Spatial, diel, and seasonal changes in the fish community structure of a Mexican tropical estuary
R Zárate-Hernández1,3, M Castillo-Rivera1*, L Sanvicente-Añorve2, S Ortiz-Burgos1
1 Laboratorio de Peces, Departamento de Biología, Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa, Avenida San Rafael Atlixco 186, Colonia Vicentina, 09340 México, DF. * Corresponding author. E-mail: crma@xanum.uam.mx
2 Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Apdo. postal 70305, 04510 México DF.
3 Doctorado en Ciencias Biológicas y de la Salud, Universidad Autónoma Metropolitana.
]]>Received June 2012,
received in revisedform September 2012,
accepted September 2012.
RESUMEN
Con el objetivo de contribuir al conocimiento de las variaciones espaciotemporales en la estructura de las comunidades de peces estuarinos, cada dos meses se realizaron muestreos nictímeros (colectas cada dos horas) en dos ambientes diferentes (con vegetación y sin vegetación) durante un año. En total se capturaron 34,766 individuos, correspondientes a 72 especies, de origen principalmente marino y tropical. La riqueza de especies fue significativamente mayor en el hábitat con vegetación sumergida, mientras que la abundancia lo fue en el hábitat sin vegetación. El patrón nictímero de la abundancia mostró pulsos al anochecer y al amanecer, mientras que la riqueza fue mayor durante la noche. Estacionalmente, la abundancia y la riqueza presentaron pulsos en enero, marzo y julio-septiembre, los cuales se relacionan con el ingreso de especies templadas, procesos de producción dentro del sistema y el régimen de lluvias. El conjunto de especies mostró diferencias significativas entre hábitat, día/noche y meses. En el hábitat con vegetación predominaron Lagodon rhomboides, Menidia beryllina y Orthopristis chrysoptera. Las especies micrófagas Brevoortia gunteri, Brevoortia patronus y Mugil curema predominaron en la época cálido-seca (marzo-mayo), y también fueron más abundantes durante el día. Por el contrario, las especies depredadoras Citharichthys spilopterus y Opsanus beta fueron más abundantes durante la época lluviosa, y su captura fue mayor durante la noche. Las especies numéricamente más importantes, Anchoa mitchilli y Membras martinica, presentaron un patrón crepuscular con pulsos de abundancia alrededor del anochecer y el amanecer, respectivamente. Así, en la laguna de Pueblo Viejo, los cambios espaciotemporales en la composición de especies se relacionan en parte con las estrategias de alimentación y evasión de depredadores, a través de un acoplamiento de las historias de vida con la variación nictímera y estacional en la disponibilidad de los recursos, jugando un papel importante en esta dinámica la presencia de vegetación sumergida.
Palabras clave: Ruppia maritima, nivel trófico promedio, evasión a la depredación, diversidad, ensambles de peces.
ABSTRACT
]]> To extend our knowledge about spatial and temporal variations in the structure of estuarine fish communities, diel samplings (collections every 2 h) were carried out every two months over a one-year period in two different habitats (vegetated and nonvegetated). We collected a total of 34,766 individuals, corresponding to 72 species, most of them with marine and tropical affinities. Species richness was significantly higher in the vegetated habitat, whereas abundance (number of fish) was higher in the nonvegetated habitat. The diel pattern of abundance showed peaks at dusk and dawn, whereas richness was higher at night. Seasonally, fish abundance and species richness showed peaks during January, March, and July-September, and these peaks were related to the entry of temperate species, production processes in the system, and rainfall pattern. Fish assemblages showed significant differences among habitats, day/night, and months. In the vegetated habitat, Lagodon rhomboides, Menidia beryllina, and Orthopristis chrysoptera were the predominant species. Microphagus species such as Brevoortia gunteri, Brevoortia patronus, and Mugil curema were predominant during the warm, dry season (March-May) and they were more abundant during the day. In contrast, predatory species such as Citharichthys spilopterus and Opsanus beta were more abundant during the rainy season and their capture was higher at night. The two most numerically abundant species, Anchoa mitchilli and Membras martinica, showed a twilight pattern, with abundance peaks at dusk and dawn, respectively. Hence, in Pueblo Viejo Lagoon (Mexico), the spatiotemporal changes in species composition are in part related to predator avoidance and feeding strategies, through a coupling of life histories with the diel and seasonal variation in the availability of resources, the presence of submerged vegetation playing an important role in this dynamic.Key words: Ruppia maritima, mean trophic level, predator avoidance, diversity, fish assemblages.
Introducción
La ictiofauna representa una porción significativa de las comunidades estuarinas, por lo que su relevancia ecológica y pesquera es considerable. Aunque para las aguas mexicanas, particularmente el golfo de México, existen numerosos estudios sobre comunidades de peces estuarinos, la información que analiza la variabilidad espaciotemporal en la estructura de estas comunidades es aún relativamente escasa (Castillo-Rivera et al. 2002, 2003). Espacialmente, muchos estudios se han enfocado en la variabilidad de las comunidades de peces en ambientes estructuralmente complejos, como los hábitats con vegetación sumergida (Lubbers et al. 1990, Kanouse et al. 2006, Ribeiro et al. 2006). En general, se ha demostrado que la vegetación sumergida proporciona mayor protección contra la depredación y también mayor cantidad de alimento para las diferentes especies de peces debido al gran número de invertebrados pequeños que alberga (Lubbers et al. 1990, Heithaus 2004, Kopp et al. 2007).
Los cambios nictímeros en la abundancia de peces y en la composición de especies se han atribuido principalmente a las variaciones en las actividades de forrajeo y a la evasión de depredadores (Layman 2000, Nagelkerken et al. 2000, Pessanha y Araújo 2003, Pessanha et al. 2003, Hagan y Able 2008), siendo estos cambios regularmente modulados por la marea y el fotoperiodo (Layman 2000, Ribeiro et al. 2006). En este sentido, se ha observado un incremento significativo en el número de especies durante la noche, por lo que se ha considerado que los muestreos nocturnos permiten una mejor aproximación al conocimiento de la estructura de las comunidades de peces (Griffiths 2001, Castillo-Rivera et al. 2005, Hagan y Able 2008). La variación estacional de las comunidades de peces en los estuarios puede estar regulada, en sinergia o individualmente, por la variabilidad de condiciones ambientales (Methven et al. 2001, Castillo-Rivera et al. 2002, Pessanha y Araújo 2003, Meynecke et al. 2006), y por factores bióticos como los patrones de reclutamiento, desove, respuestas tróficas y reparto de recursos (Pessanha et al. 2003, Madurell et al. 2004, Ribeiro et al. 2006, Castillo-Rivera et al. 2010).
Un área importante, en términos de variabilidad biogeográfica regional y diversidad de peces, se ve representada en la laguna de Pueblo Viejo, al norte del estado de Veracruz, debido a que se ubica cerca del límite entre dos grandes regiones zoogeográficas, además de que está catalogada como un área marina prioritaria para su conservación por su alta biodiversidad (Arriaga et al. 1998). Aunque para este sistema se dispone de alguna información sobre comunidades de peces (Castillo-Rivera et al. 2002, 2003, 2005, 2010), no se cuenta con información que incluya simultáneamente el análisis de la variación espacial, nictímera y estacional de la abundancia y composición de especies de peces. Tomando en cuenta lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue contribuir al conocimiento de las variaciones espaciotemporales en la estructura de las comunidades de peces en el trópico mexicano, en particular en la laguna de Pueblo Viejo.
Materiales y métodos
Área de estudio
]]> La laguna de Pueblo Viejo se ubica al norte del estado de Veracruz (22°05'-22°13' N, 97°50'-98°00' O), en el límite entre las provincias Caribeña (región tropical) y Carolina (región templado-cálida). El sistema es relativamente pequeño con una superficie de 88.7 km2. En su parte norte, la laguna de Pueblo Viejo se conecta con el río Pánuco, aproximadamente a 10 km de donde el río desemboca en el golfo de México, por lo que se le puede considerar como un estuario de comunicación restringida (Castillo-Rivera et al. 2005). Asimismo, se presentan dos subsistemas estuarinos: hacia el sur, el hábitat de mayor influencia dulceacuícola, el cual presenta lechos de Ruppia maritima (L), y hacia el norte, el hábitat de influencia marina, de sustrato blando y con presencia poco conspicua de vegetación sumergida (Castillo-Rivera y Kobelkowsky 2000). El régimen de precipitación local presenta una estación de lluvias de junio a octubre, con promedios anuales mayores que 120 mm, y una estación seca de noviembre a mayo, con promedios anuales menores que 50 mm (Castillo-Rivera et al. 2002). Los niveles de fitoplancton, clorofilas y producción primaria del sistema muestran dos pulsos máximos, uno durante marzo-abril y el otro durante julio-septiembre (De la Lanza y Cantú 1986, Contreras 1995).Métodos de muestreo
Las muestras biológicas fueron tomadas mediante un chinchorro playero (30 m de largo, 1 m de profundidad y 1 cm de luz de malla), cubriendo un área de aproximadamente 1500 m2 por arrastre. El material fue recolectado en dos diferentes localidades, una que tipifica el hábitat con vegetación (R. maritima) sumergida (en adelante referido como CV) y otra que tipifica el hábitat de sustrato blando sin vegetación sumergida (en adelante SV). En ambas localidades, cada dos meses durante un año (septiembre de 1989 a julio de 1990), se realizaron ciclos de 24 h. En cada ciclo, se tomaron muestras a intervalos de 2 h (12 arrastres por cada ciclo), excepto en noviembre en SV, cuando por condiciones climáticas adversas (temporada de nortes) sólo se realizaron seis arrastres (tres durante el día y tres durante la noche). En total se efectuaron 138 recolectas (72 en CV y 66 en SV).
Parámetros de la comunidad
Para caracterizar la estructura de la comunidad, en cada arrastre se evaluó la abundancia total en número de peces, la riqueza de especies y la diversidad. La diversidad fue evaluada por medio del índice no sesgado de Simpson (1-D). Asimismo, debido a la importancia que pueden tener las respuestas tróficas de los peces sobre la dinámica de la estructura de la comunidad, también se estimó el nivel trófico promedio de cada arrastre por medio de la siguiente ecuación (Pauly et al. 1998):
donde NTP es el nivel trófico promedio de cada arrastre, NTies el nivel trófico de la iésima especie reportado en FishBase (Froese y Pauly 2012) y Yies el peso de todos los individuos de la iésima especie en cada muestra.
Análisis estadístico
Se aplicaron análisis de varianza (ANOVA) factoriales a la abundancia total, riqueza de especies, diversidad y nivel trófico promedio para comparar su respuesta espacial, nic-tímera y estacional, así como las interacciones entre estos factores. Para evaluar los efectos del tipo de hábitat, meses y día/noche (variables independientes o factores), así como la interacción entre estos, sobre los centroides de la abundancia de todas las especies en conjunto (variables dependientes), se utilizaron análisis de varianza múltiple (MANOVA) factoriales. Para evaluar las diferencias multivariadas entre los centroides y su correspondiente significación estadística, se utilizó el criterio de Pillai, debido a que los tamaños de muestra entre el día y la noche y entre meses no fueron iguales (Tabachnick y Fidell 2007). Previo a los análisis estadísticos, se evaluaron los supuestos subyacentes en cada uno de ellos y se realizaron las transformaciones matemáticas necesarias.
]]> Resultados
Parámetros de la comunidad
En los 138 arrastres realizados se capturaron un total 34,766 individuos, registrándose 31 familias, 55 géneros y 72 especies. Las familias mejor representadas fueron Sciaenidae, Gobiidae, Clupeidae, Engraulidae, Ariidae y Gerreidae.
Espacialmente, el promedio de individuos en SV (
= 267.59) fue mayor que en CV (= 237.57); sin embargo, las diferencias no fueron significativas entre los hábitats. Contrariamente la riqueza de especies promedio en CV (= 14.86) fue significativamente mayor que en SV (= 9.74). También la diversidad fue significativamente mayor en CV (= 0.631) que en SV (= 0.519), pero existió una interacción espacialnictímera significativa debido a que estas diferencias fueron muy marcadas en SV e inconspicuas en CV (fig. 1c). Asimismo, sólo en septiembre la diversidad fue mayor en SV, causando una interacción significativa espacial-estacional (fig. 2c). El nivel trófico promedio fue significativamente mayor en SV (= 3.457) que en CV (= 3.171) y este patrón fue constante tanto en el día como en la noche (interacción espacial-nictímera no significativa); sin embargo, existió una interacción espacial-estacional significativa (tabla 1).
En relación con la variabilidad nictímera, en ambos ambientes, se observaron pulsos importantes en la abundancia total de peces alrededor del anochecer (18:00-20:00) y el amanecer (06:00-08:00); el pulso del anochecer fue más conspicuo en SV y se prolongó con valores relativamente altos hasta las horas nocturnas (fig. 1a). Además de observar diferencias significativas en la abundancia de los peces entre el día y la noche, también se observó que la interacción entre el tipo de hábitat y la hora del día producen un efecto significativo (tabla 1); esto es, la abundancia promedio en CV fue mayor durante el día (= 257.55) que durante la noche (= 209.60), mientras que en SV la abundancia promedio fue estadísticamente mayor durante la noche (= 392.32) que durante el día (= 175.68). El comportamiento nictímero de la riqueza de especies en CV mostró pulsos importantes alrededor del amanecer (04:00-06:00) y al anochecer (18:00), con una tendencia a presentar valores altos durante la noche, mientras que en SV la riqueza mostró un desplazamiento más conspicuo hacia las horas de oscuridad, presentándose los valores más altos de las 20:00 a las 04:00 (fig. 1b). Así, los promedios de la riqueza de especies fueron significativamente mayores durante la noche (CV: =15.33; SV: = 10.79) que durante el día (CV: = 14.52; SV: = 8.97). Este patrón nictímero fue constante en los dos hábitats y en todos los meses analizados (interacciones espacial-nictímera y nictímero-estacional no significativas, tabla 1).
El patrón nictímero de la diversidad fue opuesto al de la riqueza (fig. 1c), siendo significativamente mayor durante el día (= 0.645) que durante la noche (= 0.484); esto se observó en la mayoría de los meses, excepto en mayo y julio, generando una interacción nictímero-estacional significativa. Por su parte, el nivel trófico promedio fue significativamente mayor durante la noche (= 3.442) que durante el día (= 3.210), patrón que se mantuvo constante en todos los meses (interacción nictímero-estacional no significativa, tabla 1).
Cambios en la estructura de la comunidad
En CV se recolectaron 17,105 individuos correspondientes a 65 especies, de las cuales 19 fueron exclusivas para este hábitat (incluidos todos los representantes de las familias Eleotridae y Haemulidae). En SV se recolectaron 17,661 individuos correspondientes a 53 especies, de las cuales seis fueron exclusivas para este hábitat. En este sentido, la composición de especies varió significativamente entre hábitats (tabla 2). Esta variación estuvo principalmente determinada por el predominio de Orthopristis chrysoptera, Lagodon rhomboides, Archosargus probatocephalus y Menidia beryllina en CV, donde más del 98% del número total de individuos de estas especies fue capturado durante todo el año, y por el predominio de Citharichthys spilopterus y Cathorops aguadulce en SV, donde más del 77% del total de individuos fue capturado.
A nivel nictímero, también existió una variabilidad significativa en la composición de especies (tabla 2). Mugil curema, Brevoortia gunteri y Brevoortia patronus fueron capturadas principalmente durante las horas del día, mientras que otras especies como C. aguadulce, C. spilopterus y Opsanus beta tendieron a presentar un patrón de captura nocturno. En relación con las especies más abundantes, Anchoa mitchilli y Membras martinica presentaron un patrón crepuscular con pulsos de abundancia alrededor del anochecer y el amanecer, respectivamente. Asimismo, existió una interacción significativa entre el factor espacial y el factor nictímero (tabla 2), ya que algunas especies invirtieron su patrón y fueron más abundantes durante el día en un hábitat pero más abundantes durante la noche en el otro.
A nivel estacional, existieron diferencias significativas en la estructura de la comunidad de peces (tabla 2). En ambos hábitats se observó que el periodo cálido-seco (marzo-mayo) se caracterizó por la presencia de M. curema, Anchoa hepsetus, B. gunteri y B. patronus, mientras que la época lluviosa (julio-septiembre) se distinguió por la mayor abundancia de M. martinica, C. aguadulce, Bairdiella chrysoura, C. spilopterus y O. beta. También se observó que algunas especies invirtieron su patrón estacional de acuerdo con el hábitat (interacción espacial-estacional significativa, tabla 2), siendo más abundantes durante la época de lluvias en CV pero más abundantes durante la época seca en SV.
Discusión
Parámetros de la comunidad
Aunque la mayoría de las especies registradas durante el presente estudio son típicamente tropicales, también existen especies templado-cálidas, debido a la posición geográfica de la laguna. Asimismo, la mayoría de las especies son de origen marino, a pesar de que el sistema exhibe una condición típicamente mesohalina y una comunicación restringida con el mar (Castillo-Rivera et al. 2002, 2005); esto implica que existe un intercambio continuo de organismos, no fuertemente limitado, con el ambiente oceánico.
Espacialmente, en la laguna de Pueblo Viejo la riqueza y diversidad de especies fueron significativamente mayores en CV (tabla 1, fig. 1). En este sentido, múltiples trabajos en estuarios tropicales y templados han señalado que las zonas con vegetación sumergida sustentan un mayor número de especies que zonas adyacentes (Jenkins y Wheatley 1998, Heithaus 2004, Ribeiro et al. 2006, Acosta et al. 2007, Arceo-Carranza et al. 2010). Lo anterior se relaciona con el hecho de que estos ambientes son estructuralmente más complejos (Wyda et al. 2002, Gratwicke y Speight 2005, Kanouse et al. 2006) y generan una mayor diversidad de tipos de hábitat y potenciales nichos ecológicos. La vegetación también provee a los peces de protección contra los depredadores, así como de mayor número y diversidad de invertebrados que sirven de alimento para juveniles y adultos (Lubbers et al. 1990, Hindell et al. 2000, Guest et al. 2003, Ribeiro et al. 2006).
]]> A pesar de que la cobertura vegetal se relaciona positivamente con el número de individuos (Jenkins y Wheatley 1998, Wyda et al. 2002, Heithaus 2004, Acosta et al. 2007, Kanouse et al. 2006), en el presente estudio se observó que la abundancia total de peces fue mayor en SV (aunque de manera no significativa). Esto principalmente se relaciona con el hecho de que en este hábitat la captura de peces se incrementó de manera importante durante la noche (fig. 1a). La relevancia de los ambientes fangosos sin vegetación radica en que representan una característica dominante en muchos estuarios, por lo que comprenden un componente significativo de todo el hábitat estuarino disponible para los peces (Morrison et al. 2002), pudiendo llegar a soportar comunidades relativamente diversas (Heithaus 2004).A nivel nictímero, el número total de peces tendió a presentar un patrón crepuscular, con pulsos alrededor del anochecer y el amanecer principalmente determinados por la captura crepuscular de las especies dominantes A. mitchilli y M. martinica. En SV los pulsos de abundancia durante las horas de penumbra se prolongaron hacia horas nocturnas (fig. 1a), existiendo una interacción significativa entre el factor espacial y el nictímero (tabla 1). Así, en SV la abundancia promedio fue mayor durante la noche, mientras que en CV la abundancia promedio fue mayor durante el día, jugando un papel importante los densos lechos de R. maritima, al permitir que los peces con preferencias nocturnas extiendan su actividad a horas diurnas. El patrón nictímero de la riqueza de especies (fig. 1b) fue constante en ambos ambientes (interacción espacial-nictímera no significativa), con valores significativamente más altos durante la noche (tabla 1). La mayor actividad de peces durante las horas de penumbra u oscuridad, reflejado en una mayor abundancia y riqueza de especies durante este periodo, es un patrón común que ha sido observado en muchas comunidades de peces (Lubbers et al. 1990, Griffiths 2001, Methven et al. 2001, Guest et al. 2003, Pessanha et al. 2003, Hoeksema y Potter 2006). Esta conducta puede estar vinculada principalmente a la periodicidad en las actividades de forrajeo y evasión de depredadores o de la interacción entre ambas (Helfman 1993, Hindell et al. 2000, Nagelkerken et al. 2000, Pessanha et al. 2003). Contrario al patrón nictímero presentado por la riqueza, la diversidad fue significativamente mayor durante el día, lo que implica una mayor dominancia de especies durante la noche y una mayor homogeneidad en su abundancia durante el día (i.e., a mayor equidad, mayor diversidad, y a mayor dominancia, menor diversidad).
La abundancia total mostró dos pulsos significativos a lo largo del año, uno durante enero-marzo (época seca) y otro en septiembre (época lluviosa); este comportamiento fue independiente de la variabilidad espacial y nictímera (interacciones no significativas; tabla 1). La riqueza y diversidad de especies mostraron los valores altos de marzo a julio, con valores máximos durante mayo o julio, aunque con interacciones espacial-estacionales significativas debido a que en CV los valores promedio mensuales no siempre fueron los más altos (estos valores fueron más altos en SV, en noviembre para la riqueza y en septiembre para la diversidad; fig. 2).
Los valores altos de la abundancia durante la época fría (noviembre-enero) se relacionan con el ingreso al sistema de especies templadas de la provincia Carolina (principalmente juveniles de Leiostomus xanthurus, M. curema, B. patronus y L. rhomboides) cuando se presentan las temperaturas más bajas (Castillo-Rivera et al. 2010). Los pulsos de abundancia, riqueza y diversidad durante las épocas cálido-seca (marzo) y lluviosa (julio-septiembre) parecen relacionarse con el ingreso de peces durante los periodos de alta producción dentro del sistema (Castillo-Rivera et al. 2002). Durante marzo-abril y julio-septiembre, en la laguna de Pueblo Viejo, se presentan pulsos importantes en la concentración de clorofila, fitoplancton y producción primaria (De la Lanza y Cantú 1986, Contreras 1995), lo que fortalece la ruta de pastoreo dentro del sistema. Asimismo, durante la época de lluvias se incrementa el aporte de materia orgánica alóctona hacia la laguna (vía ríos y escurrimiento terrestre), fortaleciéndose la ruta detritívora. En este sentido, los procesos de producción (vía principalmente cadena de pastoreo) en sinergia con las lluvias (vía principalmente cadena detritívora), generan un incremento en la abundancia de presas, favoreciéndose el ingreso de poblaciones de peces (Castillo-Rivera et al. 2002, Kopp et al. 2007, Arceo-Carranza et al. 2010). Además, el detritus por sí mismo puede ser una fuente de alimento significativa, variando su importancia en la dieta global de las especies de peces dominantes de la laguna de Pueblo Viejo entre el 11.58% y el 69.81%, con un promedio total de 32.10% (Castillo-Rivera 2011). La influencia de los procesos de producción y las lluvias sobre la abundancia de peces ha sido observada en varias comunidades estuarinas (Flores-Verdugo et al. 1990, Lubbers et al. 1990, Yáñez-Arancibia et al. 1993, Layman 2000, Castillo-Rivera et al. 2002, Meynecke et al. 2006).
Cambios en la estructura de la comunidad
Estudios que han analizado simultáneamente la variabilidad espacial, nictímera y estacional en la estructura de comunidades de peces han observado cambios espaciotemporales importantes en la composición de especies (Layman 2000, Griffiths 2001, Pessanha y Araújo 2003, Hoeksema y Potter 2006, Ribeiro et al. 2006), y también ha sido relativamente común la interacción significativa entre la presencia de vegetación y la variabilidad estacional (Heithaus 2004, Kanouse et al. 2006), como se observó en el presente estudio. En la laguna de Pueblo Viejo, estos cambios podrían tener una fuerte relación con el tipo de historia de vida de las especies y en particular con sus respuestas tróficas. Así, la mayor abundancia de O. chrysoptera, M. beryllina, L. rhomboides y A. probatocephalus en CV puede obedecer a que estas especies se alimentan sobre pequeños crustáceos, cuyas poblaciones se desarrollan en ambientes con vegetación. Además, los recursos vegetales (R. maritima y macroalgas epífitas) representan un componente importante en la dieta de los adultos de L. rhomboides y A. probatocephalus (Castillo-Rivera et al. 2007, Castillo-Rivera 2011). Debido a la dominancia de estas especies (consumidores de plantas y pequeños crustáceos, con correspondientes niveles trófico bajos), el nivel trófico promedio en CV fue significativamente menor que en SV (tabla1).
Las especies B. gunteri, B. patronus y M. curema, cuya dieta se basa en organismos planctónicos (Castillo-Rivera et al. 1996, Castillo-Rivera 2011), predominaron en la época cálido-seca (marzo-mayo) cuando en el sistema existen florecimientos fitoplanctónicos (De la Lanza y Cantú 1986). Estas especies también fueron más abundantes durante el día, por lo que la intensidad de la luz parece ser un factor importante en su comportamiento nictímero, debido a la dependencia de la capacidad visual para la captura de presas (Castillo-Rivera y Kobelkowsky 2000). De hecho, la mayor abundancia de estas especies fitoplanctófagas durante la época cálido-seca y durante las horas luz se relaciona con los valores significativamente más bajos del nivel trófico promedio durante marzo-mayo y durante el día. Por el contrario, las especies depredadoras C. spilopterus y O. beta y el omnívoro bentónico C. aguadulce fueron más abundantes durante la noche. El ingreso o la mayor actividad de especies depredadoras durante la noche se ha observado en otros ecosistemas costeros (Hindell et al. 2000, Layman 2000, Nagelkerken et al. 2000). Asimismo, estas especies fueron más abundantes durante la época de lluvias, cuando existe un mayor número de presas debido al fortalecimiento de la ruta detritívora (Castillo-Rivera et al. 2002). En consecuencia, la dominancia de especies depredadoras durante el periodo de lluvias y en la noche determinó que el nivel trófico promedio fuera significativamente mayor en julio-septiembre y durante la noche.
Por último, las especies numéricamente importantes A. mitchilli y M. martinica presentaron un patrón crepuscular con pulsos de abundancia alrededor del anochecer y el amanecer, respectivamente. Estas especies, por su abundancia y talla, representan un componente clave para las redes tróficas de estos sistemas, actuando como depredadores de pequeños crustáceos para convertirse posteriormente en presas de otros peces (Bassista y Hartman 2005). En este sentido, la mayor actividad de peces durante las horas de penumbra se ha relacionado con estrategias que tratan de resolver el compromiso entre la alimentación y la evasión de la depredación (Clark y Levy 1988, Wootton 1990). Las condiciones de penumbra podrían atenuar la detección visual por parte de los depredadores, pero permitirían una cantidad de luz suficiente para detectar a las presas.
Así, en la laguna de Pueblo Viejo, la variación espacio-temporal en la estructura de peces parece estar relacionada en parte con las estrategias de alimentación y evasión de depredadores. Estas estrategias tenderían a acoplarse en sincronía con la variabilidad temporal (nictímera y estacional) en la disponibilidad de los recursos, permitiendo su óptimo aprovechamiento, dinámica en la cual juega un papel importante la presencia de vegetación sumergida. La importancia de las respuestas tróficas como determinantes en los cambios nictímeros y estacionales en la estructura de la comunidad ha sido ampliamente reconocida (Pessanha et al. 2003, Madurell et al. 2004, Ribeiro et al. 2006, Kopp et al. 2007).
]]> Agradecimientos
Agradecemos a la Universidad Autónoma Metropolitana, unidad Iztapalapa por el financiamiento. En particular, agradecemos a J Velázquez-Moctezuma por su apoyo y a los revisores por las valiosas observaciones que permitieron mejorar de manera importante la presentación de los resultados.
References
Acosta A, Bartels C, Colvocoresses J, Greenwood MFD. 2007. Fish assemblages in seagrass habitats of the Florida keys, Florida: Spatial and temporal characteristics. Bull. Mar. Sci. 81: 1-19. [ Links ]
Arceo-Carranza D, Vega-Cendejas ME, Montero-Muñoz JL, Hernández de Santillana MJ. 2010. Influencia del hábitat en las asociaciones nictimerales de peces en una laguna tropical. Rev. Mex. Biodivers. 81: 823-837. [ Links ]
Arriaga CL, Vázquez-Domínguez E, González CJ, Jiménez RR, Muñoz LE, Aguilar SV (eds.). 1998. Regiones Marinas Prioritarias de México. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, México, 198 pp. [ Links ]
]]>Bassista TP, Hartman KJ. 2005. Reproductive biology and egg mortality of bay anchovy, Anchoa mitchilli, in the Hudson River estuary. Environ. Biol. Fish. 73: 49-59. [ Links ]
Castillo-Rivera M. 2011. Biología Trófica de Peces Costeros. Estuarios del Golfo de México Occidental. Editorial Académica Española, LAP LAMBERT Academic Publishing GMBH & Co. KG. Saarbrücken, Germany, 228 pp. [ Links ]
Castillo-Rivera M, Kobelkowsky A. 2000. Distribution and segregation of two simpatric Brevoortia species (Teleostei: Clupeidae). Estuar. Coast. Shelf. Sci. 50: 593-598. [ Links ]
Castillo-Rivera M, Kobelkowsky A, Zamayoa V. 1996. Food resource partitioning and trophic morphology of Brevoortia gunteri and B. patronus. J. Fish Biol. 49: 1102-1111. [ Links ]
Castillo-Rivera M, Zavala-Hurtado JA, Zárate R. 2002. Exploration of spatial and temporal patterns of fish diversity and composition in a tropical estuarine system of Mexico. Rev. Fish Biol. Fish. 12: 167-177. [ Links ]
]]>Castillo-Rivera M, Zárate R, Sanvicente-Añorve L. 2003. Patrones de la diversidad de peces en la laguna de Pueblo Viejo, Veracruz, México. Hidrobiológica 13: 289-298. [ Links ]
Castillo-Rivera M, Zárate R, Ortiz S. 2005. Variación nictímera y estacional de la abundancia, riqueza y especies dominantes de peces, en un ambiente salobre de sustrato blando. Hidrobiológica 15: 227-258. [ Links ]
Castillo-Rivera M, Zárate-Hernández R, Salgado-Ugarte IH. 2007. Hábitos de alimento de juveniles y adultos de Archosargus probatocephalus (Teleostei: Sparidae) en un estuario tropical de Veracruz. Hidrobiológica 17: 119-126. [ Links ]
Castillo-Rivera M, Zárate-Hernández R, Ortiz-Burgos S, Zavala-Hurtado J. 2010. Diel and seasonal variability in the fish community structure of a mud bottom estuarine habitat in the Gulf of Mexico. Mar. Ecol. 31: 633-642. [ Links ]
Clark CW, Levy DA. 1988. Diel vertical migration by juvenile sockeye salmon and the antipredator window. Am. Nat. 131: 271-290. [ Links ]
]]>Contreras F. 1995. Producción primaria fitoplanctónica en lagunas costeras. Rev. Invest. Mar. 16: 11-21. [ Links ]
De la Lanza EG, Cantú MC. 1986. Cuantificación de clorofilas y aplicación del índice de diversidad de pigmentos (D430/D665) para estimar el estado biótico de la laguna de Pueblo Viejo, Ver. Univ. Cienc. 3: 31-42. [ Links ]
Flores-Verdugo FJ, González-Farías F, Amezcua F, Yáñez A, Ramírez O, Álvarez M, Day Jr JW. 1990. Mangrove ecology, aquatic primary productivity and fish community dynamics in the Teacapan-Agua Brava lagoon estuarine system (Mexican Pacific). Estuaries 13: 219-230. [ Links ]
Froese R, Pauly D. 2012. FishBase. World Wide Web electronic publication, http://www.fishbase.org. [ Links ]
Gratwicke B, Speight MR. 2005. The relationship between fish species richness, abundance and habitat complexity in a range of shallow tropical marine habitats. J. Fish Biol. 66: 650-667. [ Links ]
]]>Griffiths SP. 2001. Diel variation in the seagrass ichthyofaunas of three intermittently open estuaries in southeastern Australia: Implications for improving fish diversity asseSSMents. Fish. Manage. Ecol. 8: 123-140. [ Links ]
Guest MA, Connolly RM, Loneragan NR. 2003. Seine nets and beam trawls compared by day and night for sampling fish and crustaceans in shallow seagrass habitat. Fish. Res. 64: 185-196. [ Links ]
Hagan SM, Able KW. 2008. Diel variation in the pelagic fish assemblage in a temperate estuary. Estuaries and Coasts: J CERF 31: 33-42. [ Links ]
Heithaus MR. 2004. Fish communities of subtropical seagrass meadows and associated habitats in Shark Bay, western Australia. Bull. Mar. Sci. 75: 79-99. [ Links ]
Helfman GS. 1993. Fish behaviour by day, night and twilight. In: Pitcher TJ (ed.), Behaviour of Teleost Fishes. 2nd ed. Chapman and Hall. London, pp. 479-512. [ Links ]
]]>Hindell JS, Jenkins GP, Keough MJ. 2000. Variability in abundances of fishes associated with seagrass habitats in relation to diets of predatory fishes. Mar. Biol. 136: 725-737. [ Links ]
Hoeksema SD, Potter IC. 2006. Diel, seasonal, regional and annual variations in the characteristics of the ichthyofauna of the upper reaches of a large Australian microtidal estuary. Estuar. Coast. Shelf Sci. 67: 503-520. [ Links ]
Jenkins GP, Wheatley MJ. 1998. The influence of habitat structure on nearshore fish assemblages in a southern Australian embayment: Comparison of shallow seagrass, reef-algal and unvegetated sand habitats, with emphasis on their importance to recruitment. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 221: 147-172. [ Links ]
Kanouse S, La Peyre MK, Nyman JA. 2006. Nekton use of Ruppia maritima and non-vegetated bottom habitat types within brackish marsh ponds. Mar. Ecol. Prog. Ser. 327: 61-69. [ Links ]
Kopp D, Bouchon-Navaro Y, Louis M, Bouchon C. 2007. Diel differences in the seagrass fish assemblages of a Caribbean island in relation to adjacent habitat types. Aquat. Bot. 87: 31-37. [ Links ]
]]>Layman CA. 2000. Fish assemblage structure of the shallow ocean surf-zone on the eastern shore of Virginia barrier islands. Estuar. Coast. Shelf Sci. 51: 201-213. [ Links ]
Lubbers L, Boynton WR, Kemp WM. 1990. Variations in structure of estuarine fish communities in relation to abundance of submersed vascular plants. Mar. Ecol. Prog. Ser. 65: 1-14. [ Links ]
Madurell T, Cartes JE, Labropoulou M. 2004. Changes in the structure of fish assemblages in a bathyal site of the Ionian Sea (eastern Mediterranean). Fish. Res. 66: 245-260. [ Links ]
Methven DA, Haedrich RL, Rose GA. 2001. The fish assemblage of a Newfoundland estuary: Diel, monthly, and annual variation. Estuar. Coast. Shelf Sci. 52: 669-687. [ Links ]
Meynecke JO, Lee SY, Duke NC, Warnken J. 2006. Effect of rainfall as a component of climate change on estuarine fish production in Queensland, Australia. Estuar. Coast. Shelf Sci. 69: 491-504. [ Links ]
]]>Morrison MA, Francis MP, Hartill BW, Parkinson DM. 2002. Diurnal and tidal variation in the abundance of the fish fauna of a temperate tidal mudflat. Estuar. Coast. Shelf Sci. 54: 793-807. [ Links ]
Nagelkerken I, Dorenbosch M, Verbek WCE, Cocheret de la Moriniére E, van der Velde G. 2000. Day-night shifts of fishes between shallow-water biotopes of a Caribbean bay, with emphasis on the nocturnal feeding of Haemulidae and Lutjanidae. Mar. Ecol. Prog. Ser. 194: 55-64. [ Links ]
Pauly D, Christensen V, Dalsgaard J, Froese R, Torres Jr F. 1998. Fishing down marine food webs. Science 279: 860-863. [ Links ]
Pessanha AM, Araújo FG. 2003. Spatial, temporal and diel variations of fish assemblages at two sandy beaches in the Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brazil. Estuar. Coast. Shelf Sci. 57: 817-828. [ Links ]
Pessanha AL, Araújo FG, Costa de Azevedo MC, Dias Gomes I. 2003. Diel and seasonal changes in the distribution of fish on a southeast Brazil sandy beach. Mar. Biol. 143: 1047-1055. [ Links ]
]]>Ribeiro J, Bentes L, Coelho R, Gonjalves JMS, Lino PG, Monteiro P, Erzini K. 2006. Seasonal, tidal and diurnal changes in fish assemblages in the Ria Formosa lagoon (Portugal). Estuar. Coast. Shelf Sci. 67: 461-474. [ Links ]
Tabachnick BG, Fidell LS. 2007. Using Multivariate Statistics. 5th ed. Pearson, USA, 980 pp. [ Links ]
Wootton RJ. 1990. Ecology of Teleost Fishes. Chapman and Hall, London, 404 pp. [ Links ]
Wyda JC, Deegan LA, Hughes JE, Weaver MJ. 2002. The response of fishes to submerged aquatic vegetation complexity in two ecoregions of the mid-Atlantic bight: Buzzards Bay and Chesapeake Bay. Estuaries 25: 86-100. [ Links ]
Yáñez-Arancibia A, Lara-Domínguez A, Day JW. 1993. Interactions between mangrove and seagrass habitats mediated by estuarine nekton assemblages: Coupling of primary and secondary production. Hydrobiologia 264: 1-12. [ Links ]
]]>