Seasonal phytoplankton composition of two coastal lagoons of the tropical Pacific
Francisco Varona-Cordero y Francisco José Gutiérrez Mendieta
Laboratorio de Ecosistemas Costeros. Departamento de Hidrobiología, DCBS. Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa. Av. San Rafael Atlixco No. 186, Col. Vicentina. Apdo. Postal 55-535, C.P. 09340, México, D.F. e-mail: fgm@xanum.uam.mx
Recibido: 8 de marzo de 2005
Aceptado: 23 de enero de 2006
RESUMEN
El presente trabajo tuvo como objetivo determinar la distribución espacial y temporal del microfitoplancton, colectado durante el periodo de 1997 a 2002 en las lagunas costeras Chantuto-Panzacola (CH-P) y Carretas-Pereyra (C-P), Chiapas, en las dos épocas climáticas características de la región (secas y lluvias), así como las variables que determinan esta distribución. Se identificaron un total de 199 taxa en el sistema CH-P y 125 en C-P, en ambos sistemas más del 60% estuvo representado por las diatomeas, seguidas en orden de importancia por los dinoflagelados, clorofitas, cianofitas, euglenofitas y por último de los silicoflagelados. El análisis de similitud entre estaciones, basado en la presencia/ausencia de las especies, dio como resultado la discriminación de dos zonas análogas para cada sistema relacionadas con el gradiente ambiental generado por las variables físico-químicas de salinidad y nutrientes y determinado mediante un Análisis de Componentes Principales (ACP); estas variables explican más del 70% de la varianza y permiten la diferenciación de dos grupos de comunidades: durante la época de secas se observó la dominancia de grupos fitoplanctónicos alóctonos como diatomeas y dinoflagelados, distribuidos principalmente en el zona de mayor influencia mareal; en la temporada de lluvias la comunidad estuvo integrada por grupos dulceacuícolas (clorofitas, cianofitas y euglenofitas), así como de diatomeas con afinidades salobres (Surirella spp.).
Palabras clave: Fitoplancton estacional, lagunas costeras tropicales, Chiapas.
ABSTRACT
This paper presents the seasonal composition and distribution of the microphytoplankton comunity collected during the period 1997-2002 in two coastal lagoons, Chantuto-Panzacola (CH-P) and Carretas-Pereyra (C-P), located in the state of Chiapas, Mexico. A total of 199 and 125 taxa were identified in CH-P and C-P respectively; in both systems more than 60% of the composition was represented by diatoms, followed in order of importance by dinoflagellates, chlorophytes, cyanophytes, euglenophytes, and finally by silicoflagellates. The results of a Principal Components Analysis (PCA) of stations, based on the presence/absence of species, generated the discrimination of two analogous zones for each system. These zones correspond with the environmental gradient generated by physical and chemical variables like salinity and nutrients which explain more than 70% of the variance and allow the differentiation of two groups of communities: during dry season there was a dominance of alocthonous (neritic) phytoplankton like diatoms and dinoflagellates, distributed mainly in the zone of greater tidal influence; in the rainy season the community was integrated by freshwater groups (chlorophytes, cianophytes, and euglenophytes) as well as of diatoms with brackish affinities (Surirella spp.).
Key words: Seasonal phytoplankton, tropical coastal lagoon, Chiapas.
INTRODUCCIÓN
]]> Las lagunas costeras se caracterizan por el balance que existe entre los factores internos y externos que influyen en su comportamiento físico, químico y biológico (Ward & Ashley, 1989; Kjerfve, 1994; Knoppers & Kjerfve. 1999). Tal comportamiento fluctúa más rápidamente en estos sistemas que en el mar adyacente, debido principalmente a la variabilidad ambiental producida por la descarga de los ríos, el efecto de la mezcla por el viento y la marea, así como por la morfología del sistema (Kennish, 1986, Kjerfve & Magill, 1989).Uno de los componentes biológicos más importantes de estos ecosistemas es el fitoplancton, el cual juega un papel fundamental en los procesos biogeoquímicos de diversos elementos, debido a que incorpora y transforma rápidamente elementos inorgánicos dentro de formas orgánicas, generando la materia orgánica requerida para el desarrollo y crecimiento de los heterótrofos, incluyendo bacterias, zooplancton y animales bentónicos (Cloern, 1996). Estas transformaciones generan cambios, como por ejemplo el agotamiento de nutrientes inorgánicos (N, P, Si), y la sobresaturación de oxígeno durante determinadas épocas climáticas. La manera en que la composición de la comunidad fitoplanctónica responde a las variaciones en las condiciones ambientales no se conoce aún adecuadamente, por lo que es difícil distinguir entre la variabilidad espacial y temporal a diferentes escalas (Noble et al., 2003). Estudios recientes han demostrado la importancia de emplear al fitoplancton como un indicador de los procesos que se presentan en ambientes costeros (Troccoli et al., 2004). La identificación de las variables ambientales que regulan la estructura de la comunidad fitoplanctónica es esencial para el desarrollo de hipótesis amplias de manera tal que ayuden a comprender aspectos como la eutroficación o la presencia de florecimientos algales nocivos (Allen & Starr, 1982; Tilman, 1982; Hernández-Becerril, 1993).
El análisis de la comunidad fitoplanctónica en las lagunas costeras mexicanas se ha enfocado al estudio de su composición florística (Hernández-Becerril, 1993; Santoyo, 1994), a la descripción de los cambios en su biomasa (clorofila a) y su relación con la magnitud de la producción primaria (Contreras, 1993; de la Lanza & Cáceres, 1994), sin detallar en los cambios estacionales en su composición y los factores que la determinan (Santoyo, 1994). Sin embargo, la primera etapa necesaria para descifrar el proceso que regula la variabilidad espacio-temporal de la comunidad fitoplanctónica es el desarrollo de estudios a largo plazo que permitan documentar la dinámica del fitoplancton a diferentes escalas espaciales y temporales, por lo que el presente trabajo tiene como objetivo determinar la composición de especies de fitoplancton en las dos épocas climáticas (secas y lluvias) características de las lagunas costeras Carretas-Pereyra y Chantuto-Panzacola (Chiapas), así como de identificar a las variables físico-químicas que determinan su presencia a partir de estudios realizados en ambos sistemas a lo largo de varios años (1997-2002).
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio. El sistema lagunar-estuarino Carretas-Pereyra (CP) está situado en los 93° 06' y 93° 15' de longitud oeste y entre los 15° 23' y 15° 32' de latitud norte, posee una extensión total de 3 696 ha; en este sistema desembocan cinco ríos principales: Pijijiapan, Echegaray, Margaritas, Bobo y Progreso (Fig. 1). El sistema Chantuto-Panzacola (CHP) se localiza en los 92° 45' y 92° 55' de longitud oeste y entre los 15° 09' y 15° 17' de latitud norte; en este ecosistema desembocan seis ríos: San Nicolás (Payucal), Ulapa, Cacaluta, Doña María, Cintalapa y Vado Ancho; la extensión total del sistema se calcula en 18 000 ha (Fig. 1). En esta región el régimen de mareas es micromareal (< 2 m) mixto con predominancia semidiurna, la alternancia del ciclo mareal es quincenal entre mareas vivas y muertas (CICESE, 2003). El clima en la región es del tipo Am (w) igw" cálido subhúmedo, con régimen de lluvias en verano (INE-SEMARNAP, 1999); la temperatura ambiente presenta generalmente dos máximos durante el año, el primero en mayo y el segundo en el mes de agosto (Cardoso, 1979). La mayor parte de las lluvias (70% de la precipitación anual) en la zona de Chiapas abarcan la época del verano y principios de otoño (Gutiérrez et al., 2006), siendo la causa principal de la lluvia los vientos alisios del noreste que se cargan de humedad al pasar por el Golfo de México.
Procedimiento de campo. Durante el año de 1997 y en el período de 1999-2002 se llevaron a cabo varias campañas de muestreo abarcando las principales épocas climáticas (secas y lluvias). Durante éstas se realizó el muestreo en 10 puntos en CH-P y 7 en C-P (Fig. 1A y B). En cada estación se determinó la temperatura (termómetro ± 1.0°C), la salinidad (refractómetro American Optical), el oxígeno disuelto por el método de Winkler (Strickland & Parsons, 1972) y la transparencia (disco de Secchi). Para la cuantificación de los nutrientes se obtuvieron muestras de 250 ml a nivel medio de la columna de agua, las cuales fueron filtradas a través de filtros Whatman GF/F con una retención media de 0.8 mm, los cuales fueron transportados en refrigeración hasta su procesamiento, generalmente dentro de los primeros 5 días después de su colecta.
Para el análisis cualitativo del fitoplancton se obtuvieron muestras mediante arrastres horizontales superficiales durante tres minutos a una velocidad de un nudo utilizando una red de 60 μm de apertura de malla y 30 cm de diámetro en la boca; para su preservación se utilizó formalina para una concentración final del 4%, neutralizada con 2% de una solución saturada de borato de sodio (Wetzel & Likens, 1991).
]]> Procedimiento de laboratorio. Las técnicas espectrofotométricas empleadas para la determinación de los nutrientes fueron las descritas por Strickland y Parsons (1972).El procesamiento de las muestras de fitoplancton consistió en la observación preliminar del material obtenido en los arrastres, registrando los ejemplares débilmente silificados así como mediante el reconocimiento de caracteres que únicamente se observan en el material fresco, como por ejemplo el tamaño y la coloración de los cloroplastos; posteriormente se realizaron (únicamente para las muestras del 2002) limpiezas y preparaciones permanentes de diatomeas siguiendo la técnica de montaje en resina sintética (marca Hycel, en xilol al 60%) descrita en Lara-Villa et al. (1996). Las observaciones se realizaron en un microscopio óptico Zeiss Axioscop. La identificación se llevó a cabo utilizando bibliografía especializada en función de los grupos dominantes: Peragallo (1965); Round et al. (1990), Licea et al. (1995), Moreno et al. (1995), Tomas, (1997) y Hernández-Becerril, (2000) para diatomeas y dinoflagelados; Hernández-Becerril y Bravo-Sierra (2001) para silicoflagelados; Bourrelly (1966, 1968, 1970) y Ortega (1984), para los grupos dulceacuícolas (clorofitas, cianofitas y euglenofitas).
Análisis de datos. Se agruparon los datos de las cuatro estaciones de secas (marzo y noviembre 1997, febrero 2001 y abril 2001) y cinco de lluvias (mayo y julio 1997, junio, 1999, julio 2000, octubre 2002) (Tabla 1), y se condensaron en una matriz de presencia/ausencia de especies, con la finalidad de formar grupos de estaciones similares por cada época climática a partir de un análisis de similitud, empleando el coeficiente de Sorensen:
Ss = 2c / S1 + S2
donde Ss es el coeficiente de similitud de Sorensen, S1 = número de especies en la estación a, S2 = número de especies en la estación b, y C = número de especies comunes en ambas estaciones (Krebs, 1999). La representación gráfica de los resultados fue obtenida mediante un dendrograma de similitud entre estaciones.
Adicionalmente, con el fin de satisfacer los criterios de normalidad y homoscedasticidad, los datos de los parámetros físico-químicos fueron transformados (log x+1) y se realizó un análisis de componentes principales (ACP), con la finalidad de identificar el o los parámetros que expliquen los patrones de distribución del fitoplancton. Los eigenvalores que se tomaron en cuenta para dichos análisis fueron aquellos > 0.40 y < -0.40 según Tabachnik y Fidell (1989).
El análisis estadístico anterior se procesó en los paquetes STATISTICA '99 y MVSP 2000 para Windows.
RESULTADOS
Composición de especies. Con base en la composición fitoplanctónica, se obtuvieron un total de 199 taxa en el sistema CH-P y 125 en CP (Tabla 1), de los cuales más del 60% estuvo representado por las diatomeas, repartidas en 61 y 48 géneros en CH-P y C-P, respectivamente. Los géneros que presentaron un mayor número de especies fueron, para las diatomeas céntricas Chaetoceros (13), Coscinodiscus (8) y Rhizosolenia (6); seguidas por las penales Navicula (12), Nitzschia (11), Surirella (4) y Lyrella (5).
]]> En cuanto a los dinoflagelados (17% del total) en CH-P, estuvieron repartidos en 6 géneros, destacando Ceratium y Protoperidinium con 16 y 10 especies, respectivamente; las clorofitas representaron el 10% del total con 18 géneros, seguidas de las cianofitas (4%) y euglenofitas (1.4%); por último, en los silicoflagelados únicamente se identificó el género Dictyocha con el 0.50% del total.En CP los dinoflagelados contribuyeron con cerca del 18% del total, mientras que las clorofitas representaron el 10.4% con 11 géneros; las cianofitas (6%) y euglenofitas (1.5%) estuvieron constituidas por 3 y 4 géneros, respectivamente. Los silicoflagelados, al igual que en CHP incluyeron un solo género con el 0.8 % del total (Fig. 2).
En CHP del total de especies, 131 fueron de hábito planctónico y 65 ticoplanctónico. En este sistema, Skeletonema costatum fue la única especie que se registró en los cuatro muestreos correspondientes a la época de secas, mientras que Odontella mobiliensis, Leptocylindrus danicus, Ditylum brightwellii y Dinophysis caudata se registraron solo en tres, 24 especies en dos ocasiones y el resto exclusivamente en un mes. Durante la época de lluvias Coscinodiscus granii se presentó en cinco muestreos, Proboscia alata, Coscinodiscus concinnus, Ceratium tripos var pulchellum y Actinocyclus splendens se presentaron en cuatro ocasiones, nueve especies en tres, 25 especies en dos y 91 especies en un muestreo (Tabla 1).
En CP, 79 especies fueron de hábito planctónico y 37 eran ticoplanctónicas. Durante la época de secas, 15 especies se registraron en los dos meses analizados y el resto en una ocasión solamente; en lluvias 18 especies se presentaron en dos muestreos y el resto en uno (Tabla 1).
La aportación de cada uno de los grupos principales a la composición fitoplanctónica total varió en función de la época climática. En CHP durante secas el 63.4% de la composición estuvo aportada por las diatomeas, 11.3% por los dinoflagelados, 14.1% por las clorofilas, mientras que las cianofitas, euglenofitas y silicoflagelados representaron el 5.6, 4.2 y 1.4 %, respectiva mente. Para la época de lluvias las diatomeas incrementaron su aportación al 72.1 %, mientras que los dinoflagelados disminuyeron a un 9.3%. Las clorofitas correspondieron al 10.9%, al igual que las cianofitas y euglenofitas; los silicoflagelados aumentaron a un 4.7% (Fig. 2).
En CP, las diatomeas en la época de secas aportaron un 73.9%, disminuyendo en lluvias al 68.5%; los dinoflagelados tuvieron un porcentaje similar en ambas épocas, con un 19.6%. Las clorofitas y cianofitas se incrementaron de la época de secas a la de lluvias (1.1 a 4.2% y de 4.3 a 7.0%, respectivamente), mientras que las euglenofitas disminuyeron de 4.2 a 2.3 % (Fig. 2).
Análisis de Similitud. De acuerdo al Análisis de Similitud, basado en los datos de presencia/ausencia de especies fitoplanctónicas, se determinó que en Carretas-Pereyra durante la época de secas se establecieron tres grupos de estaciones (Fig. 3), el primero formado por las estaciones 6, 7 y 9, caracterizado por la presencia de especies neríticas. El segundo grupo estuvo constituido por las estaciones 3 y 4, dominado por especies dulceacuícolas, mientras que el tercero abarcó una zona intermedia entre las dos zonas anteriores (estaciones 5 y 8).
Durante lluvias, la zonación fue similar a la establecida en secas, con la diferencia de que la composición especifica, principalmente integrada por especies polihalinas, incluyó a la estación 8 con las estaciones 6 y 7; el segundo grupo estuvo formado por las estaciones 3 y 4, presentando especies de afinidad estuarina o dulceacuícola (< 6.0 ups). Las dos estaciones restantes (5 y 9), se diferenciaron de las demás, ya que la primera estuvo ubicada en la parte más interna de la laguna de Carretas lo que le confirió una composición diferente a las dos estaciones cercanas (3 y 4), mientras que la segunda, ubicada en el canal de entrada de marea paralelo a la barra arenosa presento especies de estirpe nerítica.
En Chantuto-Panzacola el análisis estableció que durante secas se presentaron dos zonas bien definidas: a) una que agrupó las estaciones 1-3 y 10 las cuales se localizaron en la zona con mayor influencia del mar adyacente sobre el sistema y por lo tanto con especies neríticas o costeras, y b) un segundo grupo que incluyó las estaciones 5, 7 y 9, ubicadas en uno de los canales principales en donde se presenta la entrada y salida de la marea, así como la salida de los ríos hacia la zona costera adyacente. Las estaciones 4, 6 y 8, se separaron de los dos grupos anteriores debido a que se ubicaron (especialmente las dos primeras) en los extremos noroeste y sureste del sistema, teniendo una composición fitoplanctónica diferente al resto de las lagunas.
En la época de lluvias el ordenamiento generó una agrupación similar a la de secas, con la diferencia de que las estaciones 5-8, formaron un solo grupo con especies preferentemente dulceacuícolas debido a la influencia de los cuatro ríos que desembocan en esta zona del sistema (Fig. 1B). El otro grupo estuvo integrado por las estaciones 1-3 y 10, con especies que sugieren una mayor influencia marina sobre la zona. La estación 4 se separó del grupo de manera similar que en la época de secas, debido a su aislamiento relativo del resto de las lagunas, al igual que la estación 9.
]]> Componentes Principales. Con base en el análisis de componentes principales (ACP) en CHP y CP el mayor porcentaje de varianza estuvo explicada por los tres primeros ejes (80 y 67 %, respectivamente), siendo el primero el que mayor porcentaje de varianza explicó (Tabla 2).El análisis de las variables físico-químicas (Tabla 3) y los loadings de cada variable en los primeros tres componentes (Tabla 4) obtenidos mediante el ACP representan la ordenación de éstas con los componentes, indicando el grado en el que dichas variables se correlacionan con cada eje (Mc Garigal et al., 2000). De esta forma, la salinidad, el porcentaje de saturación de oxígeno, los nitratos más nitritos y la relación N:P fueron los parámetros que explican la varianza en CHP, mientras que en CP fueron la temperatura, la salinidad, el porcentaje de saturación del oxígeno y el amonio.
DISCUSIÓN
Composición de especies. Al igual que en otros sistemas estuarinos, predomino la presencia de diatomeas (Santoyo,1994), ya que su aportación global fue de más del 60%, por su parte los dinoflagelados le siguieron en importancia con más del 11%. El sistema CP presento una mayor influencia de la zona costera adyacente durante la época de secas (34 ups; Tabla 3) en comparación con CHP (21.74 ups), lo cual permite explicar la contribución porcentual de los dinoflagelados (preferentemente de estirpe marina; Tabla 1) al total de la comunidad en ambas épocas climáticas (Fig. 2). En el caso del sistema CHP, debido a que presentó menor salinidad promedio resultante de una mayor influencia de los ríos que desembocan en el sistema, las cianofitas, clorofitas, euglenofitas y silicoflagelados fueron los grupos con una mayor presencia a lo largo de los diferentes muestreos. En los sistemas CHP y CP la comparación de la composición de especies, indicó una analogía en las zonas establecidas mediante el análisis de similitud a partir del análisis de presencia/ausencia (Fig. 3), ya que comparten características físico-químicas similares, en virtud de que se encuentran sujetos a la misma presión ambiental.
El análisis de componentes principales aplicado a las variables ambientales y el análisis de similitud del fitoplancton durante el periodo de estudio, permitieron establecer que ambos sistemas se agrupan en un esquema general, el cual está regulado principalmente por las variaciones ambientales a las que se encuentra sujeto durante cada época climática, y que básicamente determina el comportamiento general de las lagunas (Varona-Cordero, 2004).
Época de secas. La composición fitoplanctónica correspondiente a los meses de la época de secas en ambos sistemas, estuvo determinada por el intercambio mareal, el cual se confirma por las altas salinidades registradas en esta zona (mediana de 30 ups, Varona-Cordero, 2004) así como por la presencia de especies de estirpe marina. En ambientes similares, se ha demostrado que durante esta época el intercambio se presenta con mayor intensidad debido a la disminución en la descarga de los ríos (Cloern 1996; Eyre, 1998); Aunado a lo anterior, en la temporada de secas se ha establecido que las partículas suspendidas experimentan un proceso de advección, asentamiento y resuspensión que facilita la retención de las mismas, incluyendo diatomeas y dinoflagelados, lo cual justifica la presencia de varias especies ticoplanctónicas en la columna de agua (Santoyo, 1994; Lucas et al., 2001; Shanks & McCulloch, 2003).
En la zona 1, como resultado del mayor intercambio con el océano adyacente, ingresan al sistema un gran número de especies neríticas como Coscinodiscus spp, Dityllum brightwelli y Skeletonema costatum, así como el silicoflagelado Dictyocha fibula (Tabla 1). La composición de especies registrada en esta zona revela que la gran variabilidad de la misma (y que se acentúa por la morfología de los sistemas) impide el desarrollo de especies netamente estuarinas, por lo que bajo estas circunstancias el fitoplancton usa su capacidad de crecer a tasas muy altas como una respuesta fisiológica (Smayda, 1997a y b), para contrarrestar la cantidad de biomasa perdida a través del flujo en cada ciclo mareal (Lucas et al., 1999). Por ejemplo, Dityllum brightwelli tiene tasas de multiplicación celular de 2.1 divisiones por día-1, mientras que Skeletonema costatum varia de 2 a 5.9 divisiones por día-1 (Furnas, 1990). Por otra parte, en la zona 2 la composición estuvo determinada en su mayoría por dinoflagelados, principalmente de los géneros Ceratium y Protoperidinium; sin embargo, a pesar de la baja abundancia de diatomeas, en esta zona se desarrollan especies salobres como Cyclotella sp., Entomoneis alata y Surirella spp. (Tabla 1), las cuales represen tan a las especies verdaderamente estuarinas de los sistemas. Lo anterior es resultado de los procesos de transporte pasivo (de Castro et al., 2000) que distribuyen a las poblaciones al interior de los sistemas, así como de la capacidad de éstas para mantenerse dentro de una porción de los mismos, principalmente por efecto de sus tasas de crecimiento.
Época de lluvias. Durante esta época la composición fitoplanctónica estuvo determinada por Closterium sp., Eudorina sp., Pandorina sp., Euglena sp, Phacus sp., y Anabaena spp., indicando que dichas poblaciones son introducidas a los sistemas por los ríos adyacentes. Además, la alta descarga fluvial da como resultado que el tiempo de residencia sea corto (2.31 días, Varona-Cordero 2004) y no permita el desarrollo in situ de grandes poblaciones, debido a que las tasas de división de estos grupos son del orden de 1.3 a 5.2 d -1 (Furnas, 1990). Al respecto, Muylaert y Sabbe (1999), señalan que sólo cuando el tiempo de residencia es largo, se promueve el desarrollo de poblaciones fitoplanctónicas autóctonas. Además, la dominancia de grupos como las clorofitas y cianofitas durante lluvias, donde la influencia de la descarga es mayor, provee evidencia que soporta lo sugerido por Tomas y Gibson (1990), quienes señalan que evolutivamente estos grupos poseen una mayor tolerancia a la turbulencia con respecto a las diatomeas.
De acuerdo con lo anterior se concluye que la similitud en la composición específica registrada en los sistemas Chantuto-Panzacola y Carretas-Pereyra, se debe en primera instancia al ambiente físico, el cual controla el comportamiento de dichos sistemas. Variables como la salinidad, la transparencia y en menor medida los nutrientes, controlan la distribución de las poblaciones fitoplanctónicas al interior de los sistemas de acuerdo con sus concentraciones en cada época climática. Resultados similares han sido reportados en el estuario del río Langat en donde encontraron que durante la época de lluvias la salinidad, los nutrientes y la turbidez fueron las variables que mejor explicaban la distribución del fitoplancton (Lassen et al., 2004 ). De la misma manera, Troccoli et al., (2004), basados en un ACP de la zona costera de Yucatán, mencionan que son la salinidad y las formas oxidadas de nutrientes, junto con la clorofila a, las variables más relacionadas con la variabilidad ambiental.
]]> Previamente, Varona-Cordero y Gutiérrez (2003), estudiaron en estos mismos sistemas, los cambios en la composición del fitoplancton y su relación con las variables físico-químicas en la época de secas y lluvias del período 2000-2001, reportando una composición 85 especies para CHP y 69 para CP. Los resultados de este estudio incrementan el registro de especies a 199 taxa en CHP y 125 en CP, lo que representa una contribución importante al conocimiento de la comunidad fitoplanctónica de estos sistemas. Además, la confirmación de los cambios estacionales en la composición del fitoplancton y de las variables físicas y químicas que los determinan en un período más amplio de tiempo (1997-2002), permiten establecer de manera más sólida el patrón de cambios estacionales para estos sistemas y su similitud con otros sistemas costeros tropicales (Alongi, 1998).
AGRADECIMIENTOS
El presente trabajo fue apoyado parcialmente por el CONACYT bajo el convenio 400200-5-4282PT y por la Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa. Se agradecen también las sugerencias y comentarios recibidos por parte de la M. en C. Rocío Torres Alvarado y tres revisores anónimos, los cuales contribuyeron a mejorar el manuscrito.
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