Marea roja producida por el dinoflagelado Peridinium quinquecorne en Veracruz, México (oct-nov,2002): morfología del agente causal.
Red tide produced by the dinoflagellate Peridinium quinquecorne in Veracruz, México (oct-nov.2002): morphology of the causative agent.
1Sofía A. Barón-Campis, 2David U. Hernández-Becerril, 1Norma O. Juárez-Ruíz y 1Casimiro Ramírez-Camarena.
1 Instituto Nacional de la Pesca, Pitágoras 1320, CP 03310 México, D.F. E. mail: salba_cam@yahoo.com.mx.
]]> 2 Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM. A. P. 70-305, CP 04510 México, D.F.
Recibido: 16 de abril de 2004
Aceptado: 1˚ de febrero de 2005
Resumen
A finales de octubre se observó una marea roja en la costa del Puerto de Veracruz. Se colectaron muestras superficiales de agua que se fijaron con acetatolugol. Doce días después se efectuó un segundo muestreo en cuatro estaciones, además se midieron temperatura, oxígeno y salinidad. Las especies se identificaron con microscopio de luz, y se cuantificaron en microscopio invertido con el método Utermöhl, y en microscopio electrónico de barrido se confirmó la identidad del dinoflagelado tecado Peridinium quinquecorne Abé 1927, el cual mostró una alta variación morfológica, principalmente en forma y tamaño. La especie alcanzó una densidad de 2.5 x 106 cels l-1. En el segundo muestreo las concentraciones de P. quinquecorne descendieron hasta 4 975 cels l-1, otras especies ocurrieron en menores densidades, como fueron Dinophysis caudata y Pseudonitzschia spp; los valores de temperatura, salinidad y oxígeno disuelto fueron: 26.3°C, 34 ups y 6.5 mg l-1, respectivamente; se registraron vientos fuertes y cielo nublado. No hubo mortandad de peces, olores o irritación. Este es el primer registro de marea roja causada por P. quinquecorne en Veracruz donde, similar a otras partes del mundo, no fue nocivo.
Palabras clave: Dinoflagelados, fitoplancton, mareas rojas, peridiniales, Peridinium quinquecorne.
Abstract
]]> In late October, 2002, a red tide was observed along the shore of the Port of Veracruz. Water samples were collected with bottle and fixed with lugol's solution. Twelve days later a second set of samples was collected. In addition water temperature, dissolved oxygen and salinity measurements were taken from four stations. Species were identified with a Light microscope, and cells were counted using an inverted microscope, following the Utermöhl method. The species responsible, the armored dinoflagellate Peridinium quinquecorne Abé 1927, was studied in detail with scanning electron microscope, which showed a high morphological variation, mainly in both shape and size of the cell . The highest cell density reached to 2.5 x 106 cells l-1. The second samples set showed a notable decrease in the cell density of P. quinquecorne, which dropped to 4 975 cells l-1; other species occurring with lower densities were Dinophysis caudata and Pseudonitzschia spp., and surface temperature, salinity and dissolved oxygen were 26.3° C, 34 psu and 6.5 mgl-1, respectively. Strong winds and cloudy sky were also recorded. No fish killings, odors or irritation were reported. This is the first report of a red tide caused by P. quinquecorne in Veracruz. As in other parts of the world no harmful effects were observed.Key words: Dinoflagellates, Phytoplankton, Red tides, Peridiniales, Peridinium quinquecorne.
Introducción
El Golfo de México es una región geográfica donde los florecimientos algales nocivos (FAN's) son comunes y últimamente han incrementado su frecuencia. Los primeros registros disponibles de FAN's en las costas mexicanas corresponden al estado de Veracruz, donde las mortandades masivas de peces y molestias en vías respiratorias humanas por brisa marina siempre han estado asociados a estos eventos conocidos también como mareas rojas. En las costas de este estado desde 1853 hasta 1871 se registraron algunas mortandades de peces (Núñez, 1879), después de esta época no existen registros, no se sabe si fue debido a que dejaron de presentarse otras mortandades o porque ocurrieron y no se registraron oficialmente. Sin embargo, a mediados del siglo XX volvieron a registrarse mortandades de peces relacionadas con la presencia de FAN's (Davis, 1948; Ramírez-Granados, 1963), después nuevamente transcurrió otro periodo sin registros hasta que a partir de 1995 comenzaron a presentarse con frecuencia los FAN's en esta región litoral (Cortés-Altamirano et al., 1995). Actualmente se conoce que en estas latitudes Karenia brevis (Davis) Hansen et Moestrup, dinoflagelado productor de brevetoxinas, es la especie responsable de ocasionar efectos tóxicos sobre la vida marina y la salud humana (Steidinger, 1983; Faust & Gulledge, 2002). Por los impactos de estos eventos sobre el ambiente marino, las pesquerías, la economía local y la salud humana, la institución estatal de Salud estableció un programa de monitoreo rutinario de fitoplancton (Cervantes-Cianca et al., 2002; http//www.ssaver.gob.mx/) Es por lo anterior que cuando se presentó un florecimiento algal frente al Puerto de Veracruz a finales de octubre del 2002, se procedió inmediatamente a estudiarlo e identificar a su agente causal mediante el análisis de algunos detalles morfológicos.
Área de estudio
El área de estudio se encuentra entre las coordenadas de 95° 59' 00" y 96° 10' 30" O, y 19° 00' 00" y 19° 14' 30" N, que comprende desde Punta Gorda hasta Antón Lizardo, la Laguna de Mandinga y el Sistema Arrecifal Veracruzano (Fig. 1) Las principales poblaciones de esta área son las ciudades del Puerto de Veracruz y Boca del Río (Vargas-Hernández et. al, 1993).
Metodología
Se inspeccionó el área afectada por la proliferación al-gal el 26 de octubre de 2002 y se recolectó una muestra superficial de fitoplancton directamente sobre la mancha frente al Acuario de Veracruz a aproximadamente 200 m de la costa, fijándose con solución ácida de acetato de lugol (Throndsen, 1978)
Se realizó un segundo muestreo de fitoplancton los días 7 y 8 de noviembre en las estaciones: Acuario de Veracruz, Antón Lizardo, Conchal y Mandinga, las dos últimas ubicadas en el interior de la laguna Mandinga (Fig. 1), además se midieron in situ las variables oxígeno disuelto, temperatura y salinidad del agua con un analizador de campo YSI modelo 85. Se determinó la composición fitoplanctónica con un microscopio de luz con incrementos de 40X y 100X, equipado con un sistema óptico de contraste de fases y campo claro, y cámara fotográfica Axiophot Zeiss, y comparando con literatura especializada (Hasle & Syvertsen, 1997; Faust & Gulledge, 2002; Steidinger & Tangen, 1997). Para identificar al agente causal de la marea roja se midieron 25 células con el programa digital Zeiss KS400: la longitud comprendiendo del extremo apical al antapical, la longitud de las espinas por separado, y el transdiámetro sin considerar las crestas. Se cuantificaron las especies en un microscopio invertido con el método de Utermöhl (Hasle, 1978) Para confirmar la identificación de la especie más abundante se observaron detalles de su morfología externa con un microscopio electrónico de barrido JEOL JSM S410 LV.
Resultados
En el primer recorrido de inspección la marea roja tenía una extensión aproximada de 300 x 400 metros en la zona costera a la altura del Acuario de Veracruz, en dirección a Isla de los Sacrificios. No se observaron daños visibles al ambiente marino ni a los recursos pesqueros, tampoco se detectaron olores irritantes por la brisa marina, ni se registró ninguna intoxicación humana por consumo de moluscos bivalvos, efectos característicos producidos por los florecimientos de Karenia brevis.
Los resultados de la composición y abundancia de ambos muestreos se exponen en la tabla 1 y las características fisico-químicas y ambientales del segundo muestreo en la tabla 2 donde se observa una salinidad característica de aguas marinas. Del 5 al 7 de noviembre se presentó un "norte" con vientos hasta de 60 km/h, originando un cielo nublado y un incremento en el oleaje. A los quince días de haberse iniciado este florecimiento algal la coloración del parche era imperceptible.
El análisis del fitoplancton en microscopía de luz indicó que el organismo causal fue el dinoflagelado tecado del orden Peridiniales, Peridinium quinquecorne Abé 1927 (Abé 1981), cuyas características morfológicas externas fueron: Contorno celular con apariencia hexagonal o poligonal, epiteca cónica con lados desde rectos a ligeramente convexos que convergen en un cuerno apical corto, con un canal ligeramente perceptible rodeado por tres salientes. La hipoteca presentó dos formas: angular o redondeada, donde invariablemente se observó en cada ejemplar la inserción de cuatro espinas antapicales de tamaño variable. El protoplasma celular presentó numerosos corpúsculos semejantes a cloroplastos con una tonalidad que variaba de verde pálido a casi incoloro en las células pequeñas (Fig. 2 a-c); esta pigmentación fue más intensa en las células de mayor tamaño. En las células más grandes las formas eran ovoides o menos angulares que en las pequeñas (Fig. 2 g-i). Las medidas de P. quinquecorne estuvieron en el intervalo de 13.5 a 33.9 µm de longitud (
= 24.5 µm) y de 12.2 a 29.3 µm de transdiámetro (= 20.3 µm); y las espinas con una longitud de 1.36 a 6.4 µm (= 3.8 µm)
Del análisis en microscopía electrónica de barrido se describen los detalles morfológicos más conspicuos de P. quinquecorne: La superficie celular mostró pequeñas verrugas y suturas muy marcadas que se observaron más tenues en las formas megacíticas. En el extremo apical se apreciaron con mayor claridad los tres distintivos ápices salientes con formando un pequeño cuerno o espina. En vista ventral (Fig. 3 a) los rasgos observados más sobresalientes fueron: tres placas apicales rodeando el poro apical, la placa 1' de forma orto, la 2' y 3'; cíngulo ecuatorial medianamente desplazado de tipo descendente, cuyas placas no se apreciaron con claridad por el deterioro de los ejemplares observados; una amplia zona sulcal extendiéndose desde el cíngulo hasta cerca de la base antapical. En vista dorsal (Fig 3 b) destacó la presencia de dos placas intercalares, 1a y 2a.
Por las anteriores características, la identificación de la especie se confirmó como Peridinium quinquecorne (Abé 1981), cuyas concentraciones en el primer muestreo ascendieron a 2.5 x 106 céls l-1. Otras especies presentes fueron Pseudonitzschia spp. y Dinophysis caudata, en concentraciones de 8 000 y 1 000 céls l-1 respectivamente. En el segundo muestreo, en la estación Acuario, se cuantificó P. quinquecorne en concentraciones de 4 970 céls l-1, pero no se observó en las estaciones Antón Lizardo, Conchal y Mandinga, donde dominaron especies de diatomeas, todas ellas inocuas y en concentraciones menores a 1 000 céls l-1.
Discusión
Peridinium quinquecorne fue observado por primera vez con microscopio de luz en muestras de fitoplancton marino en el norte de Japón, describiéndola como una célula con contorno ampliamente variable: Forma poligonal angular en vista ventral en especimenes jóvenes, y más redondeadas o aproximadamente ovoides a medida que las células se tornaban más maduras; un cuerno apical apenas diferenciado e hipoteca hexagonal típicamente con cuatro y en ocasiones tres espinas distribuidas transversalmente e insertadas a lo largo de las placas 1"" y 2"" (Abé, 1981). Estudios posteriores en microscopía electrónica de barrido en ejemplares de Sudáfrica permitieron determinar su fórmula tecal: pp, x, 3', 2a, 7", 5c, 5"' y 2"" (Horiguchi & Pienaar, 1991). Sin embargo, a pesar de haberse complementado el conocimiento de la estructura morfológica externa de P. quinquecorne con análisis de microcopio de luz y microscopía electrónica de barrido, y posteriormente su ultraestructura con microscopía electrónica de transmisión, taxonómicamente su ubicación genérica se encuentra aún en discusión (Sournia, 1986; Steidinger & Tangen, 1997).
Las similitudes encontradas del espécimen reportado en este trabajo con las principales descripciones de la especie tipo son: La presencia invariable de cuatro espinas antapica-les, el complejo de poro apical, las observaciones de variación morfológica en el tamaño del cuerpo y los detalles de la superficie celular referidas por Abé (1981) y Horiguchi & Pienaar (1991). El arreglo tecal es muy similar al reportado, destacando particularmente la presencia de las dos placas intercalares (1a y 2a). La diferencia fue el tamaño celular, ya que la especie de Abé tiene de largo 28 a 40 µm, y de ancho 23 a 36 µm, y la de Horiguchi & Pienaar presenta dimensiones de 23 a 30 µm de largo y de 20 a 25 µm de ancho, mientras que nuestra especie tiene una longitud de 13.5 a 33.9 µm con una media de 24.5 µm, transdiámetro de 12.2 a 29.3 µm y 20.3 µm en promedio, y espinas con una longitud que varió de 1.36 a 6.4 µm, y una media de 3.8 µm. Es decir, esta especie se observa más pequeña con respecto a las reportadas en Japón y Sudáfrica.
En lo referente al tamaño celular, Abé (1981) observó diferencias morfológicas entre los estadios de madurez, señalando que las células 'jóvenes' tienen cuerpo de forma angular poligonal en vista ventral, mientras que en células presuntamente 'viejas' la base hipotecal es más bien redondeada; también indicó que la longitud de las espinas parece estar inversamente correlacionada al tamaño del cuerpo. Basándose en esta descripción, las células 'jóvenes' del presente estudio serían como las imágenes de la Fig. 2 d-f, y las células 'viejas' o maduras corresponderían a las mostradas en la Fig. 2 g-i; sin embargo, no se obtuvieron antecedentes de comparación para las células similares a las de la Fig. 2 a-c. En el primer muestreo la proporción de células jóvenes fue del 94%, y de células maduras fue del 6%. En el segundo muestreo se observó aproximadamente el 43% de células jóvenes, con 57% de células maduras, coincidiendo con las fases de inicio y terminación de la proliferación de P. quinquecorne. A partir de estas observaciones y de acuerdo con las variaciones morfológicas interpretadas como fases de desarrollo celular a lo largo del evento, podría inferirse la evolución de la proliferación algal.
]]> Respecto a las estructuras semejantes a cloroplastos, algunos autores mencionan que el género Peridinium no contiene cloroplastos por sí mismo sino que éstos pertenecen a su endosimbionte, que puede ser una crisofita (Horiguchi & Pienaar, 1986; Horiguchi & Pienaar, 1991) o una diatomea (Ho-riguchi, 2003).El primer caso registrado de Peridinium quinquecorne formando una marea roja en costas mexicanas sucedió en el Océano Pacífico durante el verano en 1990 en la bahía de Mazatlán, Sinaloa (Cortés-Altamirano, 2002). En el presente estudio la marea roja se desarrolló en otoño. En otras partes del mundo, se han presentado eventos por P. quinquecorne en Natal, Sudáfrica, en 1985 (Horiguchi & Pienaar, 1991), en la costa de Florida, Norteamérica, de 1990-1995 (Tomas, 1998) y en Yaqian, Sur de China en 1997 (Jufang et al., 2000), todos durante primavera.
El evento sucedido en Yaqian se dispersó al descender la temperatura (Jufang et al., 2000). En esta proliferación probablemente la presencia del "norte" influyó en su decaimiento por la acción de los vientos sobre la superficie del mar, incrementando el oleaje y la turbulencia, los cuales son factores ambientales que intervienen en la fase de terminación de un florecimiento (Steidinger, 1983; Stumpf et al., 1998).
La salinidad fue de 34 ups en el área del Acuario, característica de ambientes marinos; en contraste con las estaciones de Mandinga y el Conchal cuyos valores fueron de 10.1 y 19.3 ups, correspondiente a ambientes estuarinos, donde no se observó esta microalga. Comparando la salinidad de este evento con otras mareas rojas se observó lo siguiente: en Marybago Bay, China del Sur, se registró de 35 a 37 ups (Jufang et al., 2000), y en Sudáfrica, donde fue estudiado en pozas de marea, fue de 43 ups (Horiguchi & Pienaar, 1991) Si bien no se tiene el dato de salinidad en la fase exponencial de esta marea roja, con la información disponible podría inferirse que la especie estudiada también es eurihalina.
Del presente estudio se concluye que la proliferación algal presentada en el Puerto de Veracruz a finales del 2002 fue causada por el dinoflagelado P. quinquecorne, organismo con una amplia variación morfológica a lo largo de sus fases de madurez. Este es el segundo caso en que se presenta P. quinquecorne formando una marea roja en costas mexicanas y es primer registro en las costas del Estado de Veracruz, constituyendo de acuerdo con las revisiones bibliográficas un dato inédito para el sur del Golfo de México. Se recomienda estudiar la ecología de la especie, principalmente su relación con las variables ambientales, y efectuar estudios morfológicos que ayuden a resolver la discusión prevaleciente sobre su ubicación genérica.
Agradecimientos
A: Nicolás Chantiri, Carlos Freda y Rosario Méndez Quintana, de los Servicios Estatales de Salud del Estado de Veracruz. Jorge Sepúlveda Sánchez, de la Unidad de Microscopía Electrónica del Instituto de Fisiología Celular-UNAM. Centro de Instrumentación Microscópica de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional. Luis V. González Ania y Departamento de Informática, Instituto Nacional de la Pesca. Michel y Suzanne Guerrero.
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