Biocontrol de la "Escoba de Bruja" del Mango, con Trichoderma spp., en Condiciones de Campo

Biocontrol of "Witches' Broom" Disease in Mango with Trichoderma spp., Under Field Conditions

Alejandro Casimiro Michel Aceves¹, Marco Antonio Otero Sánchez¹, Antonio Díaz Castro¹, Rubén Darío Martínez Rojero¹, Rafael Ariza Flores² y Aristeo Barrios Ayala²

¹ Centro de Estudios Profesionales del Colegio Superior Agropecuario del Estado de Guerrero, Av. Vicente Guerrero No. 81, Colonia Centro, Iguala, Guerrero. CP 40000, México. Correspondencia: amichelaceves@yahoo.com.mx

Recibido: Agosto 31, 2012
Aceptado: Octubre 11, 2012

Resumen

Se evaluó la efectividad biológica en campo de Trichoderma spp., en el control de la "escoba de bruja" del mango ocasionada por Fusarium oxysporum y F. subglutinans en dos ciclos de producción en una huerta comercial de mango cv. "Haden" de 20 años de edad, en Tuxpan, Gro. Los tratamientos fueron: 1) Trichoderma harzianum cepa Thzn-2; 2) T. harzianum cepa Thzcf-12; 3) T. lignorum; 4) Benomilo; 5) Benzotiazol + Metilen bistiocionato y 6) testigo absoluto; se distribuyeron en un diseño de bloques completos al azar, con 5 repeticiones. Se realizaron ocho aspersiones aéreas, cada 15 d desde mediados de octubre. Las variables evaluadas fueron: 1) número de inflorescencias sanas y enfermas m^-2 y por área de copa; 2), número total de frutos por árbol; 3), eficiencia productiva; y 4) severidad de la enfermedad. Se realizó un análisis de varianza, prueba de Tukey y contrastes ortogonales. T. lignorum y Thzn-2 presentaron la mayor cantidad de inflorescencias sanas, superando a los fungicidas químicos. La cantidad de frutos por árbol y la eficiencia productiva tendió aumentar en el segundo año de evaluación en los tratamientos a base de Trichoderma. Con los dos años de evaluación consecutivos se comprobó que Trichoderma spp., es un buen agente de biocontrol. En particular, Trichoderma harzianum cepa nativa Thzn-2 redujo la severidad en promedio 22.9 % comparado con el testigo.

Palabras clave: Trichoderma harzianum, T. lignorum, control biológico.

Abstract

Keywords: Trichoderma harzianum, T. lignorum, biological control.

La superficie mundial cultivada con mango (Mangifera indica L.) en el 2011 alcanzó un total de 5,092,802 ha, con una producción de 35,124,127 t. El principal productor a nivel mundial fue la India con una participación de 46.3 % (2,356,700 ha), seguida por China con un 9.2 % (466,637 ha). Estos dos países representan más de 55% de la producción. México ocupa el sexto lugar como productor de esta fruta, después de India, China, Tailandia, Indonesia y Pakistán (FAO, 2012). La producción de mango en México ocupa un lugar preponderante en la explotación frutícola del país. En 2011 se cosecharon 174,969.85 ha con un rendimiento de 1,632,649.34 t y un valor en miles de pesos de 4,347,697.77. Los principales estados productores fueron: Sinaloa, Chiapas, Guerrero, Nayarit, Veracruz y Michoacán, los cuales aportaron más del 60% de la producción nacional. El estado de Guerrero ocupa el tercer lugar a nivel nacional en la producción de mango. Las regiones productoras son: Costa grande, Costa chica, Tierra Caliente y Norte. En 2011 participó con una superficie cosechada de 24,658 ha y una producción de 13,473 t ha^-1 (SIAP, 2012). En la mayoría de las zonas productoras de mango en el mundo se presenta un problema fitosanitario denominado "escoba de bruja" (Kumar et al., 1993), que en México se encuentra distribuida en todos los estados productores y puede reducir el 60 % o más del rendimiento. En casos de ataque severo, el daño puede considerarse del 100 % debido a que los árboles no producen fruta o ésta es abortada prematuramente por acción de la enfermedad. La región de Tierra Caliente y Norte son las más afectadas por la enfermedad y los cultivares Haden y criollo son los más susceptibles con una superficie de 2,804 ha (SIAP, 2012), donde provoca decrementos superiores al 60 % de la producción (Noriega-Cantú et al., 1999). Ha existido controversia sobre la etiología de la enfermedad; sin embargo, las investigaciones señalan consistentemente a los hongos Fusarium oxysporum y F. subglutinans, como los agentes causales de la enfermedad (Bhatnagar y Beniwal, 1977; Freeman et al., 1999 y 2000). Además, en fechas recientes se han reportado dos nuevas especies, una de las cuales ha sido reportada como Fusarium mangiferae, relacionada con cepas que fueron previamente identificadas como F. subglutinans, y la otra como Fusarium sterilihyphosum, aislada únicamente de tejido malformado en Sudáfrica (Britz et al., 2002). Incluso, algunos trabajos ya señalan a F. mangiferae como agente causal de este problema (Iqbal et al., 2006). Para la región norte del estado de Guerrero, Noriega-Cantú et al. (1999), reportan las especies Fusarium oxysporum y F. subglutinans. Estos hongos se han tratado de controlar; sin embargo, no existe un método único que logre disminuirlos significativamente, por lo que se ha propuesto el manejo integrado que incluye: poda fitosanitaria, fertilización al suelo y follaje, aspersiones de fungicidas, acariciadas, reguladores de crecimiento y otros compuestos. El uso descontrolado de fungicidas provoca contaminación ambiental y resistencia (De Waard et al., 1993), por lo que se buscan alternativas compatibles con el ambiente. El método biológico con Trichoderma spp., en condiciones in vitro puede ser exitoso (Michel-Aceves et al., 2001, 2009). La efectividad para controlar un fitopatógeno in vitro e in situ por un antagonista puede variar en términos de adaptación a las condiciones bióticas y abióticas específicas (Dennis y Webster 1971a y b) por tal motivo es importante el conocimiento de los tipos de antagonismo de hongos biocontroladores para implementar una buena estrategia de control. Trichoderma spp., como agente de biocontrol es eficaz contra fitopatógenos foliares (Nelson, 1991) y del suelo (Papavisas, 1981, 1985), por su capacidad de parasitar, competir por nutrientes o producir compuestos que resultan antagónicos para una gran variedad de hongos de los géneros Rhizoctonia, Fusarium, Pythium, Sclerotium, Alternaria, Phytophthora, Mycosphaerella, Colletotrichum, entre otros. Michel-Aceves et al. (2001, 2005a, 2005b, 2009) reportan el potencial antagónico in vitro de cepas nativas sobre las dos especies Fusariuminvolucradas en la "escoba de bruja" del mango; sin embargo, se desconoce la efectividad que pueda ejercer en condiciones de campo, por lo que se requiere evaluar su potencial en huertos comerciales y utilizar más extensivamente el control biológico con agentes biocontroladores nativos. Considerando estos aspectos, el objetivo de la presente investigación fue evaluar la efectividad que tiene Trichoderma spp., en el control de la enfermedad denominada "escoba de bruja" del mango, en dos años consecutivos de producción bajo condiciones de campo.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. La presente investigación se realizó durante 2009 y 2010 en una huerta comercial de mango var. Haden de 20 años de edad, ubicada en Tuxpan, Gro., de la región Norte del estado, localizada a 18° 27' LN y entre los 99° 42' LO a una altitud de 731 m. El clima predominante para esta zona, de acuerdo a la clasificación de Köpen modificado por García (1988), corresponde a: Awo (w) (i') g, clima cálido seco, el más seco de los subhúmedos con lluvias en verano, con una temperatura media anual de 37 °C de abril a septiembre y temperatura promedio de octubre a marzo de 23 °C y una precipitación promedio anual de 960 mm. La dirección de los vientos son de la siguiente manera: En primavera de sur a norte; en invierno de suroeste al sureste; en verano de norte a sur y en otoño de sur a norte (Centro Nacional de Estudios Municipales, 1987; INEGI, 2005).

Microorganismos evaluados. Se utilizó la cepa Thzn-2 (T. harzianum), del cepario del Laboratorio de Fitopatología del Colegio Superior Agropecuario del Estado de Guerrero, la cual se aisló del suelo de ésta misma huerta de mango y en el trabajo in vitro realizado por Michel-Aceves et al. (2009), fue la cepa que inhibió significativamente el crecimiento micelial de F. oxysporum y F. subglutinans; la cepa Thzcf-12 (T. harzianum), del cepario del laboratorio de control biológico de la Universidad de Colima, la cual se aisló en Armería, Colima y en el trabajo in vitro realizado por Michel-Aceves et al. (2005a y b), óefecto inhibitorio sobresaliente del crecimiento miceliar sobre F. oxysporum y F. subglutinans. La cepa T. lignorum, se obtuvo a partir del producto comercial MYCOBAC® (Laboratorios Buckman, S.A. de C.V.) a una concentración de 2 x 10⁷ conidios viables g^-1, según su etiqueta y recomendación.

Tratamientos y diseño experimental. Se evaluó el género Trichoderma con tres cepas y dos especies diferentes: Thzn-2 nativa (T. harzianum); Thzcf-12 (T. harzianum); cepa comercial (T. lignorum, i.a. del Mycobac®), dos fungicidas sintéticos Benomilo (BENLATE®) y Benzotiazol + Metilen bisticioanato (BUSAN®) y el testigo absoluto sin aplicación de productos, generándose 6 tratamientos (Cuadro 1), los cuales se evaluaron en dos ciclos de producción consecutivos. El diseño experimental utilizado fue de bloques completos al azar con cinco repeticiones, la unidad experimental estuvo formada por árbol de mango de 20 años de edad y en etapa de diferenciación floral. Las ocho aplicaciones de los productos sintéticos y biológicos fueron al follaje y brotes, se iniciaron un mes antes de la floración (15 de Octubre) hasta el amarre del fruto (15 febrero), se realizaron cada 15 d, con una bomba aspersora de motor tipo parihuela (Swissmex-Rapid S.A. de C.V. México), con una capacidad de 100 L de agua; en todos los tratamientos se utilizó como coadyuvante y estabilizador del pH al producto AGREX-ABC® a una dosis de 2 mL L^-1. Los árboles se bañaban perfectamente con los productos sintéticos y biológicos hasta que empezaban a escurrir al suelo los productos.

Reproducción de Trichodermas nativos: Las cepas Thzn-2 y Thzcf-12 se reprodujeron en el laboratorio, para lo cual se utilizó trozos pequeños (± 1.0 cm) de olote de maíz como sustrato, el cual fue previamente lavado y sumergido por 45 min en un recipiente con agua destilada y el antibiótico cloranfenicol a una concentración de 500 ppm. Después de este tiempo, el sustrato se depositó en una malla para eliminar el exceso de agua, colocando 300 g de sustrato en bolsas de poliestireno de 23 x 33 cm, fueron amarradas con liga y se procedió a su esterilización en autoclave por 30 min. Una vez frías las bolsas se inocularon con 5 mL de una suspensión de esporas a una concentración de 1x10³ e incubaron en condiciones de laboratorio 25 °C ± 1, 40 % de humedad relativa y 12 h luz/oscuridad. La cosecha de esporas se realizó a los 21 d después de haber inoculado, agregando a cada bolsa de sustrato 500 mL de agua destilada estéril, con la finalidad de desprender del olote la mayor cantidad de esporas y obtener una suspensión concentrada (Arzate-Vega et al., 2006). En la cámara hematimétrica de Neubauer (Lumycite, Propper, Manufacturing Co. Inc. Long Islan, NY) se contabilizó la concentración de esporas y se ajustó a 1x10⁸ esporas mL^-1. La concentración de 1x10⁸ es optima para ejercer un buen biocontrol -Vega et al., 2006). La cepa comercial (T. lignorum, i.a. del Mycobac®) viene a 2x10⁷ que es una concentración menor; sin embargo, es la que recomienda la casa comercial.

Variables de estudio: Número de inflorescencias sanas y enfermas por m² y totales. Para contabilizar las inflorescencias se utilizó un aro de 0.64 m²; la copa del árbol se dividió en cuadrantes orientados a cada punto cardinal (N, S, E y O) el aro se colocaba sobre el árbol en cada punto cardinal y se contaban las inflorescencias sanas y enfermas (malformación floral) ubicadas dentro del aro. Finalmente se realizó el cálculo del área de la copa/m², para lo cual se midió el diámetro de copa de cada árbol con ayuda de una cinta métrica, esta se tomó de la sombra proyectada por el sol en el suelo a las 12:00 h, midiendo la parte más larga de la sombra y otra de la parte más angosta de la copa proyectada, obteniendo al final una media del diámetro en cada árbol muestreado; para estimar el número de inflorescencias sanas y enfermas por árbol se utilizó la siguiente formula: (π.r²) y realizando los cálculos con reglas de tres para estimar el número por metro cuadrado y por área de copa de las inflorescencias (Westwood, 1982). Número total de frutos por árbol. En el momento de la cosecha se contaron todos los frutos por árbol. Eficiencia Productiva se midió en base al área transversal del tronco. Esta es la mejor forma para evaluar el efecto real de los tratamientos, ya que cada árbol es diferente a otro ya sea en vigor, tamaño de la copa, grosor, entre otros (Westwood, 1982). Para esto se midió la periferia del área del tronco en metros y se estimó el total de frutos en kilogramos producidos por biomasa utilizando la siguiente fórmula:

EP=kg/árbol/ATT

donde; EP = Eficiencia productiva, ATT = Área transversal del tronco en m² (πr²). La periferia del área del tronco se midió con la ayuda de una cinta métrica a 0.50 m de la base del suelo (Westwood, 1982).

Severidad de la enfermedad. Se midió en base al número total de inflorescencias sanas y enfermas por el área de copa de cada árbol, se expresó en porcentaje.

Análisis estadístico. Los datos obtenidos para cada uno de los ensayos se sometieron a un análisis de varianza (ANVA) y una prueba de rangos múltiples de Tukey (P° 0.05) y contrastes ortogonales, con el paquete estadístico SAS (1999). En el caso de los datos en porcentajes, antes de someterlos al ANVA y prueba de Tukey, se les realizó la transformación angular de √x+0.5.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

La evaluación bajo condiciones de campo considerando dos ciclos de producción permitió valorar con mayor precisión la efectividad biológica y la capacidad de control que tiene Trichoderma spp., sobre F. oxysporum y F. subglutinans, agentes causales de la escoba de bruja del mango.

Número de inflorescencias sanas y enfermas por m² y totales. El ANVA detectó diferencias significativas para el número de inflorescencias sanas m^-2 para el punto cardinal "Este" y total (Cuadro 2), donde los tratamientos biológicos: T. lignorum, Thzn-2, y Thzcf-12 con medias de 4.36, 4.19 y 3.46 respectivamente, obtuvieron la mayor cantidad, superando a los fungicidas químicos Benzotiazol + Mutilen bisticioanato, Benomilo y testigo con medias de 1.95, 1.77 y 1.55 inflorescencias sanas m^-2. Comportamiento similar se observó en el total.

El tener mayor número de inflorescencias sanas por el área total de copa implica efecto preventivo de los productos utilizados dado que se comenzó la aplicación antes del inicio de floración. En el promedio de dos años, el ANVA detectó diferencias significativas para el contraste de los tratamientos biológicos a base de Trichoderma contra los tratamientos químicos (Cuadro 3); teniendo así que los mejores tratamientos fueron Thzn-2, Thzcf-12 y Mycobac®, con promedios de 473.99, 438.62 y 411.37 inflorescencias sanas por el área total de la copa, respectivamente; superó al testigo y a los químicos Benomilo y Benzotiazol + Metilen bistiocianato con medias de 367.34, 347.69 y 276.60, respectivamente. Estos datos son superiores a los obtenidos por Díaz-Balderas (2002), quien evaluó en condiciones de campo en Puente de Ixtla, Morelos, el benomilo para el control de la enfermedad y obtuvo 240 (44.1 %) inflorescencias sanas y 75 enfermas (24.1 %). Cabe mencionar que en el primer año de evaluación se obtuvo en promedio mayor número de inflorescencias sanas por área de copa (495.12) que en el segundo año, esto refleja la alternancia de la producción en este frutal.

En las inflorescencias enfermas por área total de copa, no se encontraron diferencias estadísticas significativas (Cuadro 3); sin embargo, la mayor cantidad se reporta con los tratamientos Testigo, Benomilo y Benzotiazol + Metilen bistiocianato con medias de 373.50, 294.42 y 292.51 inflorescencias, mientras que la menor cantidad con Thzn-2, Mycobac® y Thzcf-12, con valores de 198.78; 217.76 y 250.00 inflorescencias, respectivamente; observándose que los tratamientos biológicos han reducido la cantidad de inflorescencias enfermas. En este sentido, para evitar daños por enfermedades, entre ellas antracnosis (Colletotrichum gloeosporioides) y cenicilla (Oidium mangiferae),que son dos de las enfermedades de importancia y escoba de bruja, Vázquez-Valdivia (2009b) recomienda realizar tres aplicaciones preventivas, la primera con Captan W 50 % en dosis de 2 gL^-1 de agua durante la floración y la segunda y tercera con Benomil 50 % en dosis de 1 gL^-1.

Número total de frutos. Todos los tratamientos fueron estadísticamente iguales en el primer y segundo año; sin embargo, en promedio de los dos años el ANVA detectó diferencias significativas, sobresaliendo la cepa nativa Thzn-2 con la mayor cantidad de frutos por árbol con un promedio de 393.8 frutos seguido T. lignorum, testigo y cepa Thzcf-12 con un promedio de 332.5, 324.7 y 311.8 frutos por árbol (Cuadro 4).

En el primer año de aplicación se obtuvo promedio general de 278.7 frutos, donde el testigo obtuvo el menor número (219.2) y la cepa Thzn-2 el mayor número con 386.6. En el segundo año el promedio fue mayor con 347.8 frutos, donde el testigo obtuvo el 430.1 y el fungicida Benzotiazol + Metilen bistiocianato el menor número con 248.8 frutos; todo esto nos indica que la aplicación de Trichoderma podría favorecer las condiciones del suelo y logra mantener un equilibrio ya que a partir de la aplicación de Trichoderma se ha aumentado la cantidad de frutos por árbol. Aún cuando las aplicaciones fueron a la parte aérea (follaje y brotes), se baño completamente cada árbol hasta que escurriera al suelo, por lo que indirectamente se aplicó también al suelo. A pesar de ello, la producción tiende a aumentar en todos los tratamientos y los biológicos superan a los químicos, esto indica que una constante aplicación reestablece a los antagonistas nativos y no nativos de la enfermedad y se observa una tendencia a incrementar la producción cuando se protege con los biológicos antagonistas.

Al respecto, Vázquez-Valdivia et al. (2009a y b) indican que con un buen manejo, mediante podas y aplicaciones preventivas de fungicidas (sulfato tribásico de cobre, captan y benomilo), durante floración y desarrollo del fruto, se contribuye a obtener buena producción. Las ocho aplicaciones que realizamos fueron preventivas porque iniciaron desde la diferenciación floral, amarre y desarrollo de fruto, por lo que lograron incrementar la producción de un año al otro.

En general, el INIFAP recomienda para disminuir la presencia de escoba de bruja, hacer un buen manejo de la huerta, que incluya riegos, fertilización, control de malezas, plagas e inducción floral entre otros aspectos. Además de podar y quemar las ramas enfermas y la aplicación mensual por siete meses de fungicidas como el benomilo, azufre humectable y sulfato de cobre tribásico después de la poda (Munro-Olmos, 2008). En este sentido, nosotros realizamos más aplicaciones que las recomendadas, solo que en un intervalo más corto (cada quince días), protegiendo desde la diferenciación floral hasta el desarrollo del fruto, con resultados satisfactorios al incrementar rendimiento.

Eficiencia Productiva. No existieron diferencias estadísticas significativas entre los tratamientos; sin embargo, en el primer año los que mostraron una mayor eficiencia productiva fueron T. lignorum con 74.7 kg m² y Thzn-2 con 70.6 kg m² (Cuadro 4), en contraste con los tratamientos que mostraron menor eficiencia productiva que fue el testigo y la cepa Thzcf-12 con 30.9 y 30.7 kg m², respectivamente. En el segundo año, a pesar de que también no existieron diferencias estadísticas significativas, la eficiencia productiva mejoró con respecto al año anterior y los valores cambiaron, donde la cepa Thzn-2 obtuvo la mayor eficiencia productiva con 135 kg m² y la menor fue la cepa Thzcf-12 con 89.3 kg m^-2.

En los dos años de evaluación no hubo diferencias estadísticas significativas, pero dos de los tratamientos biológicos superaron a los químicos y al testigo. Las medias de la eficiencia productiva promedio de los dos años muestran diferencias numéricas; los tratamientos que mostraron mayor aumento por unidad de área transversal del tronco fue T. harzianum cepa nativa Thzn-2 con 102.8 kg m² y T. lignorum con 93.7 kg m² mientras que los tratamientos que mostraron la menor eficiencia que fue T. harzianum cepa Thzcf-12 con 60.1 kg m^-2 y Benomilo con 75.3 kg m^-2 (Cuadro 4).

La cepa nativa Thzn-2 se restableció en su nicho según se incrementó su población, ya que para el primer año, T. lignorum tenía la mayor eficiencia productiva con 74.7 kg m^-2 y para el promedio de dos años la cepa nativa Thzn-2 fue la que logró la mayor eficiencia productiva, esto se debe a que está mejor adaptada a las condiciones del ambiente de la huerta y se manifiesta en su efecto benéfico (Nelson, 1991; Arzate-Vega et al., 2006).

En todos los árboles se manifestó la enfermedad, es decir existió un 100 % de incidencia, en general la huerta presenta altos niveles de severidad, esto puede deberse a varios factores entre ellos: que se trata del cv Haden, un genotipo susceptible (Mora et al., 2003) aunado a la edad y al escaso manejo agronómico (Vázquez-Valdivia et al., 2009a y b).

Díaz-Balderas (2002) reportó 25.7% de severidad cuando aplicó Benomilo en árboles de cv Haden en Puente de Ixtla, Mor. Un año después Mora et al. (2003), encontraron en los municipios del Valle de Apatzingán incidencias que fluctuaron entre los 15 y 87 %, con una severidad promedio de 11 al 30 %. Por su parte Perez-Barraza et al., (2007) en un diagnóstico que realizaron del cultivo del mango en Nayarit reportan incidencias promedio de 34 %; sin embargo, en la zona centro tienen hasta 58 % por las condiciones climatológicas y huertas de 200 a 600 msnm; estos valores son inferiores a los presentados en la presente investigación, para el caso de los productos biológicos.

En este sentido, Noiaium y Soytong (2000) reportan a los productos biológicos formulados con Trichoderma (T. harzianum y T. hamatum) aplicados al mango en condiciones de campo resultaron más efectivos que los productos químicos para reducir el inoculo y la incidencia de la antracnosis Colletotrichum gloeosporioides. Además, la incidencia de ésta enfermedad en fruta fue similar entre los biofungicidas y los productos químicos, pero los tratamientos biológicos propiciaron mayor rendimiento que los tratamientos químicos.

Inclusive, Noiaium y Soytong (2000) indican que otro organismo que puede ejercer un control de la antracnosis en postcosecha es Trichoderma harzianum, habrá que realizar pruebas in vitro e in vivo.

CONCLUSIONES

Con los dos años de evaluación consecutivos se comprobó que Trichoderma spp., es un promisorio biocontrol para el control de los agentes causales de la "escoba de bruja" del mango. En particular, la aplicación de Trichoderma harzianum cepa nativa Thzn-2 es efectiva; el primer año redujo la severidad en 13.7 %, el segundo año 32.0 % y en promedio 22.9 % comparado con el testigo, superando a los fungicidas químicos Benzotiazol + Metilen bistiocianato y Benomilo, aunque las pruebas estadísticas no fueron significativas en todas las variables.

LITERATURA CITADA

Arzate-Vega J, Michel-Aceves AC, Domínguez-Márquez VM y Santos-Eméstica OA. 2006. Antagonismo de Trichoderma spp., sobre Mycosphaerella fjiensis Morelet, agente causal de la sigacota negra del plátano (Musa sp.) in vitro e invernadero. Revista Mexicana de Fitopatología 24:98-104.         [ Links ]

Bhatnagar SS and Beniwal SPS. 1977. Involvement of Fusarium oxysporum in causation of mango malformation. Plant Disease Reporter 61:894-898.         [ Links ]

Britz H, Steenkamp ET, Coutinho TA, Wingfield BD, Marasas WFO and Wingfield MJ. 2002. Two new species of Fusarium section Liseola associated with mango malformation. Mycologia 94:722-730.         [ Links ]

Centro Nacional de Estudios Municipales. 1987. Iguala. Colección: Enciclopedia de los Municipios de México. Centro Nacional de Estudios Municipales, Secretaría de Gobernación. Pp. 203-208.         [ Links ]

Díaz-Balderas V. 2002. Bioensayos in vitro, forma de diseminación y control de la enfermedad "escoba de bruja" del mango causada por Fusarium moniliforme Sheld. y F. oxysporum Schlecht. Folleto Técnico No. 19. INIFAP. Centro de Investigación Regional Centro. Campo Experimental "Zacatepec". Zacatepec, Morelos, México. 21p.         [ Links ]

Dennis C and Webster J. 1971a. Antagonistic properties of species groups of Trichoderma I. Production of nonvolatile antibiotics. Transactions of the British Mycological Society 57:25-39.         [ Links ]

Dennis C and Webster J. 1971b. Antagonistic properties of species groups of Trichoderma II. Production of volatile antibiotics. Transactions of the British Mycological Society 57:41-48.         [ Links ]

De Waard MA, Georgopoulos SG, Hollomon DW, Ishii I, Leroux P, Ragsdale NN and Schwinn FJ. 1993. Chemical Control of plant disease: Problems and prospects. Annual Review of Phytopathology 31:403-421.         [ Links ]

FAO, 2012. Anuario de Producción. Producción Mundial de Mango. www.fao.org (consulta, junio 2012).         [ Links ]

Freeman S, Maimon M and Pinkas Y. 1999. Use of GUS transformants of Fusarium subglutinans for determining etiology of mango malformation disease. Phytopathology 89:456-461.         [ Links ]

Freeman S, Maimon M and Pinkas Y. 2000. Etiology of mango malformation disipase using GUS transformants of Fusarium subglutinans. Acta Horticulture 509:731-758.         [ Links ]

García E. 1988. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köpen. Cuarta edición. Instituto de Geografía. Universidad Nacional Autónoma de México. México. D. F. 217p.         [ Links ]

Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática (INEGI). 2005. Catálogo de Integración General de Localidades (CIGEL). II Conteo de Población y Vivienda 2005. México, D.F. 100 p.         [ Links ]

Iqbal Z, Mehboob-ur-Rahman, Dasti AA, Saleem A, and Zafar Y. 2006 . RAPD analysis or Fusarium isolates causing "Mango Malformation" disease in Pakistan. World Journal of Microbiology and Biotechnology 22: 1161-1167.         [ Links ]

Kumar J, Singh US and Beniwal SPS. 1993. Mango malformation: one hundred years of research. Annual Review of Phytopathology 31:217-232.         [ Links ]

Michel-Aceves AC, Rebolledo-Domínguez O, Lezama-Gutiérrez R, Ochoa-Moreno ME, Mesina-Escamilla JC y Samuels G. 2001. Especies de Trichoderma en suelos cultivados con mango afectados por "Escoba de bruja" y su potencial inhibitorio sobre Fusarium oxysporum y F. subglutinans. Revista Mexicana de Fitopatología 19: 154-160.         [ Links ]

Michel-Aceves AC, Otero-Sanchez MA, Rebolledo-Dominguez O, Lezama-Gutierrez R, Ariza-Flores R, Barrios-Ayala A. 2005a. Producción y efecto antagónico de quitinasas y glucanasas por Trichoderma spp., en la inhibición de Fusarium subglutinans y Fusarium oxysporum in vitro. Revista Chapingo, Serie Horticultura 11:273-27.         [ Links ]

Michel-Aceves AC, Reyes-De La Cruz A, Otero-Sanchez MA, Rebolledo-Dominguez O y Lezama-Gutierrez R. 2005b. Potencial Antagónico de Trichoderma Pers.:Fr. spp., sobre Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici (Snyder y Hansen) y Sclerotium rolfsii (Sacc.) in vitro e Invernadero. Revista Mexicana de Fitopatología 23:284-291.         [ Links ]

Michel-Aceves AC, Otero-Sanchez MA, Solano-Pascacio LY, Ariza-Flores R, Barrios-Ayala A, Rebolledo-Martínez A. 2009. Biocontrol in vitro con Trichoderma spp. de Fusarium subglutinans (Wollenweb y Reinking) Nelson, Toussoun, Marasas y F. oxysporum Schlecht., agentes causales de la "Escoba de Bruja" del Mango (Mangifera indica L.). Revista Mexicana de Fitopatología 27:18-26.         [ Links ]

Mora AA, Vega PA, González RM y Javier MJ. 1998. Enfermedades del Mango. Pp. 18-44. In: Téliz-Ortíz D. (ed.). El mango y su manejo integrado en Michoacán. GIIM (Grupo Interdisciplinario de Investigación en Mango). Colegio de Postgraduados. Montecillo, Edo. México. 55p.         [ Links ]

Mora AA, Téliz OD, Mora AG, Sánchez GP y Javier MJ. 2003. Progreso temporal de "Escoba de bruja" (Fusarium oxysporum y F. subglutinans) en huertos de mango (Mangifera indica L.) cv. Haden en Michoacán, México. Revista Mexicana de Fitopatología 21:1-12.         [ Links ]

Munro-Olmos D. 2008. Guía para la prevención y control de plagas y enfermedades del cultivo del mango, en el estado de Colima. Comité Estatal de Sanidad Vegetal (Cesavecol), Instituto Nacional de Investigaciones Forestales y Agropecuarias (INIFAP) Campo Experimental Tecoman, Universidad de Colima (U de C), Consejo estatal del mango en Colima (Coemango) y Secretaria de Desarrollo Rural del Gobierno del Estado. 78p.         [ Links ]

Nelson EB. 1991. Handbook of Applied Mycology. pp-327-355. In: Arora, D.K., Rai, B., Mukerji, K. G., Knudsen, G. R. (Eds.) Current limits to biological control of fungal phytopathogens. Volume 1: Soil and Plants. Marcel Dekker, Inc. New York, USA. 800p.         [ Links ]

Noiaium S and Soytong K. 2000. Integrated biological control of mango var. Choke Anan. Acta Horticulturae 509:769-778.         [ Links ]

Noriega-Cantú DH, Téliz-Ortíz D, Mora-Aguilera G, Rodríguez-Alcazar J, Zavaleta-Mejía E, Otero-Colinas G and Campbell CL. 1999. Epidemiology of mango malformation in Guerrero, México, with traditional and integrate management. Plant Disease 83:223-228.         [ Links ]

Papavisas GC. 1981. Survival of Trichoderma harzianum in soil and in pea and bean rhizospheres. Phytopathology 71:121-125.         [ Links ]

Papavisas GC. 1985. Trichoderma and Gliocladium: Biology, Ecology and Potential for Biocontrol. Annual Review of Phytopathology 23: 23-54.         [ Links ]

Pérez-Barraza MH, Vázquez-Valdivia V, Osuna-García JA, Ríos-Torres A y López-Arriaga G. 2007. Diagnostico del cultivo de mango en Nayarit. Folleto técnico no. 7. INIFAP. Centro de Investigación Regional del Pacifico Centro. Campo Experimental Santiago Ixcuintla. Santiago Ixcuintla, Nayarit México. 43p.         [ Links ]

SAS Institute Inc. 1999. SAS user's guide: Statistics. Release 6.03. Ed. SAS Institute Incorporation. Cary, NC USA. 1028p.         [ Links ]

Servicio de Información Estadística Agroalimentaria y Pesquera (SIAP). 2012. www.siap.sagarpa.gob.mx. Organismo de la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo rural, Pesca y Alimentación. (consulta, febrero 2012).         [ Links ]

Vázquez-Valdivia V, Pérez-Barraza MH, Osuna-García JA y Urías-López MA. 2009a. Intensidad de poda sobre el vigor, producción y peso del fruto, del mango "Ataulfo". Revista Chapingo Serie Horticultura 15:127-132.         [ Links ]

Vázquez-Valdivia V, Pérez-Barraza MH, Osuna-García JA y Urías-López MA. 2009b. Manejo integral de huertos de mango "Ataulfo" con altas densidades de población. Revista Chapingo Serie Horticultura 15:155-160.         [ Links ]

Westwood MN. 1982. Fruticultura de zonas templadas. Editorial Mundi-Prensa. Madrid, España. 461p.         [ Links ]