los genotipos susceptibles y en algunos resistentes.

En los programas de mejoramiento se debe reconsiderar el uso de inoculaciones con mezclas de aislamientos.

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