Genetic erosion in single-cross progenitors of a synthetic variety

José Luis Escalante-González; Jaime Sahagún-Castellanos*; Juan Enrique Rodríguez-Pérez; Aureliano Peña-Lomelí

Universidad Autónoma Chapingo. Departamento de Fitotecnia km 38.5 Carretera México-Texcoco. Chapingo, Estado de México. MÉXICO. C.P. 56230. Correo-e: jsahagunc@yahoo.com.mx Tel.: 9521500 Ext. 6185 (*Autor para correspondencia).

Recibido: 30 de septiembre, 2012. ]]> Aceptado: 8 de abril, 2013.

Resumen

El azar, el número finito de individuos y la variabilidad genética entre las plantas que representan cada progenitor de un sintético de cultivos como la cebolla (Allium cepa L.) y el maíz (Zea mays L.) pueden ocasionar erosión genética. Esto puede ocurrir en el desarrollo de una variedad sintética cuyos progenitores son L/2 cruzas simples (CSs) formadas con L líneas. Si el coeficiente de endogamia de éstas (F_L) es menor a uno, y el número de plantas de cada CS (m) es pequeño, el número de genes no idénticos por descendencia (NIPD) de cada CS se convierte en una variable aleatoria (Xm). Los objetivos de este trabajo fueron determinar: 1) la media de Xm [E(Xm)], 2) la varianza de Xm [Var(Xm)], y 3) la pérdida promedio de genes NIPD que ocurre en la transmisión de genes de dos líneas a su CS. Se encontró que E(Xm) = 2 + [2 - (1/2)^m-2 ](1 - F_L). Asimismo, se encontró que la pérdida promedio de estos genes es (1/2)^m-2(1-F_L) y que Var(Xm) = [2^m+2 - 8](1-F_L)²/4^m . Estos dos resultados implican que con líneas puras (F_L = 1) la pérdida y la inestabilidad del número de genes NIPD se reducen a su mínimo (cero), y se aproximan a éste a partir de m = 8, más rápidamente cuando F_L es más grande.

Palabras clave: Allium cepa L., Zea mays L., variedad sintética, genes no idénticos por descendencia, apareamiento aleatorio.

Abstract

Randomness, finite number of individuals and genetic variability among those that represent each parent of a synthetic of crop species such as onion (Allium cepa L.) and maize (Zea mays L.) can cause genetic erosion during the development of a synthetic variety. This may happen when the parents are L/2 single crosses (SCs) derived from L lines. If the inbreeding coefficient of the lines (F_L) is less than 1, and the number (m) of plants that represent each SC is small, the number of non-identical by descent (NIBD) genes of each SC is a random variable (Xm). The objectives of this study were to determine: 1) the mean of Xm [E(Xm)], 2) the variance of Xm [Var(Xm)], and 3) the average loss of NIBD genes which are contributed by two lines to their SC. It was found that E(Xm) = 2 + [2 - (1/2)^m-2 ](1 - F_L). In addition, the average loss of NIBD genes was (1/2)^m-2(1-F_L) and Var(Xm) = [2^m+2 - 8](1-F_L)²/4^m. These two results imply that when lines are pure (F_L=1), the loss of NIBD genes and the instability of the number of these genes reach their minimum (zero), and approach to it from m = 8 on, more rapidly as F_L becomes larger.

Keywords: Allium cepa L., Zea mays L., synthetic variety, non-identical by descent genes, random mating.

Las variedades sintéticas (VSs) de especies cultivadas como la cebolla (Allium cepa L.), el maíz (Zea mays L.), etc., tienen como origen el apareamiento aleatorio de varios progenitores, usualmente entre 6 y 12 (Márquez-Sánchez, 1992; Kutka y Smith, 2007; Sahagún, 2011). Si el coeficiente de endogamia de las líneas es uno y cada una se representa por m plantas, de acuerdo con el modelo de un locus de una especie diploide, los 2m genes de las m plantas de cada línea deben ser idénticos por descendencia (Falconer y Mackay, 2007). Sin embargo, si las líneas no son puras, cada una podrá contener genes que entre sí son idénticos por descendencia, así como genes que no lo son.

Por otra parte, la formación de VSs tiene variantes que no han sido estudiadas en forma completa. En particular, varios autores han propuesto su formación mediante el apareamiento aleatorio de varios híbridos (Villanueva et al., 1994; Sahagún-Castellanos et al., 2005; Márquez-Sánchez, 2008); sin embargo, este procedimiento todavía tiene temas interesantes inéditos. Al respecto, una característica que se supone inseparable de una variedad sintética (VS) es la estabilidad de su arreglo genotípico. De acuerdo con este supuesto, la VS debe reproducirse a sí misma año tras año, lo que significa que el agricultor puede producir la semilla de su VS en su propio campo de producción. Desafortunadamente, hay casos en que la ocurrencia de esta característica puede cuestionarse aun cuando la liberación de la variedad no ha ocurrido. Por ejemplo, supóngase el caso de una VS generada por el apareamiento aleatorio de L/2 cruzas simples (CSs), formadas con L líneas (Sahagún-Castellanos y Villanueva, 1997); cada gameto que emita una planta que representa una CS para formar la VS (Sin_CS) puede portar un gen que es copia del gen que le transmitió una u otra de sus dos líneas progenitoras. Si la progenie de esta CS es pequeña, el número de genes no idénticos por descendencia (NIPD) que aporta al Sin_CS por azar puede ser menor que lo esperado en términos de las frecuencias teóricas. Más aún, sólo si las líneas son puras, la aportación de cada una de las dos a su cruza simple (CS) será de m genes idénticos por descendencia. Cuando las líneas no son puras, pueden aportar un número mayor que uno de genes NIPD, lo que a su vez generaría variabilidad aleatoria que puede afectar la estabilidad genética de la variedad.

Una medida de la estabilidad y heterogeneidad genética de una VS puede expresarse en términos del número de genes NIPD que contiene. Como ya se mencionó, este número, puede comportarse como una variable aleatoria de un ciclo a otro; y la magnitud de la variabilidad que muestre debe reflejar el grado de incertidumbre del proceso de formación de la VS en términos de los genes que debe contener según la constitución genética de las líneas progenitoras iniciales. Evidentemente, la inestabilidad en este caso significa pérdida de genes. Esto es de importancia singular para el fitomejorador en primera instancia, y para los agricultores posteriormente.

La inestabilidad en el número de genes NIPD repercute en la composición genotípica, el coeficiente de endogamia, y en las medias genotípica y fenotípica de la VS. Generar información relativa a la magnitud de la inestabilidad y de la pérdida de los genes NIPD que ocurren en el proceso de desarrollo de una VS debe contribuir al mejor diseño de las VS. El objetivo de este estudio fue determinar la media, la varianza y la reducción del número de genes no idénticos por descendencia en las cruzas simples que generarán un sintético.

MÉTODOS Y MARCO TEÓRICO

En este estudio se utilizaron dos conceptos para una población en que el gen A_i y el genotipo A_iA_j tienen frecuencias p_i y p_ij, respectivamente; los arreglos gamético (AGA) y genotípico (AGE) se definen en la forma:

Además, si los arreglos gaméticos de las poblaciones P₁ y P₂ son y , la cruza de estas dos poblaciones produce una progenie cuyo arreglo genotípico [AGE(P₁xP₂)] es el producto de sus arreglos gaméticos; es decir,

En particular, si como sucede en los sintéticos, la reproducción de una población que tiene el arreglo gamético es por apareamiento aleatorio, el arreglo genotípico de su progenie es (Sahagún-Castellanos, 1994):

Por otra parte, respecto a las L líneas iniciales, para la formación de una variedad sintética se consideró que no tenían parentesco, y la línea i (i = 1, 2, ..., L) se visualizó como una población formada por individuos que se clasificaron en dos grupos: los portadores de genotipos formados por dos genes idénticos por descendencia (A_i A_i) y los formados por dos genes no idénticos por descendencia (A_i A_ci, i ≠ ci) con frecuencias F_L y 1−F_L, respectivamente. Además, se consideró que los genes no idénticos por descendencia de una línea son: 2, cuando F_L < 1; 1, cuando F_L = 1; y, en general, si 0 ≤ F_L ≤ 1 el número de genes no idénticos por individuo en promedio debe ser 1(F_L) + 2(1-F_L) = 2-F_L.

DERIVACIÓN DE RESULTADOS

Número de genes no idénticos por descendencia

Si B_ip1 B_ip2 es el genotipo del p−ésimo individuo (p = 1, 2,..., m) de la línea i (i = 1, 2, ..., L; L es un número par) la frecuencia del gameto B_ipk (k = 1, 2) es (2mL)⁻¹ y el arreglo genotípico del sintético formado por el apareamiento aleatorio de los mL individuos (AGES_L) es:

Para investigar qué es AGES_L (Ecuación 1) en términos del sintético que genera el apareamiento aleatorio de L/2 cruzas simples formadas con la participación de cada una de las L líneas, se consideró que la cruza simple h (h = 2, 4, 6,..., L), representada por m plantas, está formada por las líneas h y h−1. El arreglo genotípico de la población que producen las L/2 cruzas (AGES_CS) es de la forma:

Evidentemente, si las L líneas son puras (F_L = 1) no habrá pérdida de genes no idénticos por descendencia (NIPD) en la formación de los m genotipos que resultarán del apareamiento de las dos líneas de cada una de las L/2 cruzas simples. Sin embargo, esto puede ser diferente cuando las L líneas no son puras (F_L < 1) y m es pequeño. Por ejemplo, si m = 1 y F_L < 1, como cada línea inicial, en promedio, es portadora de 2 – F_L genes NIPD, las 2 líneas de una cruza simple portan en promedio 4 – 2F_L genes NIPD, y a una planta (m = 1) que produzca su cruza le aportarán exactamente 2 de estos genes porque las líneas no están emparentadas. Esto implica una pérdida promedio de 2 −2F_L genes NIPD por cada uno de los L/2 individuos que representan sendas cruzas simples.

Para m = 2, supóngase que los genotipos de las 2 líneas progenitoras de una cruza simple se representan como A₁A₂ y B₁B₂. Las probabilidades (P) de que los genes de cada genotipo sean idénticos por descendencia (≡) son P(A₁ ≡ A₂) = P(B₁ ≡ B₂) = F_L y de que no lo sean (≠) es P(A₁ ≠ A₂) = P(B₁ ≠ B₂) = 1 – F_L. Además, el arreglo genotípico de la cruza entre las dos líneas (AGEC_L) es:

AGEC_L = (1/4)A₁B₁ + (1/4)A₁B₂ + (1/4)A₂B₁ + (1/4) A₂B₂

Las dos plantas de la cruza que participarán en el Sin_CS de este ejemplo (m = 2) se pueden visualizar como el resultado de un muestreo aleatorio de tamaño 2 con reemplazo del conjunto de los 4 genotipos diferentes del AGEC_L. Los tipos de resultados posibles son:

a) el mismo genotipo las dos veces. Por ejemplo, A₁B₁ y A₁B₁ (2 genes NIPD);

b) dos genotipos diferentes de la forma: A₁B₁ y A₁B₂ (3 – F_L genes NIPD), y

c) dos genotipos diferentes de la forma: A₁B₁ y A₂B₂ (4 – 2 F_L genes NIPD).

Las probabilidades de ocurrencia de estos tres tipos de resultados son, en el mismo orden: 4/16, 8/16 y 4/16. Y el número de genes NIPD que se espera que aporte esta cruza simple al arreglo genotípico del Sin_CS en promedio [E(X₂)] se deriva a continuación:

Según la Ecuación 3, con m = 2 la cantidad esperada de genes NIPD en una cruza simple representada por dos plantas cuando las líneas son puras (F_L = 1) es igual a 2; en este caso con un individuo por cada línea progenitora se aportarían estos 2 genes. Sin embargo, cuando F_L < 1, cada individuo de una línea aportaría, en promedio, 2 – F_L genes NIPD; y los dos individuos aportarían, en promedio, 4 – 2F_L genes NIPD. Esto significa que con m = 2 en la cruza simple y m = 1 en sus dos líneas progenitoras, a pesar de la compensación del número de individuos (2 en la cruza simple y 1 en cada línea progenitora), cada cruza simple pierde 1 – F_L genes NIPD ya que sólo aporta 3 – F_L de estos 4 – 2F_L genes NIPD (Ecuación 3).

Un caso más para entender mejor los detalles de la derivación general se hará a continuación. Si m = 3 y la variable aleatoria X₃ representa el número de genes no idénticos por descendencia (NIPD) que se aporta a una cruza simple, E(X₃) se puede derivar según la expresión

En la Ecuación 4, x₃ representa los números de genes NIPD que puede aportar una cruza simple al arreglo genotípico del Sin_CS, y P(X₃ = x₃) es la probabilidad de que ocurra el valor x₃ cuando se efectúa el fenómeno visualizable como la toma de una muestra aleatoria con reemplazo de tamaño 3 del conjunto que forman los 4 genotipos que produce la cruza simple A₁A₂ x B₁B₂. El muestreo de tamaño 3 puede producir los tipos de resultados siguientes:

a) el mismo genotipo las 3 veces (por ejemplo A₁B₁, A₁B₁ y A₁B₁). Esto puede ocurrir de 4 formas (los cuatro genotipos posibles); y x₃ =2.

b) 2 genotipos iguales y uno diferente: i) ejemplo 1: A₁B₁, A₁B₁ y A₁B₂; ii) ejemplo 2: A₁B₁, A₁B₁ y A₂B₂. En los casos i) y ii), x₃ = 3 – F_L y x₃ = 4 – 2F_L, respectivamente. Además, los números de casos del tipo i) son 24 [4 combinaciones de 2 genotipos, 2 posibilidades respecto al que ocurre 2 veces, y 3 órdenes de ocurrencia en cada caso, que hacen un total de 4×2×3 = 24 ] y del tipo ii) son 12 [2 combinaciones de 2 genotipos, 2 posibilidades respecto al que ocurre 2 veces, y 3 órdenes de ocurrencia en cada caso].

c) 3 genotipos diferentes. Por ejemplo: A₁B₁, A₁B₂ y A₂B₁. En esto casos, x₃ = 4 – 2F_L. El número de casos es 24 [4 combinaciones de 3 genotipos, y 3! = 6 órdenes de ocurrencia posibles en cada caso].

De acuerdo con la información generada para m = 3 en a), b) y c) y la consideración de que el muestreo produce 64 (4³) resultados posibles:

En general, cuando cada cruza simple se representa por m plantas, los datos requeridos para calcular E(Xm) se consignan en el Cuadro 1. De acuerdo con éstos:

Según la Ecuación 6, el número total de genes NIPD que se espera que contengan todas las cruzas simples (NTG_NIPD) debe ser (L/2)[E(Xm)]; es decir:

Variabilidad del número de genes NIPD

La varianza (Var) del número de genes (Xm) no idénticos por descendencia (NIPD) para cada cruza simple, con ayuda de la Ecuación 6 y del Cuadro 1 puede derivarse con base en la expresión inicial siguiente:

El desarrollo de la Ecuación 8, se hará agrupando términos de acuerdo con la inclusión o ausencia de F_L y F_L². La contribución a Var(Xm) de los términos que no contienen el coeficiente de endogamia F_L ni F_L² (NCE) es:

y

De acuerdo con las Ecuaciones 8 a 11, la expresión de la varianza del número de genes NIPD que recibe una cruza simple [Var (Xm)] es:

La Ecuación 12 implica que la varianza del número de genes NIPD es mayor cuando el coeficiente de endogamia de las líneas iniciales (F_L) y el número de individuos que representan cada línea (m) son menores. De hecho, cuando las líneas progenitoras iniciales son puras (F_L=1), independientemente del tamaño de m, Var(Xm) es igual a cero; y la contribución esperada a cada cruza simple es de 2 genes NIPD (Ecuación 6). Notablemente, las Ecuaciones 6 y 12 implican que los incrementos de m redundan en la reducción de la pérdida de genes NIPD y en la estabilidad del arreglo genotípico del Sin_CS (Ecuación 2). En este contexto es de particular interés la selección recurrente en que la prueba temprana de aptitud combinatoria general se aplica a líneas de una sola autofecundación (F_L=1/2) y la formación de sintéticos con estas líneas. En ambos casos, con m ≥ 8 la pérdida esperada y la varianza de genes NIPD de las cruzas simples se acercan considerablemente a cero (Cuadro 2, Ecuaciones 6 y 12).

DISCUSIÓN

Si el coeficiente de endogamia de las L líneas con que se genera las L/2 cruzas simples (CS) es menor que 1 (F_L < 1), y cada CS se representa por más de 1 planta (m > 1), en los m genotipos de las m plantas de cada cruza simple debe haber de 2 a 4 genes no idénticos por descendencia (NIPD). Según la Ecuación 6, el número esperado de genes NIPD [E(Xm)] que tiene una cruza simple es 2 + [2 - (1/2)^m-2](1 - F_L) . Esta expresión implica que E(Xm) aumenta cuando m es mayor. Esto se debe a que cada gen adicional que contribuye a la formación de un genotipo de una cruza simple es una oportunidad de que sea un gen NIPD que no se hubiera contribuido previamente. Sin embargo, de acuerdo con la Ecuación 6, estos incrementos del número de genes NIPD aportados son cada vez más pequeños. El Cuadro 2 refleja claramente esta tendencia. En el extremo opuesto, cuando cada cruza simple se representa por una planta (m = 1) su genotipo siempre tiene que estar formado por 2 genes NIPD debido a que las líneas no están emparentadas; y la media y la varianza del número de genes NIPD deben ser 2 (Ecuación 6) y 0 (Ecuación 12), respectivamente, para cualquier valor de F_L (Cuadro 2).

Respecto a la varianza de Xm, las diferencias en sus magnitudes debidas a cambios en F_L y a cambios en m son predecibles según la Ecuación 12. En cambio, la variación que se consigna para cada combinación de valores de m y F_L en el Cuadro 2 es variación que se debe a la naturaleza aleatoria del mecanismo genético. Esta variabilidad se intensifica cuando las L líneas iniciales no son puras (F_L < 1) y m es pequeña pero mayor que 1. Esta variación aleatoria es importante porque impacta la constitución genotípica de las cruzas simples en primera instancia, y posteriormente la del sintético que se forme con esas L/2 cruzas simples. La Ecuación 12 implica que si m > 1 la magnitud de Var(Xm) se relaciona inversamente con F_L y con m. En un extremo, cuando las líneas iniciales son puras (F_L = 1), las cruzas simples son genotípicamente uniformes y portan sólo 2 genes NIPD, independientemente del tamaño de m, en congruencia con la Ecuación 12.

Por sus características (coeficiente de endogamia F_L y ausencia de parentesco entre ellas), las L líneas iniciales contienen un número esperado de L(2−F_L) genes NIPD, sea cual fuere la magnitud de m. Además, según la Ecuación 6, se espera que las L/2 cruzas simples sean portadoras de L + L[1 - (1/2)^m-1](1 - F_L) genes NIPD. La diferencia entre el primero y el segundo de estos resultados, (1/2)^m-1](1 - F_L), es el número promedio de genes NIPD que se pierde en la formación de las L/2 cruzas simples. Evidentemente, la pérdida de genes es mayor a medida que F_L y m son más pequeños. Y esta pérdida influye en que el arreglo genotípico del Sin_CS (Ecuación 2) sea diferente del Sin_L (Ecuación 1). En cambio, cuando se parte de líneas puras (F_L = 1) no se pierde ningún gen NIPD hasta la formación de las cruzas simples.

La reducción del número de genes NIPD debe repercutir en las frecuencias génicas y genotípicas y, consecuentemente, fenotípicas. Por esta razón, si m y/o F_L son pequeñas la representación del Sin_L mediante el Sin_CS no será fidedigna. Sin embargo, si las líneas no son puras, según los datos del Cuadro 2 y la Ecuación 6, a partir de m = 8, aproximadamente, la pérdida de genes se reduce prácticamente a 0, y el número de genes NIPD se estabiliza en 2(2 – F_L) en cada cruza simple.

En el apareamiento aleatorio de las CSs para producir el Sin_CS, sin embargo, nuevamente el azar y el tamaño de m actúan como factores que pueden causar una pérdida adicional de genes NIPD, y, en consecuencia, que el AGES_CS (Ecuación 2) difiera del AGES_L (Ecuación 1).

CONCLUSIONES

Con la participación de cada una de L líneas no emparentadas y un coeficiente de endogamia F_L se consideró la formación de las L/2 cruzas simples (CSs) representadas por sendos conjuntos de m plantas. La media y la varianza del número de genes no idénticos por descendencia (NIPD) que transmiten cada dos líneas progenitoras a su CS fueron 2 + [2 - (1/2)^m-2](1-F_L) y [2^m+2 -8](1-F_L)²/4^m, respectivamente. Como cada par de líneas progenitoras de una CS porta en promedio 2(2 – F_L) genes NIPD, por cada CS se pierden en promedio (1/2)^m-2(1 – F_L). Estos resultados sugieren la conveniencia del uso de líneas puras (F_L = 1), para evitar pérdida de genes NIPD y aumentar la estabilidad genotípica de los progenitores del sintético. Además, aún con F_L < 1 a partir de m = 8, la pérdida de genes NIPD prácticamente se reduce a 0 y E(Xm) se estabiliza en 2(2 – F_L).

LITERATURA CITADA

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