Evidencias morfológicas y reproductivas para una circunscripción nueva del género Trematocarpus (Rhodophyta, Sarcodiaceae)

Morphological and reproductive evidence for a new circumscription of the genus Trematocarpus (Rhodophyta, Sarcodiaceae)

Edna Barrientos¹' ² y Krisler Alveal¹*

¹ Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas, Universidad de Concepción, Casilla 160 C Concepción, Chile. *E-mail: kalveal@udec.cl

Recibido en marzo de 2003;
aceptado en enero de 2005.

Resumen

Se propone una circunscripción actualizada del género Trematocarpus aportando nuevos antecedentes basados en estudios morfológicos y reproductivos del ejemplar tipo de Trematocarpus dichotomus, estudios efectuados en material T. dichotomus, de T. acicularis y de T. concinnus provenientes de Perú, Chile, Nueva Zelanda y Australia. Se agrega información bibliográfica de T. pygmaeus, T. fragilis, T. flabellatus, T. papenfussi y T. affinis. La diagnosis original posibilitaba la inclusión sólo de especies de talo cilíndrico, de no más de 5 cm de altura con tetrasporangios zonados y cistocarpos sobresalientes, descripción basada en ejemplares de T. dichotomus y de T. virgatus. Esta última especie resultó ser Sarcodiotheca gaudichaudii con lo cual la descripción tuvo mezcla de características de especies de dos géneros diferentes, aspecto clarificado parcialmente por Schmitz (1989) quien lectotipificó el género basado en las características de T. dichotomus de Perú. El presente estudio completa y corrige la diagnosis original relacionada con talla máxima de hasta 30 cm, talos de sección cilindricos, subcilíndricos o aplastados de los representantes, nacimiento localizado de los órganos de reproducción gamética y espórica en la superficie cóncava o convexa en talos aplastados y en toda la superficie, en las especies de sección cilíndrica y subcilíndrica, sistema de adhesión mediante un disco con o sin proyecciones estoloníferas. Se aporta nueva información sobre el nacimiento y desarrollo de la rama carpogonial a partir de una célula intercalar diferenciada de la corteza, la cual desarrolla un filamento carpogonial de tres o cuatro células, mediante divisiones sucesivas y procesos de post-fertilización con fusión procarpial, fusión de células gonimoblásticas y generación externa de cistocarpos. Se indica además que las especies son dioicas. Esta descripción margina a especies de los géneros Sarcodiotheca, Agardhiella y Eucheuma que presentan características morfológicas y reproductivas próximas a Trematocarpus y a la vez incorpora correctamente a las 8 especies del género.

Palabras clave: Rhodophyta, Sarcodiaceae, circunscripción género Trematocarpus.

Abstract

Key words: Rhodophyta: Sarcodiaceae, genus Trematocarpus, circumscription.

Introducción

El género Trematocarpus fue creado por Kützing (1843) basado en ejemplares de T. dichotomus provenientes de Perú, los cuales desafortunadamente estaban mezclados con ejemplares de T. virgatus Kützing, especie que posteriormente fue asignada a Agardhiella tenera (J.Ag.) Schmitz. A esta especie Kützing (1868) agregó T. elongatus (Kützing) del Océano Pacífico, que posteriormente Simons (1983) asimiló a T. fragilis (Ag.) DeToni incluyéndola finalmente en T. fragilis var. divaricatus.

Schmitz (1889) lectotipificó al género Trematocarpus con T. dichotomus procedente de Perú. Posteriormente, DeToni (1900) reconoce la existencia de otras tres especies de Trematocarpus de Sudáfrica, T. flabellatus (J.Ag.) DeToni, T. affinis (J.Ag.) DeToni y T. fragilis (J.Ag.) DeToni. Howe (1914) hace una buena descripción de T. dichotomus, la especie tipo, señalando por primera vez que ésta presenta sección cilíndrica en el estipe pero que tiene fundamentalmente talos aplastados de cerca de 11 cm de alto, 8-9 veces furcados, médula laxamente filamentosa con células periféricas de 5-10 |am de diámetro y gametangios sólo en la cara convexa del talo, con tetrasporangios zonados y cistocarpos marginales, pero no hace mención de la ubicación exclusiva de los órganos de reproducción en la cara convexa del talo, ni menciona estructura interna del cistocarpo. Howe (1914) clarificó también la situación de T. virgatus de Perú señalando que se trata de ejemplares pequeños de la especie A. tenera (J.Ag.) Schmitz.

Trematocarpus pygmaeus (Yendo) está presente en las costas de Japón, tiene frondas que forman tufos, cespitosos de 1.5-2 cm de largo, con estipes cilíndricos. levemente aplanados hacia los segmentos superiores. El estudio de Okamura (1927) no incluye en la descripción de T. pygmaeus, la ubicación de tetrasporangios, espermatangios o procarpos, pero señala que el carposporofito tiene una estructura celular no reticulada diferente a la que tienen la especie tipo y T. acicularis (J.Ag.) Kylin de Nueva Zelanda. A estas especies debe agregarse T. concinnus (Turner) DeToni de Australia. Searles (1972) describió para las costas de Carolina del Norte (EUA) la especie T. papenfussi, de 22 cm de alto, ejes delgados y cilíndricos, dicotómicamente divididos, seudoparenqui-matosos y células medulares alargadas. Este autor sin embargo no encontró gametangios, tetrasportangios ni cistocarpos, de tal manera que solamente la incluye tentativamente en el género Trematocarpus. Searles (1968) se refiere a especies descritas originalmente como Dicurella (Harvey), las que posteriormente el mismo Searles (1969) incluye en el género Trematocarpus. Dichas especies son: T. fragilis (C.Ag.) DeToni, T. concinnus (Turner) DeToni y T. scutellatus (Hering) Searles. Searles (1968, 1969) entrega información del hábito de las especies, estructura interna de los talos, ubicación y forma de los tetrasporangios, aspectos del carposporofito y cistocarpos e información parcial de los procesos de prefertilización de T. fragilis y T. scutellatus.

Finalmente Simons (1983) hace un estudio de representantes sudafricanos, aunque solamente presenta información del hábito de las especies, de la estructura interna y la sección transversal de los talos, pero no sustenta sus aportes con descripción de estructuras, de procesos reproductivos, ni del carposporofito, información clave para incluir o excluir especies en este género. Searles propone el establecimiento de T. fragilis (Ag.) DeToni var. divaricatus Simons, T. fragilis, var. fragilis Simons, T. flabellatus (J.Ag.) DeToni y T. affinis (J.Ag.) DeToni para las costas sudafricanas.

Ninguno de los trabajos mencionados actualiza la descripción del género ni describe de manera completa los procesos reproductivos, ni la estructura del carposporofito a excepción de Searles (1968, 1969). Los autores no informaron ni de la estructura, ni la ubicación preferencial de los órganos de reproducción en especies de sección cilíndrica, semicilíndrica o de organización dorsoventral. Este trabajo aporta nueva información morfológica, estructural, procesos de pre y postfertilización de especies del género, teniendo como objetivo lograr una caracterización más completa de Trematocarpus para circunscribirlo adecuadamente y con ello establecer diferencias claras diferencias con géneros afines como Agardhiella, Sarcodiotheca, Eucheuma.

Los especímenes de T. dichotomus utilizados en este estudio provienen de Isla Vieja y Caleta Chala, Perú (fig.1a) esta es la localidad tipo, especímenes de T. acicularis de Nueva Zelanda (fig. 1b) aportados por la Dra. W. Nelson, T. dichotomus iso-tipo 941.98-268 obtenido del Herbario de Leiden, Holanda (fig. 2a), T. acicularis del Museo de Wellington, Nueva Zelanda (fig. 2b), T. dichotomus de Concepción, Chile (fig. 3a), T. dichotomus de la Universidad Federico Villarreal de Perú (fig. 3b) y T. concinnus (ejemplar N° 364) (Fig. 3c) del Herbario Estatal del Sur de Australia identificado por H.B.S. Womersley.

Los estudios se efectuaron con especímenes frescos, fijados y preservados en formalina diluida al 5-10% en agua de mar disponiendo de abundante material seco y herborizado. Los cortes fueron teñidos con azul de anilina al 1% en solución acidificada de HCl al 1% y montados en portaobjetos en miel de maíz Karo al 50%. Se utilizó la tinción hematoxilina-aceto-fierro-hidrato de cloral (Wittmann, 1965), de acuerdo al procedimiento de Hommersand et al. (1992), con medio de montaje Hoyer 1:1 en agua destilada (Stevens, 1981). Las observaciones y fotografías se realizaron con un microscopio óptico Olympus (modelo CX31) con cámara fotográfica incorporada. Las ilustraciones se hicieron con cámara clara Zeiss. Los especímenes de herbario fueron fotografiados con cámara digital y escaneados usando un modelo CanoScan FG 630P.

Se consideraron además los antecedentes aportados por Searles (1968, 1969) sobre T. fragilis y T. scutellatus (ahora T. affinis) y la información de Yendo (1920), información aportada por Okamura (1927) sobre T. pygmaeus de Japón y los resultados de Simons (1983) sobre las especies T. flabellatus, T. affinis y T. fragilis var. fragilis y var. divaricatus de Sudáfrica.

Resultados

Trematocarpus dichotomus Kützing

Morfología y estructura del talo

Procarpos y procesos de pre y postfertilización

La dorsoventralidad de T. dichotomus se expresa también en la ubicación de los órganos de reproducción. Los procarpos con ramas carpogoniales tricelulares nacen en la superficie cóncava de los talos y son originados de una célula cortical intercalar alargada la cual, mediante dos divisiones sucesivas diferencia dos células hipoginas y el carpogonio (fig. 4a, b, f). El desarrollo de la rama carpogonial es hacia el exterior, el tri-cógino primero se curva hacia el interior del talo y luego sale hacia la superficie (fig. 4c, g), y en el punto de conexión con el carpogonio forma una constricción (fig. 4d). Ocurrida la fecundación, el tricógino se absorbe, la célula hipogina 2 adquiere forma de media luna (fig. 4e) y se fusiona con el carpogonio y con la primera célula hipogina, posteriormente se fusiona con la célula soporte, formándose una gran célula de fusión de forma ovalada de 20-32.5 | m por 30-65 | m, localizándose cerca de la superficie del talo (fig. 4h, i, j). Este proceso es similar en todas las especies estudiadas (T. dichotomus y T. acicularis), y es semejante al que presentan T. fragilis y T. scutellatus, T. affinis) estudiadas por Searles (1968, 1969), al igual que la especie australiana T. concinnus. Okamura (1927) no estudió los procesos de pre y postfertilización en T. pygmaeus de Yendo (1920).

En el cistocarpo, los filamentos del gonimoblasto experimentan reabsorción de tabiques, quedando multinucleados en una trama reticulada; crecen de forma radiada en la cavidad del cistocarpo (fig. 5a, b) y generan, a partir de la célula apical, 24 carposporangios en filas basipetales levemente alargadas de 15-25 µm de diámetro. Los cistocarpos de T. dichotomus nacen sólo en la superficie cóncava de las ramificaciones, son sésiles, esféricos de 600-2000 µm de diámetro, con un ostíolo central y pericarpo de 14-18 capas de células isodiamétricas de 15-25 µm de diámetro, las más superficiales más pequeñas que las internas.

Tetrasporangios

Los tetrasporangios en T. dichotomus están también sólo en la cara cóncava de las ramificaciones planas (fig. 6a), se distribuyen en parches, tienen forma cilíndrica de bordes redondeados de 40-80 µm de largo por 12-25 µm de ancho y nacen de una célula madre de 8-12 µm de diámetro y en nematecios.

Los espermatangios en T. dichotomus (fig. 6e) van en soros irregulares sólo en la superficie cóncava de los talos y se originan de células corticales alargadas de 16-18 µm de largo y producen espermacios ovoides (3.5-6.0 µm). En T. affinis (ex T. scutellata, fig. 6f) los espermatangios se forman en los ápices de las ramificaciones.

T. acicularis (J.Ag.) Kylin

Morfología y estructura del talo

Esta especie posee talos cilíndricos de 3 cm de longitud comprimidos en sectores superiores, simples, ahorquillados y ramificados en un solo plano. Presenta sistema de adhesión postrado (fig. 2b) del cual se generan proyecciones estolonífenas, segmentos rectos y curvos de 0.5-1.0 mm de ancho, sección cilíndrica, talos multiaxiales, seudoparenquimatosos, formados por una capa externa de 2-3 corridas de células pigmentadas, ovaladas (4-9 µm de largo y 2-5 µm de ancho) uninucleadas, unidas por conexiones primarias. La zona interna del talo es filamentosa, compuesta por células alargadas, dispuestas paralelamente al eje de crecimiento, hialinas y alcanzan 37-67 µm de largo y 4-6 µm de ancho, los talos son semicomprimidos en sectores superiores, la mitad superior forma bifurcaciones de 1 a 2 órdenes poco desarrolladas, las axilas a veces redondeadas y los ápices obtusos (tabla 1).

Procarpos y procesos de pre y postferlilización

Los procarpos en esta especie cilíndrica se ubican en toda la superficie en los segmentos distales del talo. La célula de soporte es alargada con abundante contenido celular y mide 9-13 µm de largo y 1.3-2 de ancho. La célula diferenciada se divide formando la célula hipogina 1 (fig. 7a), la cual originará la hipogina 2 (fig. 7b) y ésta, a su vez, forma el carpogonio el cual se ubica próximo a la célula de soporte y genera el tricógino. Durante su desarrollo, el tricógino primero se curva hacia el interior y luego sale hacia la superficie del talo (fig. 7c). Ocurrida la fertilización, el tricógino se absorbe (fig. 7d), se genera una célula de fusión ovalada que origina los filamentos del gonimoblasto, los cuales se ramifican, pierden los tabiques, se hacen reticulados y presentan al corte núcleos fuertemente teñidos (fig. 6e). Las células apicales de los gonimoblastos se dividen transversalmente, formando series de 2-4 carposporangios, con carpósporas ovoides de 10-20 µm de diámetro. Los cistocarpos nacen sobre el área de la bifurcación en la zona distal del talo, son sésiles, de forma esférica, de 550-700 µm de diámetro, con un ostíolo central y un grueso pericarpo de 10-15 corridas de células.

Tetrasporangios

Los tetrasporangios en T. acicularis son zonados y se distribuyen en soros, se localizan en el segmento más ancho y plano, en toda la superficie del talo (fig. 6b), son de forma elipsoidal, miden de 30-50 de longitud y 12-14 µm de ancho y nacen de una célula cortical que mide 6-8 µm de diámetro. Los tetrasporangios en todas las especies del género se dividen para formar cuatro esporas en línea, dejando claros pit-plugs entre los esporangios (figs. 6a-d, 8m).

Espermatangios

En este estudio se evidencia que T. acicularis presenta talos cilíndricos sin la dorsoventralidad que tiene la especie tipo (fig. 2a) y presenta además espermatangios en toda la superficie de 11-17 µm de largo y 3.5-4.5 µm de ancho, en soros alargados, y forma de manera secuencial dos espermacios de forma ovoide de 3-4 µm. Esta es una especie dioica e isomórfica.

Trematocarpus concinnus (Turner) DeToni

Morfología y estructura del talo

Sus características morfológicas, en general, concuerdan plenamente con las de T. dichotomus y T. acicularis. Son algas de talos de sección cilíndrica, con la parte superior aplastada (tabla 1). La corteza está formada por filamentos celulares de 5-6 corridas de células y la médula por células alargadas en sentido basiapical.

Procarpo y procesos de pre y postfertilización

Procarpos tricelulares nacen a partir de una célula subcortical alargada que experimenta dos divisiones sucesivas originando una rama carpogonial de tres células. El carpogonio origina un tricógino que primero se dirige hacia el interior y luego sale a la superficie. Luego de la fecundación, el tricógino se absorbe, hay fusión celular formándose un gran célula de la cual nacen los filamentos del gonimoblasto los cuales son septados escasos y celulares, pero no reticulados y multinucleados, y que generan carpósporas escasas. Los cistocarpos son protruídos, con ostíolo y pericarpo grueso.

Tetrasporangios

Los tetrasporangios son zonados, se presentan en soros en toda la superficie de los talos y están rodeados por filamentos celulares que nacen de células subcorticales (figs. 8a-m; tabla 1).

Discusión

Este estudio reúne información actualizada obtenida directamente de material fresco, seco y herborizado de especies del género Trematocarpus, e información bibliográfica, con el objeto de lograr una circunscripción nueva del género, en atención a que existen atributos que complementan la descripción original efectuada por Kützing (1843). Este investigador erróneamente consideró en su descripción ejemplares de T. dichotomus mezclados con T. virgatus, que resultaron ser Sarcodiotheca gaudichaudii. Parte de esta descripción señala que se trata de especies de no más de 5 cm de altura, de sección cilíndrica, médula seudoparenquimatosa, corteza filamentosa, tetrasporangios zonados y en nematecios, cistocarpos globosos. Esta descripción mezcló características de las dos especies señaladas, caracterizando el género con talos cilíndricos, pero la especie tipo T. dichotomus era claramente dorsoventral. Aunque Kützing (1843) efectúo la descripción original, fue Schmitz (1889) quien lectotipificó el género con T. dichotomus y Howe (1914) clarificó la situación de T. virgatus, identificándolo como Agardhiella tenera, actual S. gaudichaudii (Montagne) Gabrielson (no S. subulata, según Gabrielson, 1982).

En este estudio se someten a discusión los siguientes aspectos de la descripción original del género: "especie de talo cilíndrico, talla no superior a 5 cm, zona cortical seudoparen-quimatosa y médula de células densamente compactadas, tetrasporangios zonados y cistocarpos salientes del talo...".

En relación a talla y morfología de los representantes del género debe señalarse que la talla de 5 cm es sobrepasada marcadamente en la mayoría de las especies, incluidas la especie tipo, T. dichotomus que puede tener 15 cm, T. concinnus sobre 8 cm, T. affinis sobre 7 cm y T. papenfussi, sobre 22 cm. Solamente T. acicularis y T. pygmaeus son de talla reducida, con 5 y 2 cm respectivamente, por lo que la indicación en la descripción original de que se trata de especies de tamaño reducido debe ser corregida ya que éstas pueden alcanzar en algunos casos hasta 30 cm de altura como T. flabellatus.

En cuanto a la estructura, morfología y organización del talo de los integrantes del género, la descripción original señala que la mayoría de las especies o en su totalidad tienen talos cilíndricos, pero esta característica es solamente válida para los estipes. Sin embargo T. acicularis y T. concinnus presentan talo cilíndrico en toda su extensión, aunque en sus segmentos terminales pueden ser semicilíndricos a levemente aplastados. En cambio la especie tipo T. dichotomus, así como T. flabellatus, presentan dorsoventralidad manifiesta, característica que debió estar incluida en la descripción original del género señalando además que se trataba de especies de sección cilíndrica, subcilíndrica, estructura bilateral y dorsoventralidad en los representantes del género. En la mayoría de los casos, la estructura del talo se expresa también en la ubicación de los órganos de reproducción. Éstos, en algunos casos se presentan sólo en la cara cóncava o plana del talo como en el caso de T. dichotomus y T. flabellatus. En cambio T. affinis presenta bilateralidad en la ubicación de órganos de reproducción, situación presentada también por T. pygmaeus de Japón. En las especies de sección cilíndrica como T. acicularis y T. concinnus, los gametangios, tetrasporangios y naturalmente los cistocarpos nacen en toda la superficie de las frondas.

Finalmente debe señalarse que la metódica deformación de tetrasporangios, procarpos y gametangios en todas las especies presenta una gran similitud, existiendo solamente diferenciación en la localización de los órganos de reproducción entre especies de sección cilíndrica, semicilíndrica o aplastada. En cuanto a los procesos de pre y postferlilización se destaca la existencia de un sistema tremendamente regular en las especies caracterizado por:

• Generación de procarpos sobre la base de divisiones de una célula intercalar especial de la corteza.

]]> • Desarrollo del tricógino, primero hacia el interior y posteriormente se curva y sale hacia la superficie del talo.

• Postfertilización con fusión de células procarpiales y posteriormente generación de gonimoblastos, reticulados y polinucleado (no comprobado en todas las especies).

Este proceso es similar en todas las especies estudiadas (T. dichotomus y T. acicularis) y es semejante también al que presentan T. fragilis y T. scutellatus, T. affinis estudiadas por Sear-les (1968, 1969), al igual que en la especie australiana T. concinnus. Okamura (1927) no estudia los procesos de pre y postfertilización en T. pygmaeus.

• Cistocarpo saliente, con ostiolo y generación en serie de las carposporas.

• Tetrasporangios en soros, zonados con pit-plugs grandes y persistentes, generalmente en nematecios y los gametan-gios en manchas o en soros continuos superficiales.

Al analizar la diagnosis original del género Trematocarpus y contrastar las características de T. dichotomus (especie tipo) con las características de las otras especies del género, queda de manifiesto que falta incluir los nuevos aspectos morfológicos, estructurales y reproductivos, clarificados en este estudio, y completar así la diagnosis del género con las siguientes características: "talos erectos de 2-30 cm de longitud, poco o muy ramificados, cilíndricos, subcilíndricos o aplastados dorsoventralmente, con ubicación localizada de los órganos de reproducción gamética y espórica en la superficie cóncava de talos aplastados o en toda la superficie en especies de sección cilíndrica o subcilíndrica. Sistema de adhesión mediante un disco con o sin proyecciones estoloníferas. Eventos de pre-fertilización se inician con una célula diferenciada de la corteza, la cual desarrolla la rama carpogonial de tres o cuatro células, mediante una serie de divisiones regulares y eventos de post-fertilización con fusión procarpial y procesos de fusión de células gonimoblásticas y generación externa de cistocarpos. Estructura interna seudoparenquimatosa con corteza de células pequeñas y pigmentadas y médula con células alargadas, filamentosas".

Esta nueva circunscripción del género lo diferencia de géneros cercanos como Agardhiella, Sarcodiotheca y Eucheuma, los cuales difieren en la estructura de órganos femeninos, en el cistocarpo, en la estructura del talo y procesos de pre y postfetilización e incluye correctamente a las ocho especies del género.

Agradecimientos

Referencias

DeToni, G.B. (1900). Sylloge Algarum. Padua 4, 2: 387-776.         [ Links ]

Gabrielson, P.W. (1982). Morphological studies of members of the tribe Agardhielleae (Solieriaceae, Rhodophyta). II. Sarcodiotheca gaudichaudii (Montagne) comb. nov. Phycologia, 21: 86-96.         [ Links ]

Hommersand, M.H., Fredericq, S. and Cabioch, J. (1992). Developmental morphology of Gigartina pistillata (Gigartinaceae, Rhodophyta). Phycologia, 31: 300-325.         [ Links ]

Howe, M.A. (1914). The Marine Algae of Peru. Mem. Torrey Botanical Club, New York, 185 pp.         [ Links ]

Kützing, F.T. (1843). Phycologia Generalis Order Anatomie, Physiologie und Systemkunde der Tange. Leipzig. XVI: 1-144, XVII-XXXII: 145-458.         [ Links ]

Kützing, F.T. (1868). Tabulae Phycologicae. Nordhausen. 18: 35 pp., 100 pls.         [ Links ]

Okamura, K. (1927). Icones of Japanese Algae. Vol. V. Tokyo, Japan, pp. 162-164.         [ Links ]

Schmitz, F. (1889). Systematische Ubersicht der bischer bekannten Gattunger der Florideen. Flora, 72: 435-156        [ Links ]

Searles, R.B. (1968). Morphological studies of red algae of the order Gigartinales. Univ. Calif. Publ. Bot., (43), 86 pp.         [ Links ]

Searles, R.B. (1969). Observations on the morphology of Trematocarpus dichotomus Kützing and the status of the genus Dicurella. Phycologia, 8: 21-25.         [ Links ]

Searles, R.B. (1972). North Carolina marine algae. I. Three new species from the continental shelf. Phycologia, 11(1): 19-24.         [ Links ]

Simons, R.H. (1983). The genus Trematocarpus (Sarcodiaceae, Rhodophyta) in southern Africa and the exclusion of Sphaerococcus (Chondrus) scutellatus. Bothalia 14 (3 and 4): 803-808.         [ Links ]

Stevens, R.R. (1981). Micology Guidebook. University of Washington Press, Seattle, 720 pp.         [ Links ]

Wittmann, W. (1965). Aceto-iron-haematoxylin-chloral hydrate for chromosome staining. Stain Technol., 40: 161-164.         [ Links ]

Yendo, K. (1920). Novae algae Japoniae. Decas I-III. Bot. Mag. Tokyo, 34: 1-12.         [ Links ]