Efecto de la temperatura sobre las tasas de fotosíntesis, crecimiento y calcificación del alga coralina de vida libre Lithophyllum margaritae

Effect of temperature on photosynthesis, growth and calcification rates of the free-living coralline alga Lithophyllum margaritae

DL Steller¹, JM Hernández-Ayón², R Riosmena-Rodríguez³, A Cabello-Pasini²*

¹ Moss Landing Marine Laboratories, Moss Landing, CA. 95039, USA.

² Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad Autónoma de Baja California, Apartado postal 453, Ensenada, Baja California 22800, México. * E-mail: acabello@uabc.mx.

Recibido en abril de 2007;
Aceptado en noviembre de 2007.

Resumen

Las praderas de rodolitos son la vegetación subacuática calcificante dominante en algunos ambientes costeros alrededor del mundo pero se cuenta con poca información cuantitativa acerca de su fisiología. Lithophyllum margaritae (Rhodophyta, Corallinaceae) es la especie de alga coralina no geniculada formadora de rodolitos más abundante en el Golfo de California (México). A lo largo de su distribución en el golfo, esta alga coralina está expuesta a un gran rango estacional de temperaturas (~8-32°C). Se desconoce el efecto de los cambios de temperatura sobre las tasas de fotosíntesis y de calcificación de esta especie. En este estudio se evalúa el efecto de la temperatura (10-30°C) sobre la fotosíntesis y las tasas de calcificación en los rodolitos de L. margaritae en el laboratorio y se examina el efecto de los cambios estacionales de temperatura sobre el crecimiento en el campo. Las tasas fotosintéticas se evaluaron polarográficamente y las tasas de calcificación en el laboratorio se determinaron utilizando los métodos de peso boyante y alcalinidad. Las tasas de calcificación en el campo fueron evaluadas mediante la tinción con alizarina. Según nuestro conocimiento, ésta es la primera vez que estos tres métodos se usan de forma simultánea para evaluar las tasas de crecimiento en algas coralinas. Las tasas fotosintéticas (P_max) y respiratorias se quintuplicaron a medida que la temperatura se incrementó a 25-30°C. De manera similar, las tasas de calcificación en el laboratorio y las tasas de crecimiento en el campo se incrementaron con la temperatura. Los resultados de laboratorio sugieren que el crecimiento de los rodolitos está regulado por los cambios estacionales de temperatura. Las tasas de calcificación obtenidas por ambos métodos sólo coincidieron a bajas temperaturas, por lo que su discrepancia a altas temperaturas requiere de estudios adicionales. El crecimiento en el campo, representado por la extensión apical, fue significativamente mayor en verano (5.02 ± 1.16 mm año^-1) que en invierno (0.83 ± 0.16 mm año^-1), lo cual es consistente con los resultados obtenidos en el laboratorio. Los fuertes efectos de la temperatura sobre la fotosíntesis, calcificación y tasas de crecimiento de Lithophyllum margaritae en el Golfo de California sugieren que los cambios de temperatura superficial son un mecanismo regulador de la productividad de estos mantos.

Palabras clave: rodolito, algas coralinas, calcificación, fotosíntesis, Lithophyllum margaritae.

Abstract

Key words: rhodolith, coralline algae, calcification, photosynthesis, Lithophyllum margaritae.

Introducción

Los rodolitos forman importantes ecosistemas de carbonato biogénico y producen importantes hábitats costeros alrededor del mundo (Johansen 1981, Birkett et al. 1998, Foster 2001). Los rodolitos se producen cuando los talos coralinos no geniculados (Corallinaceae, Rhodophyta) se liberan y forman mantos extensos que sostienen varias comunidades de flora y fauna sobre, dentro y debajo de sus talos de ramificación compleja (Keegan 1974, Bosence 1979, Grall y Glemarec 1997, Giménez-Casalduero et al. 2001, Steller et al. 2003, Amado-Filho et al. 2007, Foster et al. 2007). También consituyen un componente principal de la dieta de algunos invertebrados asociados a ellos (James 2000), y mantienen especies de pectínidos de importancia comercial tanto en Escocia (Kamenos et al. 2003) como en el Golfo de California (Steller 2003). Los fragmentos de algas coralinas frecuentemente constituyen fuentes principales de sedimentos carbonatados para playas en todo el mundo (Potin et al. 1990, Russell y Johnson 2000). En Francia, por ejemplo, más de 450,000 toneladas de material rodolítico (conocido como maerl) son dragadas anualmente de las playas y aprovechadas comercialmente (Potin et al. 1990). A pesar de la importancia ecológica y económica de los rodolitos, no se conocen bien sus tasas de fotosíntesis y de calcificación, y en vista de que se encuentran bajo una creciente amenaza por perturbaciones debidas a su extracción y a la pesca (Hall-Spencer 1998, Hall-Spencer y Bamber 2007), se requiere información sobre su fisiología para evaluar la sustentabilidad de su aprovechamiento y manejo.

En el Golfo de California (México) los rodolitos forman mantos extensos a lo largo de las franjas de agua somera y persisten bajo condiciones físicas muy variables con temperaturas que van desde 8°C hasta 32°C (Foster et al. 1997, Riosmena-Rodríguez et al. en prensa). Algunos de los mantos de rodolitos cubren 100% del sustrato a lo largo de kilómetros de litoral y, entre ellos, Lithophyllum margaritae es la especie dominante en los hábitats arenosos (Riosmena-Rodríguez et al. en prensa). Se han asociado más de 100 especies de invertebrados marinos con los mantos de rodolitos del Golfo de California, incluyendo un coral hermatípico, tres nuevas especies de quitones y el único registro de Diaperoformata californica en el hemisferio norte (Reyes-Bonilla et al. 1997, Hinojosa-Arango y Riosmena-Rodríguez 2004, James et al. 2006). Un nuevo estudio de Foster et al. (2007) reporta 114 especies de criptofauna asociadas a un solo manto. A diferencia de otros ecosistemas dominados por macroalgas, en estos mantos hay poco material orgánico y recambio del mismo. No obstante, los restos coralinos o biocalcarenita de rodolitos fragmentados generan grandes cantidades de material carbonatado que son fuente de sedimentos costeros, amplias bermas de playa y mantos fósiles a lo largo de la Península de Baja California (Johnson et al. 2007, Kasper-Zubillaga et al. 2007, Sewell et al. 2007, Ledesma-Vázquez et al. 2007). A pesar de que las algas coralinas son esenciales para mantener los sedimentos de las playas, la mayoría de los estudios sobre los rodolitos de Baja California se han enfocado en su taxonomía y ecología y se han realizado pocos trabajos sobre su crecimiento y calcificación.

Al igual que las de los corales, las tasas de crecimiento de las algas coralinas tienden a ser lentas y, por tanto, difíciles de evaluar (Frantz et al. 2005). Potin et al. (1990) encontraron que las tasas de crecimiento de Lithothamnion corallioides en Francia son menores a 0.1% d^-1 durante casi todo el año, con valores máximos de aproximadamente 0.25% d^-1 en el verano. Asimismo, las algas coralinas incrustantes en el Atlántico Norte presentan tasas de extensión lineal o crecimiento apical extremadamente lentas, de 0.2 a 3 mm año^-1 (Adey 1970). En general, las tasas de crecimiento en las algas coralinas se determinan con base en el aumento lineal mediante micrómetros, microscopios o análisis de imágenes (Adey 1970, Garrabou y Ballesteros 2000, Rivera et al. 2004). Aunque estos métodos proporcionan estimaciones realistas de campo, se requieren largos periodos de incubación para establecer tasas precisas de crecimiento y sus resultados pueden ser equívocos ya que frecuentemente se ignoran los cambios en el grosor del talo (Adey 1970). Con el fin de determinar el aumento de biomasa en algas coralinas incrustantes, Potin et al. (1990) adaptaron un método de peso boyante empleado para corales que supone que los cambios en biomasa son resultado de la incorporación de CaCO₃. Consecuentemente, este método puede ser utilizado para evaluar las tasas de calcificación en algas coralinas marinas.

Las tasas de calcificación en organismos marinos frecuentemente se determinan mediante la incorporación de calcio radioactivo o la asimilación de Ca+² a partir de muestras de agua (Gao et al. 1993, Tambutte et al. 1995). Sin embargo, el CaCO₃ es el principal compuesto que regula los cambios en la alcalinidad del agua de mar (Digby 1977). En consecuencia, los cambios de alcalinidad debidos a la remoción de CaCO₃ potencialmente pueden ser un medio para estimar indirectamente la calcificación en organismos marinos. De hecho, la alcalinidad está linealmente relacionada con la tasa de calcificación en el alga marina (cocolitofórido) Emiliana huxleyi (Buitenhuis et al. 1999). Además, los cambios en la alcalinidad del agua de mar han sido utilizados exitosamente para evaluar las tasas de calcificación en ecosistemas de arrecifes coralinos que incluyen algas coralinas (Gattuso et al. 1997). Por tanto, el objetivo de este trabajo fue evaluar el efecto de la temperatura sobre las tasas de fotosíntesis, crecimiento y calcificación del rodolito Lithophyllum margaritae en el laboratorio y en el campo, empleando tres métodos diferentes.

Material y métodos

Contenido de materia orgánica y carbonato de calcio

Para establecer la relación entre el peso fresco y seco, se secaron individuos de L. margaritae con papel secante y se pesaron. Posteriormente se secaron las muestras en un horno a 60°C hasta obtener peso constante. Por otro lado, el contenido de materia orgánica y CaCO₃ en las algas coralinas se determinó mediante acidificación. Se secaron muestras hasta peso constante en un horno a 60°C y se colocaron individualmente en vasos de precipitado de 100 mL previamente pesados. A cada vaso se agregó aproximadamente 50 mL de HCl al 5% (v/ v) y las muestras fueron incubadas durante 24 h a temperatura ambiente. La solución fue decantada después del periodo de incubación, y se agregó más ácido hasta disolver todo el CaCO₃. Las muestras acidificadas fueron enjuagadas con agua destilada y secadas hasta obtener peso constante en un horno a 60°C. Los contenidos de materia orgánica y CaCO₃ fueron determinados por substracción del peso previo a la adición de ácido.

Fotosíntesis

Los rodolitos fueron recolectados de Bahía Concepción en el invierno y transportados al laboratorio. Las tasas fotosintéticas y respiratorias de L. margaritae en relación a la temperatura se determinaron polarográficamente a 10°C, 15°C, 20°C, 25°C y 30°C. Se incubaron seis réplicas de rodolitos pequeños e intactos (aproximadmente 0.1-0.2 g de tejido) en agua de mar filtrada (0.45 μm, pH 8.1, 2.1 mM de carbono inorgánico disuelto) para cada temperatura en cámaras cubiertas (5 mL) conectadas a una tina de agua circulante después de un periodo de preincubación de 0.5 h en la oscuridad. Se utilizó material fresco para cada prueba de temperatura y lámparas halógenas (Quartzline, 300 W) como fuente de luz, variando la irrandiancia mediante filtros de densidad neutra. Se determinó la fotosíntesis oxigénica máxima (P_max), la pendiente inicial de la curva fotosíntesis vs irradiancia (a), el coeficiente de subsaturación (E_k) y la respiración mediante un algoritmo no lineal ajustado directamente (Sigma Plot, Jandel Scientific) de los datos a la función exponencial de Webb et al. (1974).

Crecimiento: técnica de peso boyante

El crecimiento del alga coralina fue determinado en el laboratorio usando la técnica de peso boyante propuesta para el crecimiento de corales por Jokiel et al. (1978). Se incubaron muestras de múltiples talos pesando aproximadamente 10 g en frascos de 1 L a 10°C y 25°C durante 60 h. Se suministró una irradiancia de aproximadamente 150 μmol fotón m^-2 s^-1 con focos fluorescentes, y el agua alrededor de las muestras se mantuvo en movimiento constante con un agitador magnético. El peso del tejido se determinó cada 12 h mediante la suspensión de la muestra en un vaso de laboratorio de 200 mL de agua de mar filtrada (1 um) con un hilo de nilón sujeto a una balanza electrónica (Sartorius, 0.1 mg). El peso del CaCO₃ se calculó con base en el principio de Arquímedes empleando la siguiente ecuación:

donde Dcc es la densidad del CaCO₃ (2.71 g cm^-3). Al sustituir las densidades del CaCO₃ y el agua de mar, se obtiene la siguiente ecuación general:

Este método supone, primero, que todo el esqueleto calcáreo del alga está compuesto de carbonatos; ya se ha mostrado que la composición de las algas coralinas puede variar según la especie, pero en este estudio resultó ser de 92% de CaCO₃ (ver la sección de resultados). Segundo, que no hay espacios de aire dentro del esqueleto de las algas coralinas ya que el entrampamiento de aire, especialmente en rodolitos muy ramificados, puede introducir errores de peso; este error puede minimizarse al eliminar las burbujas atrapadas dentro del esqueleto del rodolito. Tercero, que la densidad del tejido orgánico es igual a la del agua de mar; el agua puede constituir más de 80% de la materia orgánica en algas marinas, por lo que se puede suponer que la densidad del tejido de algas marinas es muy similar a la del agua de mar.

Calcificación/alcalinidad

Se incubaron ocho muestras replicadas de múltiples rodolitos intactos, que pesaban aproximadamente 10 g, en frascos de 1 L a 10°C y 25°C durante 60 h. Se suministró una irradiancia de aproximadamente 150 μmol fotón m^-2 s^-1 mediante focos fluorescentes y el agua alrededor de las muestras se mantuvo en movimiento constante con un agitador magnético. Las determinaciones de alcalinidad total se realizaron en muestras de agua de mar aproximadamente cada 10 h usando un titulador automático según la técnica descrita por Hernández-Ayón et al. (1999). Se obtuvieron muestras usando jeringas de 50 mL y el volumen titulado fue pesado con una balanza analítica (aprox. 30 mL). La titulación comenzó después de registrarse el voltaje inicial (mV) y terminó después de que el segundo pico (bicarbonato) había sido claramente rebasado. El ácido se calibró contra agua de mar certificada como material de referencia para CO2 total y alcalinidad total, obtenido del Dr. Andrew Dickson de la Institución de Oceanografía de Scripps. El cambio en alcalinidad total en el agua de mar fue convertido a ug de CaCO₃ fijado en los talos rodolíticos mediante la siguiente fórmula: calcificación (μmol gPS^-1 h^-1) = ΔAT v (2 PS Δt)^-1, donde ΔAT es el cambio de alcalinidad total, v es el volumen de incubación, PS es el peso seco de la muestra y Δt es el tiempo de incubación. Se supone que la alcalinidad total disminuye en dos equivalentes por cada mol de CaCO₃ precipitado (Martin et al. 2006).

Crecimiento: tinción con alizarina en el campo

Para examinar el efecto de la estación del año sobre el crecimiento de los rodolitos en el campo, se estimaron las tasas de crecimiento in situ en intervalos oportunísticos en el Manto El Requesón en Bahía Concepción durante dos veranos (1999 y 2000) y un invierno (1999). Al inicio de cada temporada se recolectaron aproximadamente 20 talos de rodolitos de 2 a 4 cm de diámetro, de entre 5 y 8 m de profundidad (fig. 2a). Se etiquetaron individualmente con una cinta delgada de plástico y se tiñeron en una solución de 0.025% (p/v) de alizarina roja en agua de mar con aireación durante 24 h (Andrake y Johansen 1980, Agegian 1985, Rivera et al. 2004). Se generó una banda detectable (línea de tiempo) en el momento de la tinción (fig. 2b), ya que la alizarina roja se adhiere al CaCO₃ de las células medulares terminales y la capa epitelial. Los rodolitos fueron recolocados a 8 m de profundidad dentro del manto, entre otros individuos no teñidos, en un contenedor destapado de 1 x 1 x 0.25 m. El periodo de incubación varió por temporada, y fue de 70 días en el verano de 1999, de 160 días en el invierno de 1999 y de 84 días en el verano de 2000. Se midió la temperatura subsuperficial a 8 m de profundidad con un sistema digital de adquisición de datos de temperatura (Onset Comp., EUA).

Al recuperarlos, se midió el eje más ancho de cada planta y se incluyeron las puntas de diez ramas por planta paralelas al eje de crecimiento en resina epóxica y se lijaron para exponer la banda interna de alizarina roja. Se midió el nuevo crecimiento apical entre la línea de alizarina roja proximal y el ápice en tres talos individuales por temporada (fig. 2b). El crecimiento medio a través de todas las ramas dentro de un talo generaron una extensión apical o crecimiento radial medio. Los valores se estandarizaron al número de días en el campo y las tasas de crecimiento anual se presentan como extensión apical en mm año^-1 con relación a la temporada.

Análisis estadístico

Se examinaron las diferencias significativas de P_max, a, E_k y respiración mediante un análisis de varianza de una vía después de comprobar la normalidad y homoscedasticidad de los datos (Sokal y Rohlf 1994). Todas las comparaciones múltiples por pares se realizaron con la prueba de Tukey. La significancia de las correlaciones entre el contenido de CaCO₃ y el peso seco y contenido de materia orgánica, así como el incremento de peso y alcalinidad vs el tiempo de incubación se verificaron mediante la correlación del movimiento del producto de Pearson. El nivel mínimo de significancia se estableció en P < 0.05. Se graficaron las regresiones lineales de mejor ajuste usando SigmaPlot (Systat Software, Inc., EUA) y el coeficiente de determinación (r²) se calculó de acuerdo con Sokal y Rohlf (1994). Las estimaciones estacionales de crecimiento en el campo fueron comparadas mediante una prueba t. Los valores se expresaron como media ± desviación estándar.

Resultados

Con base en los experimentos realizados en el laboratorio, se encontró una fuerte correlación (r² = 0.99, P < 0.05) entre el peso fresco y seco de las algas coralinas en la que el peso seco representó 82% del peso fresco del tejido (fig. 3a). El contenido de CaCO₃ en el talo rodolítico también presentó una fuerte correlación lineal (r² = 0.99, P < 0.05) en la que el contenido de CaCO₃ representó aproximadamente 92% del peso seco del talo (fig. 3b). También se observó una correlación positiva (r² = 0.96, P < 0.05) entre el contenido de CaCO₃ y materia orgánica en el tejido de L. margaritae (fig. 3c).

Las tasas fotosintéticas de L. margaritae fluctuaron significativamente (P < 0.05) en relación con la temperatura de incubación (fig. 4), observándose valores máximos a 25-30°C y mínimos a 10-20°C (fig. 5a). Las tasas fotosintéticas se quintuplicaron (P < 0.05) a medida que la temperatura se incrementó, desde 3.45 ± 0.28 μmol O₂ gPS^-1 h^-1 a 10°C hasta 15.9 ± 0.62 μmol O₂ gPS^-1 h^-1 a 25°C (tabla 1). En contraste con los valores de Pmax, la pendiente inicial de la curva de fotosíntesis vs irradiancia (α) no cambió significativamente (P > 0.05) para las muestras de tejido incubadas a temperaturas de 10°C a 30°C (fig. 5b). Al igual que P_max, los valores de E_k se incrementaron significativamente (más de cuatro veces, P < 0.05) en el tejido incubado a 10°C (63 ± 13 μmol quanta m^-2 s^-1) en comparación con el tejido incubado a 25°C (290 ± 36 μmol quanta m^-2 s^-1) (fig. 5c). Las tasas respiratorias se quintuplicaron (P < 0.05) desde 0.33 ± 0.28 hasta 1.59 ± 0.49 μmol O₂ gPS^-1 h^-1 a 10-15°C y 30°C, respectivamente (fig. 6). En general, las tasas fotosintéticas fueron aproximadamente diez veces mayores que las respiratorias (tabla 1).

Con base en el método de peso boyante se encontró una relación lineal positiva entre el tiempo de incubación y el incremento de peso de los rodolitos. Se observaron claras diferencias en las tasas de crecimiento obtenidas para L. margaritae incubada a 10°C y 25°C (fig. 7), las cuales fueron aproximadamente seis veces mayores (P < 0.05) en las muestras incubadas durante 60 h a 25°C (6.30 ± 0.65 μmol CaCO₃ gPS^-1 h^-1, 0.24% d^-1) que en las incubadas a 10°C (0.96 ± 0.05 μmol CaCO₃ gPS^-1 h^-1, 0.03% d^-1) (tabla 1).

La alcalinidad del agua de mar decreció linealmente (P < 0.05) en función del tiempo en las muestras de L. margaritae incubadas durante 60 h con luz (fig. 8a). En contraste, en las muestras incubadas en la oscuridad no se observó ningún cambio en la alcalinidad del agua de mar a lo largo del periodo de incubación (fig. 8b). La tasa de calcificación para las muestras incubadas a 10°C fue de 1.02 ± 0.34 μmol CaCO₃ gPS^-1 h^-1, pero fue tres veces mayor (P < 0.05) en las muestras incubadas a 25°C, de 3.26 ± 0.49 μmol CaCO₃ gPS^-1 h^-1 (tabla 1).

Durante las mediciones de crecimiento en el campo en 1999 y 2000, las temperaturas del agua de mar a 8 m de profundidad en Bahía Concepción fluctuaron entre 18°C en invierno y 30.5°C en verano. El nuevo crecimiento rebasando la marca de alizarina, frecuentemente fue una combinación de crecimiento apical y lateral. Las tasas de extensión apical fueron significativamente mayores en verano que en invierno (5.02 ± 1.16 vs 0.83 ± 0.28 mm año¹ respectivamente, t = 2.45, g.l. = 7, P < 0.05).

Discusión

Los mantos de rodolitos a lo largo del Golfo de California juegan un papel importante en la ecología de los ambientes costeros someros (Riosmena-Rodríguez et al. en prensa) y el presente estudio establece la fisiología dinámica de una especie de rodolito subtropical. Aquí se demuestra que el potencial fotosintético y respiratorio, así como las tasas de calcificación del alga coralina L. margaritae son notablemente diferentes a temperaturas fluctuantes y pueden ser fuertemente reguladas por cambios en la temperatura del agua de mar. Estos resultados también sugieren que el crecimiento de L. margaritae probablemente esté relacionado con los patrones estacionales controlados por los cambios en la temperatura del agua. Según nuestro conocimiento, ésta es la primera vez que se utilizan simultáneamente los métodos de peso boyante, tinción con alizarina y alcalinidad para determinar las tasas de crecimiento y calcificación en algas coralinas marinas.

El depósito de CaCO₃ en los talos de las algas coralinas depende de la especie; en este estudio representó más de 90% de la masa de L. margaritae. Una consecuencia de esta gran cantidad de CaCO₃ en sus talos es que los rodolitos, tras su fragmentación y muerte, aportan grandes cantidades de sedimentos de carbonato a las zonas costeras del Golfo de California y otras partes del mundo (Bosence 1983, Foster et al. 1997). A pesar de sus lentas tasas de crecimiento, el CaCO₃ producido por estas algas coralinas ha contribuido a ciertos rasgos geológicos a lo largo de la Península de Baja California como dunas costeras (Sewell et al. 2007) y depósitos fósiles levantados (Johnson et al. 2007). Hasta este estudio no existían datos sobre las tasas de calcificación de L. margaritae en el Golfo de California.

Las curvas fotosintéticas obtenidas para L. margaritae mostraron la típica relación entre fotosíntesis e irradiación encontrada para otras algas marinas (King y Schramm 1976); sin embargo, las tasas fotosintéticas de L. margaritae fueron mucho menores que las observadas en algas marinas no coralinas. Aunque L. margaritae fotosintetiza y crece durante las diferentes épocas del año, sus condiciones óptimas parecen darse a ~25°C. La P_max y la respiración presentaron mayor fluctuación como resultado de los cambios en la temperatura del agua. Como tales procesos metabólicos están regulados enzimáticamente son sensibles a la temperatura. El crecimiento integra la incorporación fotosintética de carbono, las pérdidas respiratorias, la calcificación y otros procesos regulados enzimáticamente, por lo que también es sensible a la temperatura, como demostró este estudio. Nuestros experimentos sugieren que las reducidas tasas de fotosíntesis y crecimiento a temperaturas altas (>30°C) o bajas (<20°C) podrían tener efectos perjudiciales sobre las poblaciones de rodolitos que se recuperan de perturbaciones o excavaciones, ya que se podrían predecir menores tasas de recuperación. La temperatura anual media en Bahía Concepción es ~24.8°C, pero las temperaturas mínimas pueden ser menores a 8°C en invierno y las máximas pueden rebasar los 30°C en verano (base de datos de 20 años del Centro de Investigaciones Biológicas del Noreste [CIBNOR]; Steller 2003). Los resultados de nuestros experimentos de fotosíntesis y respiración indican claramente que la productividad primaria de L. margaritae es regulada por las fluctuaciones en la temperatura del agua de mar, tal y como ha sido registrado para varias algas coralinas y no coralinas (Cabello-Pasini et al. 2003, Martin et al. 2006). Asimismo, estos resultados coinciden con las mayores tasas de crecimiento y calcificación observadas en el campo en el verano para esta especie que en el invierno. Martin et al. (2006) también encontraron marcadas diferencias estacionales en las tasas de producción primaria, respiración y calcificación de la especie del Atlántico Norte Lithothamnion corallioides con los cambios en temperatura entre verano (16.5°C) e invierno (10°C). Por otro lado, el rendimiento cuántico óptimo del fotosistema II (FSII) usando fluorometría PAM en otra especie del Atlántico Norte no mostró ningún efecto de temperatura "estacional" al comparar Phymatolithon calcareum a 9°C y 17°C (Wilson et al. 2004). Estos resultados coinciden con nuestras observaciones en el sentido de que la pendiente inicial de la curva fotosíntesis vs irradiancia (a) permaneció relativamente estable a todas las temperaturas usadas. Esto puede explicarse por el hecho de que Pmax y la respiración son procesos regulados enzimáticamente, mientras que a (método oxigénico) y el rendimiento cuántico óptimo del FSII son procesos fotoquímicos generalmente insensibles a la temperatura.

Tanto la técnica del peso boyante como la evaluación de los cambios de alcalinidad total en el agua de mar resultaron ser métodos efectivos para determinar la calcificación de L. margaritae en periodos de incubación relativamente cortos (<60 h). Esta técnica fue utilizada para estimar las tasas de crecimiento en la alga coralina L. corallioides en Francia usando periodos de incubación de más de 250 d (Potin et al. 1990). Nuestros resultados son muy similares a los obtenidos para L. corallioides (aprox. 0.025-0.25% d^-1), pero nosotros utilizamos un periodo de incubación de 60 h. Ambas técnicas (peso boyante y alcalinidad) proporcionaron tasas de calcificación similares para las muestras incubadas a 10°C; sin embargo, para las muestras incubadas a 25°C se obtuvieron tasas dos veces mayores con el método de peso boyante que con el de alcalinidad y esta discrepancia requiere estudios adicionales. El método de peso boyante es un procedimiento muy sencillo para evaluar el incremento en CaCO₃ en algas coralinas vivas. La gran variabilidad observada en las mediciones de alcalinidad probablemente sea resultado de las diferencias en área superficial para la fotosíntesis/calcificación entre muestras. Los rodolitos muestran fluctuaciones en su estructura de ramificación (Riosmena-Rodríguez et al. 1999), por lo que el área para fotosíntesis/calcificación de este tipo de algas coralinas también puede variar ampliamente.

En otros estudios se han registrado menores tasas de calcificación en la oscuridad que con luz para Corallina pilulifera, mientras que la disolución de CaCO₃ en los talos de algas coralinas incrustantes incubadas en la oscuridad dio como resultado un incremento en la alcalinidad total (Gattuso et al. 1997). En nuestros experimentos, sin embargo, no se observó un incremento en la alcalinidad total al incubar los talos rodolíticos durante 60 h en la oscuridad, lo que indica que posiblemente el CaCO₃ en L. margaritae no esté disolviéndose en la oscuridad. La luz evidentemente juega un papel importante en el metabolismo de calcificación de L. margaritae. En el Golfo de California, la biocalcarenita o restos de rodolitos de mantos modernos forman sustratos de varios metros de espesor, mientras que los talos de rodolitos vivos generalmente forman capas superficiales de 2 a 20 cm (Foster et al. 1997). Periódicamente algunos individuos pigmentados vivientes pueden estar parcial o totalmente enterrados de 5 a 20 cm por debajo de la superficie (Steller datos no publicados). Por tanto, es posible que entre las poblaciones de rodolitos exista una variación en la tasa de precipitación de CaCO₃ en relación con la localización vertical entre las capas superficiales del manto, de manera que los rodolitos superficiales precipitan más activamente el CaCO₃ sobre sus talos que los que se encuentran a mayores profundidades o enterrados. Los rodolitos vivos probablemente sean enterrados y desenterrados por las fuertes corrientes ocasionalmente generadas por vientos fuertes en la región (Jiménez et al. 2005) o por la bioturbación (Marrack 1999).

La tinción con alizarina resultó ser una técnica efectiva para la evaluación del crecimiento de L. margaritae. Las tasas de crecimiento aquí reportadas (0.83-5.02 mm año^-1) son de las más altas registradas para rodolitos sueltos (para una revisión ver Foster 2001), y las obtenidas en el campo respresentan un dato más preciso de la tasa de calcificación global que las que se obtienen en el laboratorio ya que los experimentos in situ incorporan la abrasión natural debida al movimiento generado por las corrientes y el pastoreo. Nuestras tasas de crecimiento para L. margaritae se ubican en el intervalo mayor de las tasas de calcificación obtenidas en el laboratorio para la especie de clima templado Phymatolithon calcareum (extensión apical: 0.5-2.7 mm año^-1, Bohm et al. 1978). Las tasas obtenidas en este estudio también son mayores que las estimadas para otra especie de rodolito del Golfo de California, Lithothamnion muelleri (antes crassiusculum), utilizando Mg:Ca en relación con las bandas de crecimiento (0.3-0.5 mm año^-1, Halfar et al. 2000), tinción con alizarina (0.68 mm año¹; 0.6 mm año^-1, Foster et al. 2007), y fechado con C¹⁴ (0.6 mm año^-1, Frantz et al. 2000). No es sorprendente encontrar tasas más lentas para L. muelleri ya que esta especie tiene una morfología menos ramificada, con ramas anchas y cortas, por lo que el crecimiento puede ser una combinación de crecimiento vertical y apical.

Las algas marinas generalmente muestran patrones de crecimiento estacionales influenciados por la luz, la disponibilidad de nutrientes y la temperatura del agua (Norton et al. 1981). El casi doble de crecimiento observado en verano que en invierno para L. margaritae en Bahía Concepción es similar a los patrones estacionales de crecimiento encontrados para otras especies coralinas de zonas templadas y tropicales (Adey y McKibben 1970, Adey y Vassar 1975, Edyvean y Ford 1987, Potin et al. 1990). En las especies de maerl de zonas templadas Phymatolithon calcareum y Lithothamnion corallioides se encontraron un mayor crecimiento estival y diferencias intraespecíficas en las tasas de crecimiento in situ que fueron atribuidas a variaciones en luz y temperatura (Adey y McKibben 1970). Curiosamente, en la especie del Golfo de California de lento crecimiento L. crassiusculum, el crecimiento invernal fue dos veces mayor que el estival, probablemente como resultado de una combinación de estrés nutritivo, temperatura y luz, asociada con las altas temperaturas del agua alrededor de La Paz debido a un evento El Niño cuando se realizaron las estimaciones (Rivera et al. 2004). En Bahía Concepción la circulación se rige principalmente por el viento y el sol, y hay poco intercambio mareal (Lechuga-Deveze et al. 2000). El oleaje generado por el viento es más común en invierno e incrementa la agitación de los rodolitos (Jiménez et al. 2005). Por tanto, el efecto combinado de nutrientes elevados (Lechuga-Deveze et al. 2000), más luz y menor abrasión durante el verano puede explicar las mayores tasas de crecimiento estival en este manto somero expuesto al oleaje. La fuerte estacionalidad de las condiciones oceanográficas en el Golfo de California sugiere que el crecimiento de otras especies y de L. margaritae en otras localidades mostraría tendencias estacionales similares.

Las características fotosintéticas y las tasas de crecimiento de algas coralinas han sido estudiadas a nivel mundial; sin embargo, no existían datos sobre su fisiología, ni siquiera sobre sus tasas de calcificación, para el Golfo de California. A pesar de sus bajas tasas de fotosíntesis y calcificación, los mantos de rodolitos contribuyen ampliamente a la ecología, formación de playas y geología de este cuerpo de agua. Nuestros resultados sugieren que los rodolitos siguen patrones estacionales de fotosíntesis y calcificación durante su crecimiento. Las tasas de fotosíntesis y calcificación son mayores durante el verano cuando las temperaturas en el Golfo de California son más altas. En síntesis, los fuertes efectos de la temperatura sobre la fotosíntesis, calcificación y tasas de crecimiento de Lithophyllum margaritae en el Golfo de California sugiere que los cambios de temperatura superficial son un mecanismo regulador de la productividad de estos mantos. Es evidente que las tasas de calcificación de estas algas coralinas pueden ser estudiadas con la técnica de peso boyante o con el método de calcificación mediante la evaluación de la alcalinidad total; no obstante, la discrepancia entre estos dos métodos requiere de más estudios.

Agradecimientos

Nuestro sincero agradecimiento a R Dunn, M Ranelletti y M Rivera por su ayuda con los análisis de crecimiento, y a los miembros de BCSES por su apoyo en el campo. Este trabajo recibió financiamiento de UC MEXUS, y a través de una beca de UC GAANN a D Steller. Agradecemos a R Riosmena-Rodríguez su identificación de las especies, y a dos revisores anónimos sus valiosos comentarios al manuscrito original.

Traducido al español por Christine Harris.

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