Condition of remote reefs off southwest Cuba

PM Alcolado^1*, IE Morgan², PA Kramer³, RN Ginsburg², P Blanchon⁴, E de la Guardia⁵, V Kosminin⁶, S González–Ferrer¹, M Hernández¹

¹ Instituto de Oceanología, Ave 1ª No. 18406, Rpto. Flores, Playa, Ciudad de La Habana, Cuba. *E–mail: pmalcolado@yahoo.es

² Marine Geology and Geophysics, Rosenstiel School of Marine and Atmospheric Science, University of Miami, 4600 Rickenbacker Causeway, Miami, FL 33129, USA.

³ The Nature Conservancy, Miami, FL, USA.

⁴ Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Unidad de Sistemas Arrecifales, Puerto Morelos, AP 1152, Cancún 77500, Quintana Roo, México.

⁶ Department of Environmental Protection, Bureau of Beaches and Coastal Systems, 3900 Commonwealth Blvd, MS 300, Tallahassee, FL 32399–3000, USA.

Received December, 2009
Accepted April, 2010

RESUMEN

Existen pocos estudios exhaustivos sobre la condición de arrecifes que se encuentran lejos de presiones antropogénicas directas y, por lo tanto, la base de datos ecológicos es escasa. Para ayudar a resolver esta deficiencia, se investigó la condición de la comunidad coralina en arrecifes remotos, poco estudiados, a lo largo de un tramo de arrecifes de 200 km que colinda con el Gofo de Batabanó en el suroeste de Cuba. Las comunidades coralinas del arrecife frontal (38 sitios), en donde Montastraea spp. es el coral más común, fueron homogéneas a lo largo de todo el tramo arrecifal. Sin embargo, las comunidades coralinas de las crestas arrecifales (30 sitios) se pudieron diferenciar en tres áreas geográficas distintas con base en la abundancia de Acropora palmata y Diploria clivosa. Acropora palmata predominó en 26 de los 30 sitios de cresta arrecifal, pero la mayoría de las colonias se encontraban "muertas en pie". Esta observación es similar a los reportes de deterioro masivo de las poblaciones de acropóridos que se han documentado a través de la región del Caribe. La cobertura coralina media (19–26%) fue similar a la media regional (19–23%) pero fue sorprendentemente alta (72%) en un sitio protegido en la cresta arrecifal cercano a una extensa zona costera continental de manglar (Ciénaga de Zapata). En este sitio, A. palmata y otros acropóridos eran abundantes y sanos, y la densidad de Diadema antillarum fue más alta que en las otras áreas de muestreo. El reducido impacto de huracanes en este sitio más protegido pudo haber evitado una sinergia con la sobrepesca, la destrucción por huracanes y el fracaso en el reclutamiento (ampliamente reportado en otros arrecifes degradados), o pudo haber mantenido una alta población de Diadema que facilitó el reclutamiento de corales y permitió una rápida recuperación de estos después de ser dañados.

Palabras clave: AGRRA, arrecife coralino, Diadema, evaluación de salud, huracanes, Cuba.

There are few comprehensive studies on the condition of reefs that are remote from direct anthropogenic pressures and, therefore, ecological baseline data are scarce. To help address this deficiency, the community condition of the little–studied remote reefs along a 200–km–long tract bordering the Gulf of Batabano (southwest Cuba) was assessed. The reef–front coral communities (38 sites), where Montastraea spp. is the most common coral, were homogeneous along the entire reef tract. The reef–crest coral communities (30 sites), however, could be differentiated into three geographically distinct areas by their abundances of Acropora palmata and Diploria clivosa; the former predominated at 26 of the 30 reef–crest sites, but most colonies were "standing dead". This observation is similar to the massive declines of acroporid coral populations that have been documented throughout the Caribbean region. Mean coral cover (19–26%) was similar to the regional average (19–23%), but was surprisingly high (72%) at a protected reef–crest site close to an extensive mainland coastal mangrove (Ciénaga de Zapata). At this site, A. palmata and other acroporids were abundant and healthy, and Diadema antillarum density was higher than in the other surveyed areas. Reduced hurricane impact at this more sheltered site may have either circumvented a synergy with overfishing, hurricane destruction, and recruitment failure (widely reported at other degraded reefs), or maintained a high diademid population that facilitated coral recruitment and allowed rapid coral recovery following damage.

Key words: AGRRA, coral reef, Diadema, health assessment, hurricanes, Cuba.

INTRODUCCIÓN

Estudios recientes han documentado un deterioro en la salud de las comunidades de arrecifes coralinos en el Caribe (Aronson y Pretch 2001, Gardner et al. 2003). Este deterioro se ha atribuido a los efectos sinérgicos de presiones locales y regionales, la mayoría de las cuales resultan directa e indirectamente de actividades antropogénicas (Ginsburg y Glynn 1994, Hoegh–Guldberg et al. 2007, Jackson 2008). De particular preocupación han sido (a) la pérdida continua de cobertura de coral (Gardner et al. 2003), específicamente la disminución en toda la región de los principales corales constructores de arrecife como los acropóridos (Aronson y Precht 2001), (b) la disminución de las poblaciones del erizo Diadema antillarum (Philippi 1845) (Lessios et al. 1984) y (c) el incremento asociado con la cobertura de macroalgas en arrecifes que antes eran saludables (Hughes 1994, Pandolfi et al. 2005).

Dada la cercana proximidad de muchos arrecifes a poblaciones humanas, es difícil separar los efectos resultantes de las presiones locales de los de las regionales (Edmunds y Bruno 1996). Aunque las presiones antropogénicas locales son generalmente ubicuas en el Caribe (y lo han sido por algún tiempo; Jackson et al. 2001), existen estudios sobre extensiones arrecifales lejanas de centros de poblaciones humanas pero, como consecuencia de su lejanía, no están bien representadas en la literatura. El estudio de arrecifes remotos, por lo tanto, puede proveer información sobre el efecto de las presiones regionales sobre los arrecifes y representa una oportunidad de documentar si el deterioro observado en arrecifes cercanos a centros de poblaciones costeras se refleja en áreas más remotas.

Los extensos tramos arrecifales a lo largo del suroeste del Archipiélago Cubano (Golfo de Batabanó) proveen una buena oportunidad para estudiar arrecifes remotos. Primero, la condición de las comunidades coralinas en estos arrecifes no ha sido evaluada cuantitativamente, excepto localmente en Cayo Largo (Alcolado et al. 2001), aunque existen descripciones de especies y de su distribución básica (Duarte Bello 1949, Kühlmann 1971, Zlatarski y Martinez–Estalella 1982). Segundo, la históricamente baja densidad poblacional humana en el área significa que los impactos antropogénicos sean posiblemente reducidos en comparación con otros sitios en la región. En este estudio presentamos un análisis cuantitativo a gran escala de los escleractinios constructores de arrecife y de la comunidad coralina de hidrozoos en esta gran área, hasta ahora poco conocida del Caribe. Además, describimos la variación espacial y batimétrica de la composición de la comunidad coralina, así como la condición de los corales, algas y poblaciones del erizo Diadema en el Golfo de Batabanó en 2001. Estos datos proveen una línea base ecológica e histórica que nos permite evaluar los factores que influyen la estructura comunitaria y su condición, así como calibrar cambios futuros.

MATERIALES Y MÉTODOS

En marzo del 2001, estudiamos los arrecifes a lo largo de los bordes sur y este del Golfo de Batabanó (fig. 1), que se localizan en el suroeste de Cuba (22.0°N, 83.0°W). Este estudio, CUB–AGRRA (parte del Atlantic and Gulf Rapid Reef Assessment; Lang 2003), forma parte también de un proyecto nacional más grande del Instituto de Oceanología en La Habana. Al este del área de estudio se encuentra un parque nacional (Parque Nacional Ciénaga de Zapata) que abarca algunas áreas de arrecife de coral sobresalientes.

El Golfo de Batabanó es una plataforma insular amplia y poco profunda (3–6 m) (Ionin et al. 1977). Hacia el este, la plataforma está bordeada, a lo largo de casi 65 km, por una serie de crestas arrecifales y algunos cayos arenosos pequeños. Esta plataforma cae abruptamente en una reentrante profunda (>1500 m) y angosta, el Golfo de Cazones, que termina hacia el norte cerca de la costa como un rasgo circular, llamado Ensenada de Cazones (fig. 1). Al sur, el margen de la plataforma (>150 km) está bordeado por arrecifes y por una cadena de pequeños cayos de calizas del Holoceno (Los Canarreos; fig. 1). Esta área tiene una serie de crestas arrecifales lineales continuas que aparecen a lo largo de toda su extensión. Una isla grande, la Isla de la Juventud (o "Isla"), se encuentra en la parte central sur de la plataforma (fig. 1) y los arrecifes a lo largo de su costa sur marcan la extensión occidental del desarrollo arrecifal poco profundo en el Golfo de Batabanó. Más al oeste de este sitio, los arrecifes someros son pequeños y discontinuos (Ionin et al. 1977) y su desarrollo está limitado posiblemente por una plataforma angosta (<200 m), que no excede el ancho mínimo requerido para el desarrollo de la línea de rompiente arrecifal (Blanchon et al. 1997).

En el área de estudio, extensos bosques de manglar bordean la costa y los cayos, mientras que la mitad sur de la Isla está cubierta por bosques costeros intactos sobre una topografía kárstica. Debido a que históricamente la accesibilidad a los manglares de la isla principal de Cuba, ha sido limitada y a la dificultad relativa para llegar a Los Canarreos, el desarrollo costero y las modificaciones en el área han sido pocos. Solo unos pocos desarrollos turísticos y una pequeña marina se encuentran en Cayo Largo (fig. 1) y los asentamientos humanos permanentes se localizan principalmente en la mitad norte de la Isla. Como en otras áreas del Caribe, sin embargo, en el Golfo de Batabanó ha habido una actividad pesquera extensiva, y la pesca no regulada provocó el colapso de las pesquerías de mero, pargo y salmonete hacia 1980 (Claro et al. 2001). El área permanece como un sitio importante para la pesca de múltiples especies, con más del 60% del total de captura de langosta, e importantes contribuciones de roncos y atún (Claro et al. 2001).

Método

Para asegurar una adecuada representación de todos los arrecifes en la sub–región, utilizamos imágenes de satélite para identificar el hábitat arrecifal y muestreamos de manera sistemática el área de estudio. Dentro de cada arrecife, escogimos al azar sitios individuales representativos del área; realizando muestreos en la zona de la cresta arrecifal (profundidad media: 1.2 ± 0.45 m SD, n = 30 sitios) y en el área de la pendiente de la zona frontal del arrecife (profundidad media: 12 ± 2.6 m, n = 38 sitios) (apéndice 1). En cada sitio muestreamos de cuatro a siete transectos bénticos de 10–m, que se colocaron al azar dentro de un radio de 100 m a partir de las coordenadas del GPS, y colectamos los datos siguiendo el protocolo AGRRA versión 3.1 (Kramer y Lang 2003). Para el muestreo se utilizó buceo autónomo tanto en sitios someros como profundos.

Para calcular el porcentaje de cobertura coralina, determinamos la proporción de cada transecto que estaba cubierta por coral duro vivo. Para evaluar la estructura comunitaria y la salud se tomaron los siguientes datos a cada coral duro (~10 cm de diámetro) que quedó bajo el cordel del transecto: especie, diámetro de la colonia, porcentaje del área de la colonia que exhibía mortalidad parcial antigua (de aquí en adelante mortalidad antigua), el porcentaje del área de la colonia que exhibía mortalidad parcial reciente (de aquí en adelante mortalidad reciente), signos de enfermedad (identificada si era posible) y signos de blanqueamiento. El diámetro se define como la dimensión máxima de la colonia vista desde arriba, la mortalidad antigua como cualquier área muerta en la que la estructura de los cálices ya no era visible y la mortalidad reciente como el esqueleto expuesto en el cual la estructura de los cálices aún era visible. Una colonia que estuviera 100% muerta (por ejemplo, que no tenía restos de tejido vivo pero todavía estaba de pie y se podía reconocer su especie), se clasificó como "muerta en pie" y los corales individuales como "esqueleto(s) en pie" . Las colonias de Acropora palmata (Lamarck 1816) son difíciles de diferenciar una de otra cuando están creciendo en un macizo. En este caso, las colonias se definieron con base en las ramificaciones a partir del tronco. Se registraron los individuos de D. antillarum dentro de 1 m a lo largo del cordel del transecto, inspeccionando cuidadosamente todos los espacios de refugio (grietas, salientes).

De acuerdo con el protocolo AGRRA, la comunidad de algas se dividió en tres grupos funcionales: algas coralinas incrustantes, algas carnosas y macroalgas calcáreas geniculadas (como Halimeda spp.). Para determinar la abundancia relativa de cada grupo, colocamos de cuatro a cinco cuadrados (0.25 × 0.25 m) directamente debajo del cordel del transecto cada 2 m (Kramer y Lang 2003). La abundancia relativa de las algas se estimó solo cuando el cuadrado cubría un área con >80% sin macroinvertebrados sésiles (esponjas, ascidias, corales). Si este criterio no se cumplía, colocábamos el marco cuadrado dentro de un radio de un metro del punto de referencia en el cordel del transecto o no colectábamos datos para ese cuadrado.

Análisis estadístico

Para explorar las variaciones en la composición de la comunidad coralina relacionadas con el espacio y la profundidad, realizamos un análisis de conglomerados jerárquico. Las matrices de similitud se calcularon usando el promedio de los conteos de las colonias de coral por sitio, transformados log (x + 1). Los sitios se agruparon por el método de ligamiento promedio entre grupos y se analizaron con el índice de similitud de Bray–Curtis. Para probar si la diferencia entre los grupos generada por el análisis de conglomerados era significativa, aplicamos un ANOSIM (análisis de similitud), análogo a ANOVA pero más apropiado para datos multivariados de este tipo (Clarke 1993). La prueba brinda la "R global", un valor entre 0 y 1, que define que tan bien separados están los grupos (en donde los valores que se acercan a 1 indican grupos bien definidos). En términos generales, un valor R global >0.5 indica que los grupos están bien separados unos de otros.

Debido al tamaño desigual de los grupos, usamos la prueba HSD de Tukey para tamaños de muestra desiguales en todas las comparaciones post hoc (Sokal y Rohlf 1981). Para el análisis de conglomerados utilizamos el programa PRIMER, versión 5 del Plymouth Marine Laboratory (Clarke y Gorley 2001) y para el resto de los análisis, el programa STATISTICA versión 5 (StatSoft Inc. 2002).

RESULTADOS

Composición de la comunidad

Contamos y medimos 4800 colonias de coral vivas y muertas (n = 1719 en los sitios de cresta arrecifal y n = 3081 en los sitios de arrecife frontal; 38 especies (apéndice 2) de 10 familias. En los sitios de cresta arrecifal, 51.4% de las colonias fueron Acropora palmata, mientras que en los de arrecife frontal 40.1% fueron del género Montastraea (M. annularis (Ellis y Solander 1786), M. cavernosa (Linnaeus 1767), M. franksi (Gregory 1895) y M. faveolata (Ellis y Solander 1786). Siderastrea siderea (Ellis y Solander 1786) estuvo presente en todos los sitios de arrecife frontal (y en 40% de los sitios de cresta arrecifal), mientras que Agaricia undata (Ellis y Solander 1786), Isophyllia sinuosa (Ellis y Solander 1786), Mycetophyllia ferox (Wells 1973), Scolymia lacera (Pallas 1766) y Solesnastrea bournoni (M. Edw. y Haime 1850) sólo se registraron en un sitio de arrecife frontal.

En análisis de conglomerados reveló estructura a dos niveles. Primero, la comunidad coralina estuvo claramente dividida por zona. En la comunidad del arrecife frontal no se registró otro patrón, pero las comunidades de cresta arrecifal se separaron en tres grupos (fig. 2, R Global = 0.628, P = 0.001) que correspondieron a tres áreas distintas: La Isla de la Juventud (de aquí en adelante la Isla), Los Canarreos (refiriéndose sólo a los cayos al este a lo largo del borde sur de la plataforma) y las crestas que bordean el Golfo de Cazones (de aquí en adelante margen Cazones, fig. 1). Esta estructura espacial general se mantuvo con y sin la inclusión de las colonias muertas en pie en el análisis. Por lo tanto incluimos "área" (Isla, Los Canarreos y el margen Cazones) como una variable independiente en nuestros análisis.

Descripción de los sitios de cresta arrecifal

Los sitios de cresta arrecifal en las tres áreas difirieron significativamente por la abundancia relativa de tres especies: Acropora palmata (H = 17.0, P = 0.0002), Diploria clivosa (Ellis and Solander 1786; F = 1.55, t = 3.6, P = 0.004), y Porites astreoides (Lamarck 1816; H = 9.8, P = 0.007). La abundancia de A. palmata presentó un gradiente con el valor más alto en el margen Cazones, abundancia media a lo largo de Los Canarreos y abundancia baja en los sitios de la Isla (todas las comparaciones P < 0.05, fig. 3). En el caso de A. palmata, las colonias muertas en pie fueron comunes en las tres áreas y, con la excepción de algunos sitios, el número de esqueletos en pie fue aproximadamente proporcional al número total de colonias de A. palmata en cada sitio (fig. 4). Por lo tanto, el gradiente de A. palmata se mantuvo con y sin la presencia de las colonias muertas en pie en el análisis. Diploria clivosa mostró un patrón opuesto al de A. palmata presentando la mayor abundancia a lo largo de la Isla, menor a lo largo de Los Canarreos y estuvo virtualmente ausente de los sitios a lo largo del margen Cazones (fig. 3). Finalmente, los sitios de cresta arrecifal en Los Canarreos tuvieron mayor abundancia de P. astreoides (P < 0.0005 en ambas comparaciones) pero la abundancia no fue significativamente diferente entre los sitios de la Isla y del margen Cazones.

Cobertura de coral

El porcentaje de cobertura promedio de coral vivo tuvo un intervalo entre 6.6% y 71.6% (media: 26.1% ± 2.6 SE%) en los sitios de cresta arrecifal y de 2.3% a 39.6% (media: 19.4% ± 1.2 %) en los sitios de arrecife frontal. La cobertura mayor se registró en el sitio de cresta arrecifal del borde Sur de la Ensenada de Cazones (cresta arrecifal Ensenada de Cazones; sitio 1, apéndice 1; fig. 1), en donde Acropora palmata fue abrumadoramente dominante (84.5% de todas las colonias contadas en este sitio). El porcentaje de coral fue más alto en los sitios de cresta arrecifal a lo largo del margen Golfo de Cazones (P < 0.05 para ambas comparaciones, media: 36.9% ± 47.4%) pero no difirió entre los sitios de cresta arrecifal en Los Canarreos (media: 18.4 ± 19.7%) y la Isla (media: 20.4% ± 25.0%). La cobertura promedio de coral no varió significativamente entre los arrecifes frontales de las tres áreas.

Mortalidad parcial

De las 4800 colonias examinadas, 3336 mostraron signos de mortalidad parcial antigua (488 presentaron mortalidad de 100%; la mortalidad antigua promedio sin incluir a las colonias muertas en pie: 24.0% ± 1.08% SE) mientras que 575 colonias mostraron signos de mortalidad parcial reciente (media: 1.82% ± 0.22%). En las especies constructoras arrecifales más comunes, la prevalencia de mortalidad parcial antigua estuvo relacionada con el tamaño de la colonia (fig. 5). Cuando se incluyeron las colonias muertas en pie, no hubo un patrón espacial obvio en la distribución de las colonias mostrando mortalidad parcial antigua, sin embargo, hubo algún efecto de la zona (P = 0.007). Las colonias en las crestas arrecifales tuvieron mayor mortalidad que las colonias en los arrecifes frontales (P = 0.018, media_cresta: 36.1% ± 2.69% y media_frontal: 28.2% ± 2.02% tejido muerto por colonia). No hubo ningún patrón especial o de hábitat relacionado con la mortalidad parcial reciente. Al quitar los esqueletos en pie del análisis no hubo un patrón relacionado con la zona en la mortalidad parcial antigua (mediacresta: 22.9% ± 1.35% y media_frontal: 24.9% ± 1.61% tejido muerto por colonia) (tabla 1). Acropora palmata fue la única especie con un número elevado de esqueletos en pie en las crestas (n = 294) que pudo explicar tal diferencia (otras especies <11 colonias 100% muertas). La proporción de colonias de A. palmata que se encontraban 100% muertas fue más alta en Los Canarreos (P < 0.05) y no hubo diferencia entre las otras dos áreas.

En S. siderea, M. annularis, M. cavernosa y M. franksi la media del tamaño de las colonias que mostraron mortalidad parcial y la mediana del tamaño de las colonias muertas en pie fue igual. Las modas mostraron el mismo patrón que las medianas en todas las especies con excepción de S. siderea, en donde la moda del tamaño de las colonias muertas en pie fue mayor que la moda del tamaño de las colonias con mortalidad parcial (fig. 5).

Enfermedades de coral y blanqueamiento

Como se esperaba para la temporada de primavera, la prevalencia de coral blanqueado no fue común en nuestros sitios de estudio y afectó solo a 28 de las 4312 colonias.

Ninguna especie fue particularmente afectada, ni se encontró un patrón de profundidad o espacial con la aparición de blanqueamiento. Las enfermedades fueron ligeramente más comunes; 63 de las 4312 colonias vivas mostraron signos de enfermedad, de las cuales 46 fueron identificables. No se registró un patrón aparente en las apariciones en relación a la profundidad o el espacio. La enfermedad banda blanca se presentó en 1.3% de todas las colonias vivas de Acropora palmata y en una de las 32 colonias de A. cervicornis (Lamarck 1816). La banda negra fue la enfermedad más común, afectando el 0.3% de todas las colonias vivas (especies afectadas: Diploria spp., Montastraea spp., Agaricia agaricites (Linnaeus 1758), Porites porites (Pallas 1766), S. siderea). Las manchas oscuras, la plaga blanca y las manchas blancas estuvieron presentes en menor cantidad. Las enfermedades banda roja y banda amarilla no se registraron, sin embargo, en 18 colonias fueron registradas "condiciones" no descritas parecidas a enfermedades, por lo tanto no podemos decir con seguridad que estas enfermedades estuvieran ausentes en la sub–región.

Otros (relieve/ algas/ Diadema)

La abundancia relativa de las algas coralinas costrosas no difirió entre las tres áreas ni entre las dos zonas (media: 26.5% ± 1.7% SE, intervalo: 8.2%–64.6%). Las macroalgas carnosas fueron consistentemente un mayor contribuyente a la comunidad algal en los sitios de arrecife frontal (media: 33.0% ± 3.0 SE%) que en los sitios de cresta arrecifal (17.8% ± 3.2%) (H = 10.47, P = 0.001). En general, en los sitios de cresta arrecifal las macroalgas carnosas fueron las menos importantes en el margen Cazones (media_Cazones: 5.02% ± 2.1%, media_Canarreos: 27.6% ± 5.8%, media_Juventud: 23.9% ± 4.0%). La abundancia relativa de las macroalgas calcáreas no difirió entre las tres áreas ni entre las dos zonas (media: 4.8% ± 0.4%, intervalo: 0–13%).

DISCUSIÓN

La división de la comunidad de corales duros del Golfo de Batabanó en "cresta arrecifal" y en "arrecife frontal" es comúnmente observada en otros lugares del Caribe (Goreau 1959, Lewis 1960, Geister 1977, Liddell y Ohlhorst 1987). Nuestros datos son consistentes con la zonación reportada por Geister (1977) quien atribuyó las diferencias en la biota de estas dos zonas a diferentes grados de exposición al oleaje. La zonación ecológica basada en la exposición al oleaje por sí misma está en cierta forma idealizada dado que otros factores bióticos (reclutamiento, competencia) y abióticos (sedimentación, régimen de luz, tormentas) juegan un papel en la composición de la comunidad (Geister 1977, Liddell y Ohlhorst 1987, Blanchon et al. 1997, Karlson 1999). Por lo tanto, desviaciones con respecto a las descripciones de Geister (1977) son de esperarse. Los arrecifes de Batabanó, en particular aquellos a lo largo de Los Canarreos y de la Isla, están totalmente expuestos al oleaje del océano abierto y al mar de fondo de tormenta del gran Caribe, por lo que esta variable es posiblemente una fuerza importante en estructurar la composición de las comunidades de corales duros.

Nuestros datos indican que la comunidad de corales duros en los arrecifes frontales del área de estudio es homogénea, lo que puede indicar que los factores responsables de estructurar a la comunidad están actuando por lo menos a escala subregional. Sin embargo, las comunidades de las crestas arrecifales se dividen en tres áreas (fig. 6). Dado que los patrones de las especies reflejan un gradiente espacial de abundancia, la(s) variable(s) responsable(s) de tal resultado también deberían actuar a lo largo de un gradiente. El flujo de sedimentos, en particular, podría explicar la distribución de las especies que están más involucradas en la zonación, por ejemplo A. palmata, que son sensibles a ese factor (Rogers 1983, Abdel–Salam 1988). Esta especie generalmente es incapaz de remover sedimentos más gruesos (250–2000 µm) y sólo es ligeramente capaz de remover sedimentos más finos (62–250 µm) (Hubbard y Pocock 1972). Con estas limitaciones de hábitat (y suponiendo una estructura comunitaria simple), el patrón de especies podría sugerir que hay un gradiente de estrés por sedimentación, siendo más bajo en el margen Cazones y más alto a lo largo de la Isla. Tanto la Isla como Canarreos están totalmente expuestos a vientos fuertes del sur que preceden a los frentes fríos y suspenden cantidades significativas de sedimento de septiembre a abril (Rodríguez y Ballester 1991). Las plumas de sedimento que se originan en las áreas costeras del Golfo también se han observado saliendo entre los cayos de Los Canarreos y fluyendo hacia la costa sur de la Isla. De hecho, las imágenes de satélite de Acker et al. (2004), tomadas durante y poco después del paso del Huracán Michele a través de la mitad este del Golfo de Batabanó, sugieren que Los Canarreos y la Isla de la Juventud son más propensos al impacto de sedimentos que el margen Cazones, dada la tendencia neta de la corriente del agua hacia el oeste (Blázquez–Echandi y Romeu 1982). Por lo tanto, el ser la zona más hacia el oeste, y tener un flujo elevado de sedimento, mediado por la frecuencia de tormentas, puede prevenir que A. palmata se convierta en el miembro dominante de la comunidad a lo largo de la subregión de la Isla (fig. 6).

En términos de la salud coralina, nuestros datos de mortalidad parcial antigua son consistentes con el control por especie de coral y tamaño de las colonias reportados para otros lugares (Meesters et al. 1996, Kramer 2003). Nuestros datos muestran que las colonias más pequeñas en las especies más comunes no presentan mortalidad antigua, indicando poblaciones sanas en crecimiento. Aunado a lo anterior, dado que en el Golfo de Batabanó la magnitud de la mortalidad parcial antigua y reciente parece ser independiente de la zona arrecifal y del área (exceptuando los resultados de A. palmata), cualquiera que haya sido la fuerza que causó que estas colonias murieran (o sufrieran lesiones) presumiblemente actúa a una escala subregional. La pregunta que permanece es si la mortalidad observada en una extensión arrecifal remota tal como ésta ¿es un reflejo de un nivel de mortalidad natural, o indica un ecosistema impactado o enfermo?

La conclusión de nuestro análisis de conglomerados no difirió significativamente al incluir en los datos a las colonias muertas en pie, por lo tanto asumimos que la composición de especies en estos sitios no ha cambiado apreciablemente en el tiempo. La cobertura coralina en el Golfo de Batabanó es comparable a muchos otros sitios en el Caribe (ver muestreos AGRRA; Lang 2003) y por lo tanto, claramente, ha ocurrido un deterioro. La magnitud de la disminución en el tejido vivo, sin embargo, es difícil de cuantificar dada la escasez de estudios previos en nuestros sitios. Por lo tanto, en los casos en los que tales datos si existen es importante situar nuestras conclusiones dentro del contexto de las descripciones más antiguas.

A mediados de los 1970s, Zlatarski y Martínez–Estalella (1982) describieron cualitativamente la composición de especies en 13 de nuestros sitios arrecifales. En todos esos sitios la composición de la comunidad de corales duros en los 1970s era muy similar a la de 2001. Sin embargo, hay una diferencia notable: Acropora cervicornis era común tanto en las crestas arrecifales como en los arrecifes frontales. En 2001, muchos de estos sitios tenían macizos muertos de A. cervicornis o estaban cubiertos por grava coralina no diferenciada. Esta observación es consistente con la disminución masiva en la abundancia de A. cervicornis reportada para todo el Caribe (Aronson y Precht 2001). Adicionalmente, Kühlmann (1971) describió cuantitativamente la composición de especies y la condición en dos de nuestros sitios en crestas arrecifales en 1966. En ese año, 40% del sustrato en uno de los sitios de cresta arrecifal (Cayo Rosario, apéndice 1) estaba cubierto con A. palmata viva. Aunque es imposible comparar la cobertura, dado que las colonias en 1966 estaban vivas en este sitio y que 83% de las colonias estaban en muertas en pie en 2001, podemos suponer que en los últimos 35 años ha ocurrido una disminución de A. palmata, como se ha documentado para otras subregiones del Caribe (Aronson y Precht 2001). Observaciones personales en un periodo de 30 años corroboran que estos arrecifes remotos han sufrido una importante disminución en las poblaciones de acropóridos. De hecho, los arrecifes de Cayo Cantiles y Cayo Diego Pérez estaban sanos en Mayo de 1988 (PMA obs. Pers.). Poco después, en septiembre de 1988, el Huracán Gilberto devastó virtualmente a todas las colonias de A. palmata en la cresta arrecifal a lo largo del borde sureste del Golfo de Batabanó. Once días después del paso del huracán, casi todas las colonias estaban fragmentadas y compleatamente blanqueadas, según dos biólogos marinos del Centro de Investigaciones Pesqueras de La Habana (ME Ponce y R Puga, com. pers.). Desde Gilberto, estos corales aparentemente no se han recuperado (S Lorenzo, Instituto de Oceanología, com. pers., PMA, obs. pers. 2007).

El otro sitio en la cresta arrecifal en la Isla (a lo largo de Playa Larga) descrito por Kühlmann (1971) es comparable entre los años, y ambos estudios antiguos (Zlatarski y Martínez–Estalella (1982) y Kühlmann (1971)) reportan que A. palmata no era un miembro dominante en las comunidades de cresta arrecifal a lo largo de Isla de Juventud; una observación que coincide con nuestros datos.

La variación significativa en la cobertura coralina dentro del área de estudio puede proporcionar una visión del papel de estos factores y de las sinergias potenciales. La cobertura de coral promedio en nuestra área de estudio fue notablemente comparable al promedio regional (crestas arrecifales: regional y en nuestra área de estudio 19%; arrecifes frontales: regional 23% y en nuestra área de estudio 26%; Kramer 2003). El que la cobertura coralina fuera más alta en los sitios de cresta que en los frontales es posiblemente debido a la presencia de macizos de A. palmata más tupidos y aparentemente sanos en el margen Cazones. A pesar de la presencia de colonias muertas en pie, algunas de las crestas en esta área, en particular aquellas cercanas a la Ensenada de Cazones, tienen una cobertura viva notablemente alta, comparable con la de los arrecifes de Acropora descritos a lo largo del Caribe en los 1950s y 1960s (fig. 6). Estas poblaciones sanas podrían indicar: (1) una dominancia por crecimiento asexual de algunos clones genéticamente resistentes a los patógenos que afectan el Caribe, (2) una recuperación por recubrimiento de colonias sobrevivientes ó (3) que las presiones que afectan al resto de las subregiones no han llegado a estos sitios (o colonias) en la misma medida. Dado que los sitios cercanos a la Ensenada de Cazones también presentaron las densidades más altas de Diadema, otro organismo afectado por un patógeno de distribución regional en 1983 (Lessios et al. 1984), nosotros estamos a favor del tercer escenario "menos afectación", aunque una recuperación de corales más rápida, posiblemente relacionada con un aporte de nutrientes, significante pero no excesivo, provenientes de manglar de forma natural (cf. Fernández de la Llera et al. 1990), no puede ser descartada al favorecer la heterotrofia del coral (Schuttenberg y Marshall 2008). Experimentos de campo han demostrado una disminución en la fecundidad y en el éxito en la fertilización en especies de Acropora en el Pacífico sujetas a ligeros aumentos en concentraciones de nitrógeno en la columna de agua (Ward y Harrison 2000, Harrison y Ward 2001).

Una explicación sobre por qué los arrecifes de esta área puedan estar menos afectados por enfermedades y mantener una alta cobertura de coral y mayor densidad de Diadema podría relacionarse con su ubicación, protegida del impacto de huracanes que afectan frecuentemente el oeste de Cuba (Lugo 2000). De hecho, Lewis y Hsu (1992) demostraron una clara tendencia hacia un aumento en la frecuencia de tormentas tropicales hacia el este a través del Golfo de Batabanó (aproximadamente de 58 a 40 tormentas entre los años 1886 y 1988 respectivamente, de las porciones oeste y este del área de estudio). Adicionalmente, los arrecifes en el borde de la plataforma del este y la Ensenada de Cazones están más protegidos de los vientos alisios, los frentes fríos y los fuertes vientos del sur, dada la ubicación geográfica y la geomorfología del Golfo de Cazones, la cual restringe el alcance del viento en un grado variable, pero principalmente hacia esta área.

De las otras presiones, la ausencia de sobrepesca es poco probable, dado que una cooperativa pesquera opera cerca en la zona costera adyacente. De hecho, la sobrepesca de peces herbívoros podría ser parcialmente responsable de la abundancia anómala de Diadema en estos arrecifes (Hay 1984). La ausencia de blanqueamiento también parece poco probable dada la presencia de sustratos muy someros en donde la temperatura del agua muy posiblemente aumenta, en lugar de disminuir. La ausencia o reducción de daños físicos durante huracanes, sin embargo, podría claramente haber evitado una sinergia entre la sobrepesca, la destrucción por huracanes y el fracaso en el reclutamiento (atribuible a enfermedades o florecimiento de macroalgas) que ha sido ampliamente reportada en otros arrecifes degradados (por ejemplo, Hughes 1994, Aronson y Precht 2001). Alternativamente, el impacto reducido de huracanes puede ser responsable de mantener una alta población de Diadema, que en otros sitios se ha demostrado que facilita el reclutamiento de coral (Edmunds y Carpenter 2001, Mumby et al. 2007).

El impacto de huracanes es responsable de estructurar a las comunidades arrecifales someras y muy posiblemente ha jugado un papel positivo en mantener su condición saludable (Highsmith 1982, Blanchon et al. 1997). Recientemente, sin embargo, este papel se podría haber vuelto algo más negativo y la disminución inducida por la sobrepesca y las enfermedades pudo haber sido perpetuada por la destrucción física de corales, por el aplanamiento del hábitat y por consiguientes un cuello de botella en el reclutamiento (Mumby y Steneck 2008, Álvarez–Filip et al. 2009, Mumby 2009). Las áreas protegidas del impacto de huracanes, como las reportadas para el suroeste de Cuba, pueden haber escapado a esta disminución o haberse recuperado más rápido de ella. De cualquier forma, esto implica que la condición de arrecifes remotos en el Caribe localizados fuera del cinturón de huracanes mayores debería ser significativamente mejor que la de los que son afectados por éstos.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos profundamente el patrocinio del Comité de Investigación y Exploración de National Geographic Society y de la Fundación Ocean Research and Education. También apreciamos el gran esfuerzo y apoyo de la tripulación del barco Boca del Toro (Abel, Alexis, Eric, Macho y Ramón) que permitió que la expedición se completara exitosamente. Agradecemos a G Jordán–Garza por sus valiosas sugerencias sobre la prevalencia de enfermedades y a R Rodríguez–Martínez por la edición y traducción.

Abdel–Salam H, Porter JW, Hatcher BG. 1988. Physiological effects of sediment rejection on photosynthesis and respiration in three Caribbean reef corals. In: Choat JH, Barnes D, Borowitzka MA, Coll JC, Davies PJ, Flood P, Hatcher BG, Hopley D (eds.), Proc. 6th Int. Coral Reef Symp., Townsville (Australia), Vol. 2, pp. 285–292.         [ Links ]

Acker JG, Vasilkov A, Nadeau D, Kuring N. 2004. Use of SeaWiFS ocean color data to estimate neritic sediment mass transport from carbonate platforms for two hurricane–forced events. Coral Reefs 23: 39–47.         [ Links ]

Alcolado PM, Claro–Madruga R, Martínez–Daranas B, Menéndez–Macía G, García–Parrado P, Cantelar K, Hernández M, del Valle R. 2001. Evaluación ecológica de los arrecifes coralinos del oeste de Cayo Largo del Sur, Cuba: 1998–1999. Bol. Invest. Mar. Cost. 30: 109–132.         [ Links ]

Álvarez–Filip L, Dulvy NK, Gill JA, Côté IM, Watkinson AR. 2009. Flattening of Caribbean coral reefs: Region–wide declines in architectural complexity. Proc. R. Soc. B, doi:10.1098/rspb.2009.0339.         [ Links ]

Aronson RB, Precht WF. 2001. White–band disease and the changing face of Caribbean coral reefs. Hydrobiologia 460: 25–38.         [ Links ]

Blanchon P, Jones B, Kalbfleisch W. 1997. Anatomy of a fringing reef around Grand Cayman: Storm rubble, not coral framework. J. Sediment. Res. 67: 1–16.         [ Links ]

Blázquez–Echandi L, Romeu E. 1982. Contribución al estudio de la circulación general del Golfo de Batabano, Zona B. Rep. Invest. Inst. Oceanol. Acad. Cienc. Cuba 1: 1–33.         [ Links ]

Clarke KR. 1993. Nonparametric multivariate analyses of changes in community structure. Aust. J. Ecol. 18: 117–143.         [ Links ]

Clarke KR, Gorley RN. 2001. PRIMER v.5: User manual/tutorial. PRIMER–E, Plymouth, UK, 91 pp.         [ Links ]

Claro R, Baisre JA, Lindeman KC, García–Arteaga JP. 2001. Cuban fisheries: Historical trends and current status. In: Claro R, Lindeman KC, Parenti LR (eds.), Ecology of Marine Fishes of Cuba. Smithsonian Institution Press, Washington, DC, pp. 194–219.         [ Links ]

Duarte–Bello PP. 1949. Contribución al estudio de los madreporarios de las costas de Cuba. B.Sc. dissertation, Universidad de La Habana, 159 pp.         [ Links ]

Edmunds PJ, Bruno JF. 1996. The importance of sampling scale in ecology: Kilometer wide variation in coral reef communities. Mar. Ecol. Prog. Ser. 143: 165–171.         [ Links ]

Edmunds PJ, Carpenter RC. 2001. Recovery of Diadema antillarum reduces macroalgal cover and increases abundance of juvenile corals on a Caribbean reef. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 98: 5067–5071.         [ Links ]

Fernández de la Llera M, Hidalgo–González RM, López–García D, García–Ramil I, Penié–Rodríguez I. 1990. Caracterización hidroquímica de la Fosa de Jagua y de la Zona Económica Exclusiva al sur de Cuba. Final report, Instituto de Oceanología, Academia de Ciencias de Cuba, 59 pp.         [ Links ]

Gardner TA, Cote IM, Gill JA, Grant A, Watkinson AR. 2003. Long–term region–wide declines in Caribbean corals. Science 301: 958–960.         [ Links ]

Geister J. 1977. The influence of wave exposure on the ecological zonation of Caribbean coral reefs. In: Taylor DL (ed.), Proc. 3rd Int. Coral Reef Symp. Rosenstiel School of Marine and Atmospheric Science, University of Miami, Florida, pp. 23–29.         [ Links ]

Ginsburg RN, Glynn PW. 1994. Summary of the colloquium and forum on global aspects of coral reefs. In: Ginsburg RN (ed.), Proc. of the Colloquium on Global Aspects of Coral Reefs: Health, Hazards and History, 1993. Rosenstiel School of Marine and Atmospheric Science, University of Miami, Florida, pp. 1–8.         [ Links ]

Goreau TF. 1959. The ecology of Jamaican reefs. I. Species composition and zonation. Ecology 40: 67–90.         [ Links ]

Harrison PL, Ward S. 2001. Elevated levels of nitrogen and phosphorus reduce fertilization success of gametes from scleractinian reef corals. Mar. Biol. 139: 1057–1068.         [ Links ]

Hay ME. 1984. Patterns of fish and urchin grazing on Caribbean coral reefs: Are previous results typical? Ecology 65: 446–454.         [ Links ]

Highsmith RC. 1982. Reproduction by fragmentation in corals. Mar. Ecol. Prog. Ser. 7: 207–226.         [ Links ]

Hoegh–Guldberg O, Mumby PJ, Hooten AJ, Steneck RS, Greenfield P, Gomez E, Harvell DC, Sale P, Edwards AJ, Caldeira K, Knowlton N, Eakin CM, Iglesias–Prieto R, Muthiga N, Bradbury RH, Dubi A, Hatziolos M. 2007. Coral reefs under rapid climate change and ocean acidification. Science 318: 1737–1742.         [ Links ]

Hubbard J, Pocock, Y. 1972. Sediment rejection by recent scleractinian corals: A key to paleo–environmental reconstruction. Geol. Rundsch. 61: 598–626.         [ Links ]

Hughes TP. 1994. Catastrophes, phase shifts and large–scale degradation of a Caribbean coral reef. Science 265: 1547–1551.         [ Links ]

Hulbert SH. 1984. Pseudoreplication and the design of ecological field experiments. Ecol. Monogr. 54: 187–211.         [ Links ]

Ionin AS, Pavlidis YA, Avello–Suarez O. 1977. Geology of the Cuban Shelf (in Russian). Nauka, Moscow, 215 pp.         [ Links ]

Jackson JBC. 2008. Ecological extinction and evolution in the brave new ocean. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 105 (Suppl. 1): 11458–11465.         [ Links ]

Jackson JBC, Kirb MX, Berher WH, Bjorndal KA, Botsford LW, et al. 2001. Historical overfishing and the recent collapse of coastal ecosystems. Science 293: 629–38.         [ Links ]

Karlson RH. 1999. Dynamics of Coral Communities. Kluwer Academic, Boston, pp. 140–164.         [ Links ]

Kramer PA. 2003. Synthesis of coral reef health indicators for the western Atlantic: Results of the AGRRA program (1997–2000). In: Lang JC (ed.), Status of Coral Reefs in the Western Atlantic: Results of the Initial Surveys, Atlantic and Gulf Rapid Reef Assessment (AGRRA) Program. Atoll. Res. Bull. 496: 1–57.         [ Links ]

Kramer PR, Lang JC. 2003. Appendix One. The Atlantic and Gulf Rapid Reef Assessment (AGRRA) protocols: Former version 2,2. In: Lang JC (ed.), Status of Coral Reefs in the Western Atlantic: Results of Initial Surveys, Atlantic and Gulf Rapid Reef Assessment (AGRRA) Program. Atoll Res. Bull. 496: 611–624.         [ Links ]

Kühlmann DHH. 1971. The coral reefs of Cuba. II. On the ecology of the bank reefs and their corals (in German). Int. Rev. Ges. Hydrobiol. 56: 145–199.         [ Links ]

Lang JC (ed.). 2003. Status of Coral Reefs in the Western Atlantic: Results of Initial Surveys, Atlantic and Gulf Rapid Reef Assessment (AGRRA) Program. Atoll Res. Bull. 496, 630 pp.         [ Links ]

Lessios HA, Robertson DR, Cubit JD. 1984. Spread of Diadema mass mortality through the Caribbean. Science 226: 335–337.         [ Links ]

Lewis JB. 1960. The coral reef community of Barbados. Can. J. Zool. 38: 1133–1145.         [ Links ]

Lewis JK, Hsu SA. 1992. Mesoscale air–sea interactions related to tropical and extra tropical storms in the Gulf of Mexico. J. Geophys. Res. 97(C2): 2215–2228.         [ Links ]

Liddell WD, Ohlhorst SL. 1987. Patterns of reef community structure, north Jamaica. Bull. Mar. Sci. 40: 311–329.         [ Links ]

Lugo AE. 2000. Effects and outcomes of Caribbean hurricanes in a climate change scenario. Sci. Total Environ. 262: 243–251 (http://www.usgcrp.gov/usgcrp/Library/nationalassessment/forests/forests4.pdf).         [ Links ]

Meesters EH, Wesseling I, Bak RPM. 1996. Partial mortality in three species of reef–building corals and the relation with colony morphology. Bull. Mar. Sci. 58: 838–852.         [ Links ]

Mumby PJ. 2009. Phase shifts and the stability of macroalgal communities on Caribbean coral reefs. Coral Reefs (2009). 28:761–773.         [ Links ]

Mumby PJ, Steneck RS. 2008. Coral reef management and conservation in light of rapidly–evolving ecological paradigms. Trends Ecol. Evol. 23: 555–563.         [ Links ]

Mumby PJ, Hastings A, Edwards HJ. 2007. Thresholds and the resilience of Caribbean coral reefs. Nature 450: 98–101.         [ Links ]

Pandolfi JM, Jackson JBC, Baron N, Bradbury RH, Guzman HM, Hughes TP, Kappel CV, Micheli F, Odgen JC, Possingham HP, Sala E. 2005. Are US coral reefs on the slippery slope to slime? Science 307: 1725–1726.         [ Links ]

Rodríguez M, Ballester M. 1991. Cronología de los sures que han afectado a la mitad occidental de Cuba (provincias de Pinar del Río, La Habana, Matanzas e Isla de la Juventud) desde la temporada invernal de 1916–1917 hasta la temporada 1990–1991. Reporte de Investigación, INSMET, ACC, 10 pp.         [ Links ]

Rogers CS. 1983. Sublethal and lethal effects of sediments applied to common Caribbean reef corals in the field. Mar. Pollut. Bull. 14: 378–382.         [ Links ]

Schuttenberg H, Marshall P. 2008. Managing for mass coral bleaching: Strategies for supporting socio–ecological resilience. In: Wilkinson C, Souter D (eds.), Status of Caribbean Coral Reefs after Bleaching and Hurricanes in 2005. Global Coral Reef Monitoring Network and Rainforest Research Centre, Townsville, pp. 115–127.         [ Links ]

StatSoft Inc. 2002. STATISTICA Base Version 6.0. http://www.statsoft.com/.         [ Links ]

Sokal RR, Rohlf FJ. 1981. Biometry: The Principles and Practice of Statistics in Biological Research. 2nd ed. WH Freeman, New York, 859 pp.         [ Links ]

Ward S, Harrison P. 2000. Changes in gametogenesis and fecundity of acroporid corals that were exposed to elevated nitrogen and phosphorus during the ENCORE experiment. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 246:179–221.         [ Links ]

Zar JH. 1996. Biostatistical Analysis, 3rd ed. Prentice Hall, New Jersey, 662 pp.         [ Links ]

Zlatarski VN, Martínez–Estalella N. 1982. Les Scléractiniaires de Cuba. Editions de l'Académie Bulgare des Sciences, Sofia, Bulgaria, 453 pp.         [ Links ]

NOTA

* Descargar versión bilingüe (Inglés–Español) en formato PDF.