Analysis of the reproductive potential of two stocks of Engraulis anchoita in the Argentine Sea

M Pájaro^1*, E Leonarduzzi¹, JE Hansen¹, GJ Macchi^1,2

¹ Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP), Paseo V. Ocampo s/n, B7602HSA, Mar del Plata, Argentina.* Corresponding author. E–mail: mpajaro@inidep.edu.ar

² Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina.

Received May 2010 ]]> Accepted May 2011

RESUMEN

Se estimaron las variables reproductivas de las poblaciones bonaerense y patagónica de Engraulis anchoita, fecundidad parcial relativa (Fr), frecuencia de puesta (S), talla de 50% de madurez sexual (L_50%), proporción de sexos (R) y producción diaria de huevos (P₀), con material proveniente de 19 campañas de investigación realizadas en las épocas y áreas principales de desove de las dos poblaciones de anchoita entre 1993 y 2008. El objetivo principal fue comparar la biologia reproductiva de las dos poblaciones de E. anchoita, asi como su potencial reproductivo, analizando la estructura de tallas y posibles variaciones ambientales. La P₀ varió entre 0.2 × 10⁷ y 7.3 × 10⁷ huevos, con un promedio anual más alto en el stock bonaerense (2.9 × 10⁷ huevos) que en el patagónico (0.54 × 10⁷ huevos) (P < 0.019). Se observó que las clases de tallas más grandes produjeron mayor número de ovocitos que clases menores con mayor número de hembras. Por otra parte, no se observó una correlación entre P₀ y la biomasa de adultos, o P₀ y la biomasa de reclutas de edad 1. La L_50% media del stock bonaerense fue de 100.3 mm de longitud total (LT), mientras que la del patagónico fue de 119.8 mm LT (P < 0.001). Las S medias de las poblaciones bonaerense y patagónica fueron 0.125 y 0.116 respectivamente, sin diferencias significativas entre stocks (P > 0.788), y los promedios de Fr fueron similares (508 y 493 ovocitos g^–1) (P > 0.680). Se observó una tendencia negativa significativa (P < 0.016) en Fr de la población bonaerense a lo largo de los años, coincidiendo con el incremento de 4 °C en la temperatura superficial del agua de mar durante la época de puesta de dicha población.

Palabras clave: Engraulis anchoita, potencial reproductivo, fecundidad, frecuencia reproductiva, talla de primera madurez sexual.

ABSTRACT

Relative batch fecundity, spawning frequency, size at 50% maturity, sex ratio, and egg production were estimated for the Bonaerense and Patagonian Engraulis anchoita stocks. Samples were collected during 19 research surveys carried out over the main spawning seasons and areas of both groups from 1993 to 2008. Reproductive potential between stocks was compared by analyzing the length–class structure and considering environmental variations. Daily egg production varied between 0.2 × 10⁷ and 7.3 × 10⁷ oocytes and the mean annual value was higher for the Bonaerense than the Patagonian stock (2.9 × 10⁷ and 0.54 × 10⁷ oocytes, respectively; P < 0.019). In both stocks, larger size classes produced more oocytes than smaller and more abundant females. No correlation was observed between egg production and adult biomass and between egg production and age–1 recruits. Length at first maturity was lower for the Bonaerense than the Patagonian stock (100.3 and 119.8 mm total length, respectively; P < 0.001). Bonaerense and Patagonian spawning frequency estimates were 0.125 and 0.116 (statistically significant differences were not observed, P > 0.788), and mean relative batch fecundity values were 508 and 493 oocytes g^–1 (P > 0.680), respectively. Mean annual relative batch fecundity values for the Bonaerense stock showed a negative trend (P < 0.016) in the period 1993–2008, coinciding with a 4 °C increase in mean sea surface temperature in the area during the same period.

Key words: Engraulis anchoita, reproductive potential, fecundity, spawning frequency, size at first maturity.

La anchoita argentina (Engraulis anchoita) es la especie ictica de mayor abundancia en el Atlántico Sudoccidental, donde tiene una amplia distribución geográfica desde 23°S hasta 47°–49° S. Sus áreas de puesta ocupan, casi en su totalidad, la plataforma submarina a lo largo de dicho rango latitudinal, en una vasta gama de escenarios hidrográficos que incluyen regiones de afloramiento, frentes mixohalinos, de marea y el talud. Esta especie es un importante eslabón en el ecosistema pelágico y constituye la principal dieta de peces de importancia comercial como la merluza, además de aves y mamiferos marinos. Dos stocks o poblaciones de anchoita se reproducen en el Mar Argentino y en el sector del frente marítimo Argentino–Uruguayo (32.55°–34.40° S y 57.57°–58.23°W), con su punto máximo de puesta durante primavera y verano (Sánchez y Ciechomski 1995). La población bonaerense se distribuye principalmente hasta 41° S, mientras que la población patagónica habita al sur de esta latitud (Hansen et al. 1984). Durante la época reproductiva la especie ocupa aguas costeras y de la plataforma interna, aproximadamente hasta los 100 m de profundidad. Finalizada la reproducción, los individuos realizan una migración trófica desplazándose hacia aguas sobre la plataforma externa y las proximidades del talud (Sánchez y Ciechomski 1995, Hansen 2004).

Se conoce como potencial reproductivo a la capacidad que tiene una población para producir descendencia viable (Trippel 1999), y es una variable esencial que puede explicar parte de los cambios observados en el reclutamiento de una especie (Marshall et al. 1998). Se han relacionado variaciones en parámetros reproductivos como la fecundidad con cambios en la composición de la biomasa del stock desovante (Rijnsdorp 1991, Yoneda y Wright 2004). Por otra parte, se pueden atribuir altos valores de producción de huevos a los efectos multiplicadores de peces de gran tamaño con altas fecundidades relativas, y altas proporciones de hembras y hembras maduras (Marshall et al. 1998).

El objetivo principal de este trabajo fue estimar las variables reproductivas y la producción diaria de huevos de las poblaciones mencionadas de E. anchoita, y comparar su potencial reproductivo. Se estimó la producción potencial de huevos en función de la talla y se analizaron las variaciones interanuales e interpoblacionales de dichas variables reproductivas con respecto a los valores de temperatura superficial del agua de mar en el área de puesta.

MATERIALES Y MÉTODOS

El material provino de 19 cruceros de investigación realizados en las áreas y épocas principales de desove (primavera–verano) de las dos poblaciones de E. anchoita entre 1993 y 2008 (tabla 1, fig. 1). Se capturaron ejemplares adultos de anchoita en lances de pesca con red pelágica, y se obtuvieron datos de la temperatura superficial del mar (SST) en las áreas estudiadas de ambas poblaciones mediante un CTD SeaBird.

La fecundidad parcial, que representa el número de huevos liberados en una puesta, se estimó calculando el número de ovocitos hidratados presentes en los ovarios en el momento previo a la puesta. Para tal fin se seleccionaron únicamente aquellos ovarios hidratados que no mostraban evidencias de desove reciente, es decir sin foliculos postovu–latorios. Para estimar el número total de ovocitos hidratados en cada par de ovarios se empleó el método gravimétrico descrito en Hunter et al. (1985), para lo que se tomaron tres submuestras con un peso medio cada una de 0.043 g (DE = 0.022), de las regiones anterior, media y posterior de cada ovario seleccionado, y se pesaron en una balanza analitica con una precisión de 0.1 mg. Se contaron los ovocitos hidratados presentes en cada submuestra, se obtuvo para cada una el número de ovocitos por gramo, se estableció un promedio de las tres submuestras y este valor se multiplicó por el peso de ambos ovarios. Posteriormente se obtuvieron estimadores, correspondientes a cada año y población, de los parámetros (a y b) de la relación lineal entre fecundidad parcial y peso total sin ovarios. Finalmente, se utilizó la ecuación correspondiente para calcular una fecundidad parcial anual media (de cada lance, F_L), en función del peso total medio (W_L) de las hembras por lance:

donde C es el factor para convertir peso total en peso total sin ovarios. Este valor se obtuvo de una relación lineal única entre peso total y peso total sin ovarios de todas las hembras maduras utilizadas en este trabajo. La estimación de FL se realizó con la finalidad de poder comparar entre años y entre poblaciones un valor de fecundidad poblacional acorde con la estructura de pesos del grupo desovante y no de las hembras hidratadas que pudieron ser capturadas en una determinada campaña.

La fecundidad relativa (Fr) se calculó como el promedio de las fecundidades relativas calculadas por lance (n, tabla 1) con más de 50 hembras de anchoita mediante la ecuación:

La frecuencia de puesta (S) se estimó a partir de la proporción diaria de desovantes calculada sobre el total de las hembras maduras (con ovocitos vitelados) de la población (Hunter y Goldberg 1980, Hunter y Macewicz 1980). Para determinar el promedio porcentual de hembras en puesta se emplearon los promedios de foliculos postovulatorios de edad 1 y 2 de la siguiente manera:

donde n_h es el número de hembras maduras en el lance, FPO1 el número de individuos con foliculos postovulatorios de edad 1 y FPO2 el número de individuos con foliculos posto–vulatorios de edad 2. En los FPO1 el tiempo transcurrido tras la ovulación es menor a 24 h, mientras que en los FPO2 es entre 24 y 48 h (Pájaro et al. 1997). Se aplicó esta metodologia debido a que en E. anchoita no se conoce con exactitud la edad de los foliculos.

La talla de madurez sexual (L_50%) se calculó mediante la curva logistica:

donde PM_L es la proporción de hembras maduras de talla L (mm); y c y L_50% son parámetros de la ecuación logistica. Las diferencias interpoblacionales e intrapoblacionales en el promedio de L50% se analizaron mediante un test t para varianzas desiguales.

donde S es la frecuencia reproductiva y O_i es el número de ovocitos hidratados totales para cada talla i, calculado por:

donde a y b son los parámetros de la curva fecundidad–peso total estimada anualmente para cada población (ecuación 1), y SSB_i es la biomasa de hembras maduras de talla i, estimada a su vez por:

donde es el peso medio de la clase de talla i; h_¡ es el número de hembras de la clase de talla i estimado para todos los lances a partir de una muestra de 100 ejemplares por lance, obtenida de la captura; f representa el factor de ponderación y HMi es la proporción de hembras maduras en cada clase de talla i.

El factor de ponderación de cada lance (f) se estimó de la siguiente manera:

donde DT es la densidad media de peces (t milla náutica^–2) calculada para toda la campaña y representa la densidad de peces por unidad de superficie de prospectada acústicamente, A es el área reproductiva (milla náutica²), WM_L es el peso medio de la muestra obtenida en el lance; y D_L es la densidad media de peces (t mn^–2) calculada a partir de los registros acústicos obtenidos a lo largo de la transecta en las inmediaciones del lance L (Macchi et al. 2005). Cabe señalar que para calcular D_L se consideraron todos los valores positivos del registro acústico, ubicados por delante y detrás del lance. Los limites en ambos extremos se establecieron cuando se determinó una serie continua de registros con valores nulos.

donde R representa la proporción y W el peso total de las hembras maduras en la población.

La producción de huevos fue comparada con estimaciones de las biomasas de adultos y de reclutas de edad 1. Los valores anuales de estas dos últimas variables en la población bonaerense fueron obtenidos a partir del modelo de Mertz y Myers (1996) para el análisis de cohortes; mientras que para la población patagónica se estimaron mediante la aplicación de un modelo de producción estructurado por edades (Hansen et al. 2008a, b).

Con la finalidad de agrupar los datos anuales de distribución de tallas en cada población de anchoita se utilizaron valores de abundancia relativa de la forma:

donde AR es la abundancia relativa de la talla i, A_i es el número de individuos de la clase de tallas i y A_max es el número de individuos máximo de la clase de tallas i dentro del rango de tallas considerado ese año.

Finalmente, se estimó la proporción entre la producción de huevos y la abundancia de hembras maduras (SP_0i):

donde P_0i es la producción relativa de huevos para la clase de talla i y ARi fue calculado en la ecuación 10.

RESULTADOS

Distribución de tallas

En la población bonaerense las tallas menores fueron más abundantes que en la población patagónica, mientras que esta última presentó mayores abundancias relativas (fig. 2). El stock bonaerense mostró una moda principal en 11 cm LT, con una segunda moda en 14 cm LT. Por otra parte, se observó un pequeño grupo de anchoitas juveniles con tallas entre 6 y 7 cm LT. Cabe señalar que el tamaño de malla del sobrecopo de la red pelágica utilizada es de 2 cm, por lo que se puede considerar que ese grupo de individuos pequeños no fue submuestreado por el arte de pesca. A diferencia del stock anterior, en el conjunto patagónico la moda principal estuvo en 14 cm LT, con un grupo importante de individuos de aproximadamente 12 cm LT. También en esta población se detectó un pequeño grupo de juveniles con una moda de 7 cm LT. El rango de tallas fue prácticamente similar en ambas poblaciones, entre 5 y 20 cm LT para la bonaerense y entre 6 y 20 cm LT para la población patagónica.

Tallas de 50% de maduración sexual

La L_50% media del stock bonaerense fue de 100.3 cm LT (rango: 91.0–106.8 cm LT), mientras que la del patagónico fue de 119.8 cm LT (rango: 115.2–123.0 cm LT), con diferencias estadisticas entre ambos valores (test t; P < 0.001). A su vez, en la población bonaerense se detectaron diferencias interanuales (fig. 3); en 2002 se registró la mayor L50% de todo el periodo analizado, mientras que en 1993 y 1994 los valores fueron significativamente menores (P < 0.001). En cuanto a la población patagónica, no se observaron diferencias en la L50% entre años. La comparación entre las L50% de 1996 y 1999 (fig. 3), con valores extremos, no mostró diferencias estadisticas (test t; P > 0.060) entre ambos.

La P₀ estimada en el periodo 1993–2008 osciló entre 0.2 × 10⁷ y 7.3 × 10⁷ huevos, con promedio anual significativamente mayor (test t; P < 0.019) en el stock bonaerense (2.9 × 10⁷ huevos) que en el patagónico (0.54 × 10⁷ huevos). En el periodo comprendido entre 1993 y 1996 los valores fueron similares en ambas poblaciones (fig. 3), pero la producción de huevos en el stock bonaerense se incrementó notablemente desde entonces, alcanzando su máximo valor en 2006 (7.3 × 10⁷); sin embargo, en el stock patagónico P0 permaneció bajo (fig. 3), aunque con un ligero incremento hasta 1.75 × 10⁷ huevos, también en 2006.

Por otra parte se analizó la relación entre la producción de huevos y (1) la biomasa de adultos (BA) y (2) la biomasa de los reclutas de edad 1 (BR1) al año siguiente. No se observó ninguna correlación entre P0 y las citadas variables ni en la población bonaerense (fig. 4; BA vs P₀: P > 0.360; P₀ vs BR 1: P > 0.064), ni en la población patagónica (BA vs P₀: P > 0.310; P₀ vs BR1: P > 0.960). Sin embargo, como puede observarse en la figura 5, los dos máximos de abundancia de adultos del stock patagónico (1996 y 2006–2007) coincidieron con los dos valores máximos de producción de huevos, algo que no se detectó en la población bonaerense.

Cuando se analizó P₀ por clase de talla para el conjunto de todos los años analizados se determinó que en la población bonaerense la clase de talla de 15 cm LT fue la que aportó la mayor producción de huevos, mientras que en el stock patagónico fue la de 14 cm LT, aunque este mostró una moda secundaria en 17 cm LT (fig. 2). Asi, los individuos mayores de 14 cm representaron 21% y 28% de la población adulta para el stock bonaerense y el patagónico, respectivamente, pero produjeron 48% y 59% de los huevos. En general se puede observar que son los individuos más grandes los que contribuyen mayormente a la producción de huevos. Al calcular la relación entre la producción relativa de huevos y la abundancia relativa de cada clase de tallas (ecuación 11), se aprecia claramente como las tallas mayores, menos abundantes, produjeron proporcionalmente mayor cantidad de huevos (fig. 6).

No se observaron diferencias estadisticas en S entre años ni en la población bonaerense (ANOVA; P > 0.344) ni en la patagónica (ANOVA; P > 0.187), ni tampoco entre ambas poblaciones (P > 0.788). Es importante considerar que en este análisis solamente se incluyeron cuatro años de la población patagónica, ya que en el resto de los años el número de lances con hembras adultas para estimar S fue insuficiente. A lo largo del periodo considerado, S no evidenció ninguna tendencia, no obstante en la mayoria de los años destaca la estimación de elevados intervalos de confianza (fig. 7). Por esta razón se estimó S para cada año usando las dos poblaciones conjuntamente. La S media para todo el periodo analizado fue de 0.123 (coeficiente de variación, CV: 24.2), lo cual representó un desove cada ocho dias.

Por último, se observó una relación negativa significativa (P < 0.015; fig. 8) entre S y R, siendo esta última la proporción en peso de hembras con respecto al peso total de los individuos maduros considerando el total de los lances donde se pudo capturar un número elevado de hembras maduras. Se utilizaron los datos de ambas poblaciones en conjunto, agrupados en rangos de R de 0.1.

Fecundidad parcial relativa y fecundidad diaria específica

La Fr media estimada para la población bonaerense fue de 508 (CV: 0.18) ovocitos g^–1 hembra sin ovarios mientras que en la población patagónica ésta fue algo menor: 493 (CV: 0.13) ovocitos g^–1 hembra sin ovarios. Con la excepción de 1995 y 2004, en los restantes años donde se pudo calcular un valor para cada población, la Fr del stock bonaerense fue siempre mayor que la del conjunto patagónico (fig. 9). A pesar de esto no se observaron diferencias estadisticas en los promedios de fecundidad parcial relativa entre ambas poblaciones para el conjunto de los años analizados (P > 0.680).

La Fr de la población bonaerense decreció significativamente en el periodo estudiado (r² = 0.49; P < 0.016), aunque en 1995 la fecundidad ya habia presentado un valor marcadamente bajo (fig. 9). El análisis de los datos de temperatura obtenidos durante los cruceros realizados en el sector bonaerense mostró que en 1995 se observó el menor promedio de SST de todo el periodo estudiado (fig. 9). A partir de 1996 y hasta 2008, último año analizado, en el área de desove de la población bonaerense de anchoita se registró un aumento de SST de aproximadamente 2 °C con respecto al periodo 1993–1995. Aún asi no existió una relación significativa entre Fr de la población bonaerense y SST para el periodo 1993–2008 (P > 0.360). Por otra parte, también se observó un aparente incremento de SST en el periodo 1993–2006 en la región patagónica (fig. 9); sin embargo, los valores de Fr no variaron significativamente (r² = 0.03; P > 0.698). Al igual que en la población bonaerense, alli tampoco se observó una relación significativa entre Fr y SST para el periodo analizado (P > 0.211).

En ambas poblaciones se evidenció una relación negativa entre P0 y Fr en ambas poblaciones, aunque sin diferencias estadisticas significativas (bonaerense: P > 0.078; patagónica: P > 0.837).

Los valores estimados para la FDE de las poblaciones bonaerense y patagónica oscilaron entre 21 y 55 ovocitos g^–1 (fig. 10). Los promedios de FDE para todo el periodo analizado fueron 33 y 39 ovocitos g^–1, respectivamente, sin diferencias significativas entre poblaciones (P > 0.260).

Proporción de hembras adultas

A lo largo del periodo estudiado, R varió considerablemente durante la época reproductiva. En el stock bonaerense hubo una proporción significativamente mayor de hembras (53.6%; CV: 0.098; P < 0.005) y aunque R disminuyó con el tiempo, esta tendencia no fue significativa (P > 0.090). En el stock patagónico no hubo diferencias en la proporción de sexos (51.4%; CV: 0.180) aunque aqui también predominaron las hembras adultas. No se observaron diferencias significativas en R entre poblaciones (P > 0.550; fig. 11).

DISCUSIÓN

Las poblaciones bonaerense y patagónica de anchoita ocupan hábitats diferentes, y tienen áreas de puesta y cria bien definidas que comprenden latitudinalmente desde aproximadamente 33° S hasta 47° S, con una separación entre ambas en 41° S (Hansen 1994). Una diferencia fundamental entre las dos poblaciones se relaciona con el parámetro L50%, ya que mientras que en la anchoita del sector bonaerense ésta se sitúa alrededor de los 100 mm LT, en el sector patagónico ésta se alcanza a los 120 mm LT. Cabe destacar que mientras la anchoita de la población bonaerense llega a la madurez sexual al primer año de vida, la patagónica lo hace recién al segundo año (Hansen et al. 1984, Hansen 2004). Funamoto et al. (2004) observaron diferencias en L₅₀% en dos poblaciones de Engraulis japonicus, e indicaron que dichas diferencias podrian ser atribuidas a la disponibilidad de alimento y, consecuentemente, a la tasa de crecimiento. Si bien aún no se han podido identificar los factores responsables de las diferencias entre L50% de las poblaciones de anchoita argentina aqui estudiadas, una posible diferencia estaria dada por la temperatura media de las regiones donde habitan. En la región bonaerense la SST media anual es de 16 °C, con variaciones entre 11 y 21 °C; mientras que en la región patagónica ésta es de 12.4 °C, con variaciones entre 9 y 17 °C (Hoffmann et al. 1997). Las distintas temperaturas donde habitan las dos poblaciones de anchoita argentina seguramente afectan las tasas de crecimiento y, por lo tanto, explicarian las diferencias en L_50%.

Por el contrario, en la anchoveta (E. ringens) que habita aguas chilenas se han descrito dos poblaciones con áreas de puesta bien definidas que muestran grandes diferencias ambientales, la primera aproximadamente en 18–23° S y la segunda en 35–38° S (Leal et al. 2009); sin embargo, a pesar de estar separadas por 15° de latitud, ambas se reproducen a los 120 mm LT (Cubillos y Arancibia 1993). También para E. encrasicolus (Millán 1999, Basilone et al. 2006) se ha obtenido un L_50% de 110–112 mm LT, similar al encontrado aqui para E. anchoita.

La única diferencia interanual en L_50% del stock bonaerense se observó entre 2002, y 1993 y 2004. En 2002 se registró el máximo valor de L_50% de todo el periodo analizado. Uno de los mayores problemas al estimar L₅₀% es contar con un amplio rango de clases de talla, tanto de jóvenes como de adultos, y en 2002 sólo se obtuvieron unos pocos ejemplares jóvenes y adultos entre 86 y 107 mm LT, por lo que es posible que esto afectara la estimación. Ese año la distribución de tallas presentó una única moda en 140 mm LT, similar a la que se observa generalmente en la población patagónica. Ciertas variaciones en la talla de primera maduración pueden ser atribuidas a un crecimiento diferencial de distintas cohortes que enfrentan condiciones ambientales variables (Sparre et al. 1989).

La producción de huevos de la población bonaerense fue, en general, mayor que la del stock patagónico, con la excepción del periodo 1993–1996 donde los P₀ de ambas poblaciones fueron similares. Al analizar que variable influia más en la producción diaria de huevos se observó que la DT, que afecta el factor de ponderación f (ecuación 8), fue determinante en las diferencias inter e intra anuales de P0 en las dos poblaciones de anchoita (fig. 11).

El análisis de la producción de huevos por tamaño de las hembras ilustra claramente que las clases de talla mayores fueron las que más contribuyeron al potencial reproductivo de ambos stocks de anchoita. Estas clases, a pesar de tener un menor número de individuos con respecto a las de tallas menores, produjeron en proporción mayor cantidad de huevos, combinando además otros atributos que contribuyen a incrementar P₀ como su elevada fecundidad y mayor proporción de hembras maduras en relación con las clases más pequeñas (Marshall et al. 1998). A su vez, peces más grandes pueden producir ovocitos en un periodo de tiempo mayor, incrementando no sólo el número de huevos desovados, sino también la probabilidad de supervivencia de los mismos (Lambert 1990, Kjesbu et al. 1996). En el caso de la anchoita argentina, la población bonaerense presentó una moda en la distribución de tallas de 11 cm LT, aunque la máxima producción de huevos se observó en la clase de talla de 15 cm LT. De igual manera, si bien la mayor abundancia de la población patagónica fue del rango de 10–14 cm LT, la mayor P₀ fue producida por las clases de talla entre 14 y 17 cm LT.

No se observó relación alguna entre la biomasa del stock desovante de ambas poblaciones de anchoita y la producción de huevos, aunque en el stock bonaerense los valores máximos de biomasa coincidieron con dos máximos de producción de huevos. Algunos autores cuestionan el impacto de la variación en el stock desovante como responsable de la variación observada en el reclutamiento de las poblaciones de peces marinos (Shepherd et al. 1984, Rijnsdorp et al. 1991). Una explicación para ello es que la relación entre reclutamiento y el stock parental puede llegar a pasar desapercibida debido a una elevada mortalidad natural durante el periodo de prereclutas (Goodyear y Christensen 1984, Cushing 1988, Walters y Collie 1988). Uno de los objetivos primarios de las ciencias pesqueras ha sido identificar los factores ambientales y/o ecológicos que afectan la mortalidad de los prerreclutas y que han sido señalados como principales responsables de la variación en el reclutamiento.

Marshall et al. (1998) demostraron que la variación en la producción de huevos de Gadus morhua fue mayor que la observada en la biomasa desovante, estando aquella más estrechamente relacionada con el nivel de variación de los reclutas. Sin embargo, el análisis de la relación entre los reclutas (de edad 1) y la producción diaria de huevos en la anchoita argentina no presentó ninguna correlación, por lo menos en el periodo analizado. Estos resultados probablemente sugieran que será necesario considerar otros procesos, biológicos, ecológicos y/o ambientales que podrian gobernar el crecimiento, la reproducción y la mortalidad de los primeros estadios de desarrollo de E. anchoita.

La fracción de hembras desovantes osciló entre 8% y 19%, lo cual representó un desove cada 5–13 dias. Se han descrito valores similares de S en E. mordax (Bindman 1986), E. ringens (Alheit et al. 1984) y E. capensis (Shelton et al. 1993). Sin embargo, E. japonica y E. encrasicolus presentaron valores sensiblemente más altos, con fracciones de desovantes entre 30% y 70% (Tsuruta y Hirose 1989, Motos y Santiago 1990).

La fecundidad parcial relativa de E. anchoita varió entre 370 y 700 ovocitos g^–1 de hembra. Si bien Fr fue mayor en el stock bonaerense, también fue mayor su dispersión. Las estimaciones de Fr de E. anchoita fueron similares a las de otras especies como E. japonica (Tsuruta y Hirose 1989), E. mordax (Hunter et al. 1985), E. encrasicolus (Motos y Santiago 1990) y E. capensis (Shelton et al. 1993). En la anchoita argentina, al igual que lo observado en otras especies de peces marinos (Lambert et al. 2005), Fr incrementa con la talla (Pájaro et al. 1997). Esto significaria que una disminución de L50% daria como resultado una disminución de la media poblacional de Fr, al haber individuos maduros más pequeños capaces de reproducirse. Sin embargo, la disminución de Fr en el periodo 1993–2008 no parece haber tenido relación con ningún cambio en la estructura de la población desovante ni en la talla de primera maduración sexual.

Por otra parte, se ha observado que variaciones en la condición nutricional, estimada mediante el factor de condición o el indice hepático de las hembras, pueden influenciar significativamente la fecundidad del bacalao Atlántico G. morhua o del lenguado, Pleuronectes platessa (Lambert et al. 2003). Más allá de la influencia del tamaño de la hembra en el valor de Fr, la fecundidad puede ser modulada también por condiciones ambientales (Lambert 2008). Numerosos estudios han demostrado la relación existente entre la fecundidad y factores ambientales como disponibilidad de alimento y temperatura (Lambert et al. 2003, Kamler 2005). El valor de Fr de la población bonaerense en 1995 fue significativamente menor que en los restantes años considerados en el periodo 1993–1996. Esto coincidió con la estimación de una densidad de copépodos muy baja en aquel año (Pájaro 2002). Los copépodos, especialmente los pertenecientes al grupo calanoide, son el principal alimento de la anchoita en la época reproductiva de primavera. A su vez, la SST en 1995 también estuvo por debajo de la media anual estimada para la región bonaerense.

Al analizar microscópicamente los ovarios se observó una alta proporción de atresia de ovocitos vitelados, aunque no se estudió si esa proporción fue similar en las diferentes clases de tallas (Pájaro, datos no publicados). Estas estructuras suelen estar relacionadas con la finalización del desove o con la falta de recursos energéticos por parte de la hembra debido al poco alimento disponible. En ambientes naturales, la densidad o abundancia de presas ha sido relacionada con variaciones en la fecundidad (Milton et al. 1995, Kjesbu et al. 1998). Cuando el alimento no es suficiente, el individuo debe utilizar la energia acumulada previamente en la gónada para compensar el gasto energético producto del metabolismo. Al respecto, en E. mordax se ha observado que un tercio del alimento necesario para la reproducción debe obtenerse durante la época reproductiva (Hunter y Leong 1981), con lo cual, si el alimento es escaso, el periodo reproductivo será más corto y tanto la fecundidad como la frecuencia de puesta se podrian ver afectadas (Millán 1999).

Alheit (1993) y Somarakis et al. (2002) han relacionado variaciones ambientales y espaciales con la variabilidad de los parámetros reproductivos de peces pelágicos pequeños. En particular, la temperatura ambiental puede afectar los parámetros reproductivos de peces clupeoideos (Blaxter y Hunter 1982, Tsuruta y Hirose 1989). En nuestro trabajo, si bien pareceria existir una relación entre la disminución de Fr y el incremento de SST, ésta seria opuesta a la relación descrita por otros autores. Por ejemplo, se ha observado que el incremento de la temperatura está asociado a una mayor fecundidad en las anchoas Engraulis heterobola y E. japonicus (Milton et al. 1995, Funamoto y Aoki 2002). De manera similar, Leal et al. (2009) observaron una disminución del tamaño de los ovocitos y un aumento de la fecundidad parcial de la población chilena de E. ringens, coincidentemente con un incremento de 4 °C en la temperatura media superficial del agua de mar.

Las variaciones en la FDE de una población están determinadas fundamentalmente por la frecuencia de puesta y por la fecundidad relativa. En el caso de la población bonaerense se observó una aparente disminución de FDE hacia el final del periodo analizado. La variación de la FDE de stocks de anchoas puede variar de manera importante entre años, áreas o estaciones, en respuesta a cambios ambientales o al régimen trófico (Somarakis et al. 2004); además, ésta suele resultar independiente de la biomasa y estar relacionada también con factores tales como el momento en que se desarrolla la campaña o las condiciones térmicas del agua de mar durante la misma (Motos 1994). Los valores de FDE aqui presentados fueron similares a los estimados para E. encrasicolus (Somarakis et al. 2004), E. mordax (Lo 1997) y E. ringens (Hunter y Lo 1997).

Finalmente, la proporcionalidad entre la biomasa de adultos y la producción de huevos tiende a ser válida si la fecundidad relativa de los individuos es constante tanto para las distintas clases de talla como entre años (Marshall et al. 1998). Como se ha descrito anteriormente, esto último no sucedió en el caso de la anchoita argentina, particularmente en la población bonaerense, en la que se determinó una relación positiva con la talla (Pájaro et al. 1997) y una disminución del promedio de Fr en los últimos años. Dicha correlación implica que individuos más grandes son más fecundos por gramo de peso corporal, en comparación con los más pequeños. Este resultado es importante desde la perspectiva de la dinámica poblacional debido a que un stock donde predominen mayoritariamente individuos más pequeños producirá menos huevos que el equivalente en biomasa compuesto por individuos más grandes (Marshall et al. 1998).

En futuros trabajos que pretendan comprender la relación entre la biomasa de adultos y/o prerreclutas y la producción de huevos de E. anchoita se deberá considerar la incorporación de variables como los efectos maternales (condición o estado fisiológico de las hembras y calidad de los huevos), mejorar las estimaciones de los parámetros reproductivos y profundizar en el conocimiento sobre la distribución y abundancia de las potenciales presas que constituyen la base de la alimentación de los primeros estadios de vida.

AGRADECIMIENTOS

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English translation by Christine Harris.