Palinofagia de los murciélagos del género Glossophaga (Mammalia: chiroptera) en México

Nansy Sánchez-Casas y Ticul Alvarez

Laboratorio de Cordados Terrestres, Departamento de Zoología, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, I.P.N., Carpio y Plan de Ayala s/n, Col. Santo Tomás, 11340 México, D.F., MEXICO. E-Mail: nsanchez@bios.encb.ipn.mx

Recibido: 26 de octubre 1998
Aceptado: 28 de junio 2000

Resumen

El estudio se basó en el análisis de 1012 contenidos gastrointestinales de murciélagos representando las cuatro especies del género Glossophaga (Mammalia:Phyllostomidae) que se distribuyen en México. El análisis consistió en el procesamiento, identificación y cuantificación de los granos de polen extraídos de los tractos digestivos. Se identificaron 36 especies de plantas utilizadas como parte de la alimentación, siendo en general las más importantes por su abundancia: Mastichodendron capiri, Crescentia alata, Pseudobombax ellipticum, Cordia alliodora, Pithecellobium lanceolatum, Ipomoea sp. y Bursera sp. Se encontraron variaciones significativas entre la alimentación de las hembras y la de los machos, así como estacional y geográfica. Glossophaga soricina fue la especie en la cual se encontró la mayor variedad de plantas, por esto y por ser la de mayor distribución en la República Mexicana es considerada la especie más oportunista del género en nuestro país. Finalmente se discute que el traslapo encontrado en la dieta, no necesariamente es un indicador de uso común de recursos.

Palabras clave: Bats, Glossophaginae, Glossophaga, hábitos alimentarios, polen, México.

Abstract

The work is based upon the study of 1012 stomach contents of the four species of the genus Glossophaga (Mammalia:Phyllostomidae) living in Mexico. The contents of each stomach were analyzed both quantitative and qualitatively. Pollen from thirty six species was identified, mostly from Mastichodendron capiri, Crescentia alata, Pseudobombax ellipticum, Cordia alliodora, Pithecellobium lanceolatum, Ipomoea sp. and Bursera sp. To evaluate differences in feeding habits, we separated specimens by sex, season and locality. We found significant sexual, seasonal, and geographic differences. Glossophaga soricina was the species with highest number of pollen species identified in its digestive tract. G. soricina is the most widely distributed species in the genus in Mexico and we considered it also the most opportunistic. When the feeding habits of different species were compared, we found some overlapping in the diet that not necessarily indicates common use of resources.

Key Words: Bats, Glossophaginae, Glossophaga, food habits, pollen, Mexico.

Introducción

La historia taxonómica y nomenclatorial del género Glossophaga es compleja. Webster (1993), al hacer una revisión del género reconoce como válidas cuatro especies para México. Glossophaga commissarisi se distribuye en la vertiente del Pacífico de Sinaloa hacia Chiapas y desde el centro de Veracruz hacia Sudamérica, excluyendo la Península de Yucatán (Webster y Jones 1993); Glossophaga leachii se distribuye desde Jalisco y Tlaxcala hasta Costa Rica (Webster y Jones 1984), quedando Michoacán incluida en esta área (González-Ruíz y Villalpando-R. 1997); Glossophaga morenoi es la única especie de este género endémica a México y se distribuye en los estados de Morelos, Puebla, Guerrero, Oaxaca y Chiapas (Webster 1993, Gardner 1986); por último, Glossophaga soricina es la especie más ampliamente distribuida, cubriendo ambas vertientes de México, desde Sonora por el Pacífico y Tamaulipas por el Golfo hasta Sudamérica, penetrando esporádicamente al Altiplano Mexicano.

El conocimiento que se tiene en relación a la alimentación del género Glossophaga es escaso, basándose en la mayoría de los casos en observaciones de campo, pero poco apoyadas en análisis de excretas y contenidos estomacales que confirmen los hábitos palinófagos de este murciélago.

Para México, Gaumer (1917) observó en Yucatán a Glossophaga soricina comiendo frutos y lamiendo el jugo de Cordia dodecandra. Dalquest (1953) en su trabajo relacionado con los mamíferos de San Luis Potosí, sugirió que Glossophaga soricina come principalmente néctar pero también consume frutos. Hall y Dalquest (1963) colectaron esta especie de murciélago en Veracruz, alimentándose en árboles de plátano.

Con base en estudios de contenidos estomacales, Alvarez y González-Quintero (1970), aportaron datos procedentes de 174 ejemplares de Glossophaga soricina colectados en Guerrero, Morelos, Oaxaca y Veracruz. Reconocieron 34 especies vegetales, siendo las más abundantes Agave sp., Myrtillocactus geometrizans, Ceiba sp. e Ipomoea sp. Quiroz et al. (1986), en su análisis de murciélagos procedentes de Juxtlahuaca, Guerrero, registraron la presencia de granos de polen de Combretum farinosum, Crescentia alata, Pseudobombax ellipticum, Ceiba sp. y Bauhinia ungulata.

Fuera de México se pueden citar, entre otros a Heithaus et al. (1975) quienes observaron que el 59.6% de los 146 ejemplares examinados de Glossophaga soricina contenían polen de Ochroma lagopus, Pseudobombax ellipticum, Ceiba pentandra, Hymenaea courbaril, Manilkara zapota y Crescentia sp., Fleming (1995) considera a Glossophaga soricina como un buen ejemplo de murciélagos comedores de flores y frutos de cactáceas y agaváceas, así como dispersores de semillas de cactáceas y moráceas en zonas áridas tropicales.

La información recabada hasta el momento para Glossophaga commissarisi es únicamente la proporcionada por Howell y Burch (1974) para Costa Rica donde encontraron restos de lepidópteros, frutos de Acnistus sp., así como polen y néctar de Musa sp. y Mucuna sp. La única referencia para Glossophaga leachii es la de Eguiarte et al. (1987) quienes, en Morelos, observaron a este murciélago como visitante de las flores de Pseudobombax ellipticum e Ipomoea sp. Villa-Ramírez (1967) informó la dieta de Glossophaga morenoi constituida de néctar, polen y pulpa de frutos.

Desde hace aproximadamente 30 años el personal del Laboratorio de Cordados Terrestres de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional ha realizado colectas de murciélagos de este género para la Colección Mastozoológica de dicho Laboratorio por lo que, aprovechando este material se consideró conveniente realizar el estudio de los hábitos alimentarios de este género, determinando con base en el análisis cualitativo y cuantitativo del polen, las plantas que utilizan como recurso alimentario las cuatro especies del género Glossophaga en México, así como las preferencias individuales, locales, sexuales y estacionales que muestran estos murciélagos.

Material y métodos

El análisis del contenido gastrointestinal de cada murciélago se llevó a cabo de la siguiente manera: Se extrajo el aparato digestivo y se colocó en frascos con alcohol al 70%, posteriormente se fragmentó con unas tijeras para disgregar el contenido estomacal.

Para efectuar la identificación del polen, las muestras fueron procesadas con la técnica de acetólisis-KOH (Alvarez y González-Quintero 1970). Una vez obtenidos los granos de polen, se procedió a la elaboración de preparaciones fijas (dos por muestra) utilizando como medio de montaje gelatina glicerinada.

La identificación del polen se llevó a cabo con ayuda de claves dicotómicas y por comparación con polen ilustrado en publicaciones palinológicas (Erdtman 1966, Faegri e Iversen 1964, Huang 1972, Kapp 1969, Palacios 1966, 1969, 1974, Palacios-Chávez et al. 1985, 1991, Quiroz et al. 1986, Roubik y Moreno 1991). También se utilizaron las preparaciones fijas de la Palinoteca del Departamento de Botánica de la E.N.C.B. La identificación se llevó a cabo a nivel específico cuando fue posible. El método utilizado para el conteo de los granos de polen dependió de la cantidad que hubo por laminilla; en caso de ser muy abundantes se contaron al azar un máximo de 1000 granos (Ramalho y Kleinert-Giovannini, 1986).

Cuando se trata de porcentajes de abundancia se refiere al número de granos de polen presentes en cada muestra, por lo que la suma de los porcentajes representó el 100%. Sin embargo cabe señalar que la abundancia del polen extraído del tracto digestivo depende en mucho del lapso de tiempo en que el murciélago visitó la fuente alimentaria y el momento en que fue capturado.

Con la información obtenida se realizaron los siguientes análisis:

a) Diferencias sexuales en diferentes áreas. Para conocer si existen o no diferencias en la alimentación de los murciélagos en diferentes localidades, se seleccionaron aquellas en las que el número de ejemplares hembras y machos fuera significativo y colectados en la misma fecha. Se analizó el consumo de las diferentes especies de plantas, por medio de los granos de polen, tomando en cuenta el porcentaje y frecuencia que cada planta representó para interpretar la importancia en los contenidos gastrointestinales. Este análisis se realizó en Glossophaga soricina, G. commissarisi, G. morenoi y G. leachii.

b) Diferencias estacionales en una misma área. Con el interés de probar si existen cambios en la alimentación en relación a la época del año, se procedió a analizar los posibles cambios alimentarios por temporada, para lo cuál se tomó en cuenta el consumo de polen por ejemplares de la misma región, pero colectados en temporadas distantes para que el cambio fuera representativo considerando las épocas de floración de las plantas. Este análisis únicamente se realizo en G. soricina.

c) Diferenciación alimentaria sexual. Para probar si existían diferencias en la alimentación entre hembras y machos, se formaron grupos basados en proximidades geográficas y en el tamaño de la muestra (Cuadro 1). Se compararon los grupos en los cuales se contó con un número considerable de ejemplares de ambos sexos y colectados en la misma temporada. Para cuantificar las diferentes especies de polen de las muestras, se calculó el porcentaje que representan del total analizado. Las frecuencias se procesaron mediante la prueba de "Gw" con corrección de Williams (Sokal y Rohlf, 1981), para determinar si existe o no variación sexual en las plantas utilizadas como alimento. Análisis realizado en G. soricina, G. commissarisi, G. morenoi y G. leachii.

d) Diferenciación estacional sexual. Con los grupos elaborados por localidades, se procedió a realizar un análisis para comparar la variación alimentaria estacional, comparando aquellos grupos en los cuales se contó con muestras de dos épocas del año. Considerando los porcentajes de abundancia de cada una de las plantas identificadas y las frecuencias, las cuales fueron utilizadas para aplicar la prueba de "Gw" con corrección de Williams (Sokal y Rohlf, 1981) para determinar si existe o no cambio en las plantas utilizadas como alimento por estos murciélagos con base a la época de colecta. Únicamente se realizó este análisis en G. soricina.

e) Afinidad temporal en relación a la alimentación. Para probar si existe alguna similitud entre las preferencias alimentarias de estos murciélagos a lo largo de su distribución en México, se utilizaron los grupos formados con ejemplares referidos a la misma área, considerando los sexos por separado y considerando tres temporadas en las que se dividió el año: Primera temporada: enero a abril. Segunda temporada: mayo a agosto. Tercera temporada: septiembre a diciembre. Se procedió a realizar un análisis de similitud, considerando presencia y ausencia de los granos de polen, mediante el complemento del coeficiente de Sörensen y con la matriz generada se crearon dendrogramas por el método de agrupación de promedios no ponderados (UPGMA) por medio del programa estadístico NT-SYS. Comparando las temporadas entre sí, tanto para hembras como para machos y por último una comparación general. Este análisis se realizó solo en G. soricina.

f) Comparación interespecífica de los hábitos alimentarios del género Glossophaga. Para probar la existencia de una posible competencia entre las especies del género, se compararon aquellas especies colectadas en una misma localidad y época del año, utilizando los porcentajes y frecuencias de las diferentes especies de plantas identificadas, considerando hembras y machos por separado. Se aplicó el coeficiente cuantitativo de Sörensen (Sq) para obtener valores de similitud en la dieta.

g) Comparación global de la alimentación de las cuatro especies de Glossophaga en México. En esta parte del trabajo se realizó una comparación de las plantas que son utilizadas como parte de la alimentación en las diferentes especies del género Glossophaga.

Es importante señalar que los granos de polen de Alnus jorullensis y Pinus sp. no fueron incluidos en el análisis debido a que son plantas con polinización anemófila (Lewis et al. 1983). Además, los granos de polen de Asteraceae y Phytolacaceae únicamente fueron identificados a nivel de familia, debido a la gran complejidad del polen de estos grupos.

Las laminillas con los granos de polen y las pieles de los murciélagos se encuentran depositadas en la Colección Mastozoológica del Departamento de Zoología de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas.

Resultados

Glossophaga soricina handleyi Webster y Jones, 1980.

De los 865 contenidos estomacales procesados de Glossophaga soricina handleyi, el 64% (552) son de ejemplares hembras y el 36%(313) de machos. En cuanto a la temporalidad de colecta, se encuentran representados de manera homogénea todos los meses del año, excepto diciembre del cual no se dispuso de ejemplares; los meses con mayor número de muestras para la primera mitad del año son marzo, abril y mayo, en tanto que para la segunda, noviembre fue el más representado. De acuerdo con Webster (1993), la distribución de Glossophaga soricina handleyi, abarca 25 estados de la República, de 15 de los cuales se examinaron muestras. De los 865 contenidos estomacales procesados, el 30.8% (266) se consideraron estériles por no presentar restos alimentarios de ningún tipo; el 64.6% (559) mostró como único ítem alimentario granos de polen; el 3.0% (26) tenían sólo restos de insectos y el 1.6% (14) restos vegetales.

Las plantas más abundantes fueron Mastichodendron capiri (31.1%), Cordia alliodora (12%), Ceiba pentandra (11.1%), Crescentia alata (9.5%), Pseudobombax ellipticum (8.2%) e Ipomoea sp. (7.3%). El restante 20.8% se encontró distribuido en 23 especies de plantas, en proporciones menores al 4% cada una de ellas (Cuadro 2).

Diferenciación sexual en diferentes áreas.

Ocozocuautla, Chiapas.- Se analizaron los contenidos de 17 hembras y 17 machos, colectados el mes de marzo. En relación al porcentaje de abundancia, existió una clara diferencia alimentaria entre ambos sexos. Mientras que las hembras consumen 12 especies de plantas (Cuadro 3), los machos se alimentaron de sólo 10 especies. Bernoullia sp. representó el 69.6% del polen en hembras y el 30.6% en machos; Asteraceae 12.1% y 2.8%; Agave sp. 0.1% y 33.7% y Cordia alliodora 6.8% y 21.7%, respectivamente. El resto de las plantas que complementan el 100% representan cada una menos del 7%. En lo que se refiere a presencia y ausencia, Bernoullia sp. fue consumida por seis hembras y seis machos; Heliocarpus sp. 4 y 1; Asteraceae 8 y 5; Agave sp. 3 y 5 y Cordia alliodora 2 y 3, respectivamente.

Catemaco, Veracruz.- Se analizaron los contenidos de 27 hembras y 11 machos colectados en el mes de marzo. El número de plantas identificadas en las hembras fue de nueve y en los machos de ocho especies diferentes, de las cuales Mastichodendron capiri, representó un porcentaje del 29.7% en hembras y ausente en machos; Mucuna sp. un 11.3% y 32.4%; Stenocereus sp. un 3.0% y 19.4%; e Ipomoea sp. un 43.9% y 42.2%, respectivamente. En cuanto a presencia y ausencia, los granos de polen de Ipomoea sp. se encontraron en 14 de 27 hembras y en 4 de 11 machos; Mastichodendron capiri en 8 y ninguno; Mucuna sp. en 7 y 3; Stenocereus sp. en 3 y 3, respectivamente.

Caleta de Campos, Michoacán.- Se analizaron 24 hembras y 14 machos colectados durante el mes de febrero. En las hembras se identificaron siete especies de plantas, mientras que en los machos solo seis. Cordia alliodora se presentó en las hembras en un 90.9% y en los machos en un 1.1%; Ceiba pentandra en 3.1% y 48.3%; Ficus sp. ausente y 48.1%; Pithecellobium lanceolatum en 2.5% y 0.1%; Ipomoea sp. en 2.8% y 0.5%; Pseudobombax ellipticum en 0.2% y ausente y Bauhinia sp. en 0.1% y 0.8%, respectivamente. Con respecto a la presencia y ausencia de las plantas identificadas, Cordia alliodora se presentó en 9 de las 24 hembras y en tres de los 14 machos; Ceiba pentandra en 8 y 5; Ficus sp. ausente y 1; Pithecellobium lanceolatum 3 y ausente; Ipomoea sp. 1 y 2; Pseudobombax ellipticum 3 y 1 y Bauhinia sp. 2 y 1, respectivamente.

Xochicalco, Morelos.- Se analizaron 10 hembras y 13 machos, colectados durante el mes de junio. Se identificaron 8 especies de plantas en las hembras y solo tres en los machos. De las plantas identificadas Ceiba pentandra represento un 45.1% en hembras y 26.8% en machos; Pseudobombax ellipticum un 23.4% y 59.5% y Agave sp. un 23% y 13.7%, respectivamente. En lo que respecta a presencia y ausencia de las plantas, Ceiba pentandra se encontró en 5 de las 10 hembras y en 6 de los 13 machos; Pseudobombax ellipticum en 2 y 10; Agave sp. en 7 y 5, respectivamente.

Al analizar los resultados totales de las cinco áreas comparadas se observa:

a) Una diferencia en la dieta de las hembras y machos.

b) De las 12 especies de plantas utilizadas como alimento de estos murciélagos, tres son las que presentan mayor porcentaje. Las nueve especies restantes en la mayoría de los casos son utilizadas como especies complementarias para cubrir las necesidades energéticas.

Diferencias estacionales en una misma área.

Ocozocuautla, Chiapas.- Se analizaron 34 ejemplares colectados durante el mes de marzo y 13 del mes de septiembre. Durante el mes de marzo, fueron consumidas 13 especies de plantas, en tanto que en septiembre fueron 12 las especies utilizadas.

Pithecellobium lanceolatum, Mucuna sp., Bursera sp. y Bauhinia sp. son plantas que exclusivamente se identificaron en contenidos procedentes de murciélagos colectados durante septiembre, en tanto que Ceiba pentandra, Bernoullia sp., Heliocarpus sp. e Ipomoea sp. se encontraron únicamente en los de marzo.

Considerando la presencia y ausencia, Bernoullia sp. se presentó en 12 de los 34 ejemplares colectados en marzo y en ninguno de los 13 ejemplares colectados durante septiembre; Agave sp. en 8 y 3; Cordia alliodora en 5 y 7; Bursera sp. en ninguno y 2, respectivamente.

Arteaga, Michoacán.- Se examinaron ejemplares del mes de marzo (5 ejemplares) y julio (19 ejemplares). Sí se encontraron diferencias importantes en el cambio estacional alimentario de estos murciélagos.

Tanto para el mes de marzo como para julio se identificaron seis especies de plantas. Agave sp. representó el 61.3% de los 5 ejemplares de marzo y el 3.8% de los ejemplares de julio; Bursera sp. el 28.8% y 33%; Mastichodendron capiri ausente y 37.8%; Calliandra sp. el 1.3% y 19.9%, respectivamente. Ceiba pentandra y Myrtillocactus geometrizans son especies que únicamente se identificaron durante marzo y Mastichodendron capiri y Pseudobombax ellipticum únicamente en julio.

Al comparar los resultados de presencia y ausencia, se observa que Agave sp. se presenta en cuatro de los cinco ejemplares y en dos de los 19 ejemplares; Bursera sp. en 3 y 9; Mastichodendron capiri en ninguno y 8; Calliandra sp. en 2 y 5, respectivamente. Se observa un cambio marcado en las plantas que funcionan como alimento en los primeros meses del año, cuando la base de la dieta está dada por Bernoullia sp., Agave sp. y Bursera sp., en tanto que para los meses de julio y septiembre son Mastichodendron capiri y Calliandra sp. La variedad de especies de polen es alta, pero el grueso alimentario está dado por tres especies de plantas y las restantes funcionan únicamente como complemento.

Diferenciación alimentaria estacional.

Las localidades exactas de cada grupo, número de ejemplares y época de colecta se encuentran referidas en el Cuadro 1.

Grupo E.- Se examinaron ejemplares de dos épocas, seis del mes de enero y 12 del mes de junio. En total se identificaron nueve especies de plantas por medio de los granos de polen como parte de la alimentación (Cuadro 5). En las hembras el grueso alimentario se basó, en ambas épocas en Ceiba pentandra con 41.1% y 59%, en enero y junio, respectivamente, aunque el complemento es diferente, mientras que en enero es Ipomoea sp. (46.1%) en junio es Cordia alliodora (36.9%). En las hembras no se encontraron diferencias significativas (Gw=9.9, g.l.=8, P>0.05)en las plantas utilizadas como alimento durante los meses de enero y junio. Los machos mostraron un marcado cambio en su alimentación (Gw=38.8, g.l.=8, P<0.05). En el mes de enero, la alimentación se basó en su mayoría en Ipomoea sp. (78.1%), en cambio en junio las plantas más frecuentes fueron Agave sp.(44.4%) y Cordia alliodora (38.5%).

Grupo F.- De las dos épocas comparadas, marzo y septiembre se dispuso de 50 y 29 ejemplares, respectivamente. Se identificaron 15 especies de plantas como parte de la dieta de esta especie de murciélago. Para las hembras, no se encontraron diferencias significativas (Gw=14.9, g.l.=14, P>0.05). Las plantas de las que se alimentaron fueron básicamente las mismas, Pseudobombax ellipticum, Crescentia alata, Cordia alliodora, Enterolobium cyclocarpum y Combretum farinosum, aunque en porcentajes diferentes. La alimentación de los machos es marcadamente diferente (Gw=60.8, g.l.=14, P>0.05). Las especies que dieron las diferencias importantes fueron, para el mes de marzo, Crescentia alata con un 40.3% y para el mes de septiembre Cordia alliodora con un 53.4%; sin embargo, en ambas épocas se complementa con Mastichodendron capiri con un 33.2% de abundancia en marzo y un 39.5% en septiembre.

Grupo G.- De este grupo se analizaron ejemplares de dos épocas, 38 del mes de mayo y 20 de octubre. Se identificaron 10 especies de plantas diferentes. Las hembras cambiaron las proporciones de abundancia en ambas épocas (Gw=21.8, g.l.=9, P>0.05). Durante el mes de mayo la planta más abundante fue Mastichodendron capiri con un 92%, en tanto que para octubre el 51.3% lo represento Calliandra sp., el 24.6% Cordia alliodora y el 23.9% Ceiba pentandra. Las especies restantes aportan menos del 5% (Cuadro 5). En los machos se presentó un cambio marcado en cuanto a las preferencias y abundancias (Gw=82.4, g.l.=9, P<0.05). En mayo, los machos prefirieron granos de polen de Mastichodendron capiri, comprendiendo el 83.7% de la alimentación, planta que cubrió menos del 1% de los requerimientos nutricionales del mes de octubre; en este mes Ceiba pentandra (67.8%) cubre la mayor parte de la alimentación, seguido en importancia por Calliandra sp. (25.1%), plantas que no fueron encontradas en la dieta de los machos durante la primera mitad del año (Cuadro 5).

Grupo I.- En este grupo se analizaron 34 ejemplares de marzo y 13 de septiembre; identificándose un total de 17 especies diferentes de plantas (Cuadro 5). En este caso, las hembras cambiaron considerablemente sus preferencias alimentarias (Gw=53.6, g.l.=16, P<0.05). En el mes de marzo, el 69.6% de la alimentación estuvo dada por Bernoullia sp., el 30.4% restante se distribuye de manera homogénea entre 11 especies de plantas y durante septiembre, Cordia alliodora se presentó en un 50.2%; Calliandra sp. en un 39.4% y el 10.4% restante se distribuye entre siete plantas diferentes. Los machos (Gw=29.2, g.l.=16, P>0.05) se alimentaron durante marzo, más o menos en la misma proporción de Agave sp. y Bernoullia sp. en un 33.7% y 30.6%, respectivamente; en cambio, en septiembre las especies importantes por su abundancia son Ipomoea sp. con el 54.4% y Mucuna sp. con el 39.7%. Las especies restantes están en el Cuadro 5.

Grupo K.- De las dos épocas de comparación, febrero y agosto, se analizaron 20 y 10 ejemplares respectivamente en los cuales se identificaron nueve diferentes plantas (Cuadro 5). Las hembras mostraron ciertas diferencias (Gw=17.4, g.l.=7,P>0.05). Durante febrero se alimentaron con Crescentia alata (56%) y Enterolobium cyclocarpum (25.4%), en cambio durante agosto, la planta más abundante fue Pithecellobium lanceolatum con un 81.3% complementada únicamente con Crescentia alata en un 18.7%. Los machos, cambian su alimentación de una época a otra (Gw=21.4, g.l.=7, P<0.05). En el mes de febrero, la planta más abundante fue Crescentia alata con un 79.8%, la cuál solo representó el 11.1% en agosto y en ese mes las especies importantes por su aportación a la alimentación fueron Ceiba pentandra en un 48.6% y Phytolacaceae en un 36.1%. Ambas plantas no se encontraron en las muestras de febrero (Cuadro 5).

Grupo L.- Para este grupo las dos épocas de comparación fueron marzo y julio, de las cuales se tuvieron 38 y 11 ejemplares respectivamente, en los cuales se identificaron nueve especies de polen (Cuadro 5). En este caso, tanto las hembras como los machos mostraron diferencias estacionales con respecto a lo que comen. Las hembras (Gw=24.1, g.l.=8,P<0.05) durante la primera mitad del año, se alimentaron principalmente de Ipomoea sp. (43.9%), Mastichodendron capiri (29.7%) y Mucuna sp. (11.3%), en tanto que para la segunda mitad del año (julio), Cordia alliodora (60.1%) fue la especie más abundante, utilizando en esta época también Mucuna sp. (22.3%) y Mastichodendron capiri (16.9%), pero en proporción diferente a la utilizada en marzo. Por su parte, los machos (Gw=23.6, g.l.=8,P<0.05) en marzo obtienen la mayor aportación de granos de Ipomoea sp. (42.2%), seguida por Mucuna sp. (32.4%). En tanto que para julio, Mucuna sp. represento el 50.9% complementándose en un 42.3% con Mastichodendron capiri, especie ausente en marzo. Las especies de plantas que complementaron el porcentaje fueron diferentes en ambas temporadas y sexos (Cuadro 5).

Grupo N.- Se analizaron 16 ejemplares del mes de abril y 12 de noviembre, en los cuales se identificaron seis especies de plantas (Cuadro 5). En lo que respecta a las hembras (Gw=17.3, g.l.=5, P<0.05) durante abril, se alimentaron exclusivamente de granos de polen de Pseudobombax ellipticum, siendo este el único caso de los analizados en el que solo se utiliza un ítem alimentario; en cambio durante noviembre, se alimentan de dos tipos de plantas, Agave sp. en un 72.3% y Cordia alliodora en un 24.7%. Para los machos (Gw=20.1, g.l.=5, P<0.05) durante el mes de abril, la planta más abundante fue Mastichodendron capiri con un 71.1% y con mucho menor proporción Cordia alliodora (18.5%); en tanto que en noviembre las más abundantes fueron Mastichodendron capiri (56.6%) y Agave sp.(30.8%).

En términos generales, el análisis alimentario estacional mostró diferencias considerables en los porcentajes de abundancia de las plantas que son utilizadas por Glossophaga soricina en las diferentes épocas del año, lo cual puede estar relacionado con la época de floración de las diferentes plantas.

De los siete grupos comparados, en cuatro de ellos se observó que en las hembras existe una alta diferenciación alimentaria, mientras que en los tres grupos restantes las diferencias no fueron significativas.

Por el contrario, en todos los grupos de machos comparados, las diferencias alimentarias son significativas. Por lo anterior podemos deducir una clara diferenciación alimentaria dependiendo de la época del año.

En los grupos donde las diferencias no fueron muy claras, debe considerarse que en parte es porque los meses de comparación no fueron distantes (enero-junio) y las plantas en floración son aún las mismas, aunque en algunos casos se esté llegando al final de este periodo, pero aun representan porcentajes importantes como es el caso de Mastichodendron capiri, Ceiba pentandra y Pseudobombax ellipticum que son especies utilizadas como parte importante de la alimentación en más de una temporada.

La proporción de cada planta en la dieta de Glossophaga soricina y su variación a lo largo del año, está relacionada con la variación estacional en la disponibilidad de los recursos vegetales en el área de distribución de estos murciélagos.

Afinidad temporal en relación a la alimentación.

Temporada 1 (enero a abril)

En las hembras, se observó en el dendrograma de similitud la formación de dos grandes grupos (Fig. 1A) que se unen entre sí con un valor de 25%. El primero (I) constituido por los grupos de localidades referidas a Chiapas y Veracruz, las que se unieron con un índice de 62.5%, a este grupo se unen las localidades del estado de México y Morelos con un valor de 45% y a 40.1% se unen las de Michoacán.

El grupo (II), se formó por las localidades de Arteaga, Michoacán y todas las localidades referidas a Hidalgo y San Luis Potosí, unidas entre si con un valor del 44.4%.

A los dos grupos principales se unen de manera independiente las localidades referidas a Colima en 8.6% y Campeche y Quintana Roo con un valor de 3.6%.

En los machos se formaron dos grupos principales unidos con un 15.5% de similitud (Fig. 1B). El grupo (I), comprendió dos subgrupos, el (a) formado por las localidades de los ejemplares referidos a Michoacán, México y Morelos con valor de 40% y el (b) que comprendió las localidades de San Luis Potosí, Hidalgo y Veracruz unidas entre sí con una similitud de 46.2%. Los dos subgrupos se unen entre sí con un valor de 36.4%.

El grupo (II) involucró las localidades de Chiapas, Campeche y Quintana Roo, con un valor de 36.4%.

En el dendrograma (Fig. 1C) de las hembras se aprecia la formación de dos grandes grupos, que se unen entre sí con un 51.2% de similitud. El primero (I) se forma con las localidades de Guerrero con un valor de similitud de 94%. De manera independiente a éste, se unen las localidades de Oaxaca y Chiapas con un 60.7%.

El grupo (II) se formó por tres subgrupos (a,b,c). El primero (a) formado con las localidades de Chiapas a un valor de similitud de 55%; el subgrupo (b) comprendido por los estados de México y Morelos con 40% y por último el (c) comprendido por las localidades de Veracruz con un 36.9%.

De manera independiente se unen a los dos grandes grupos los ejemplares referidos a la localidad de Arteaga, Michoacán con un valor de 23.9%.

En los machos (Fig. 1D) se observaron dos grupos principales, unidos entre sí con un 37.3% de similitud. El grupo (I) involucra las localidades de Chiapas y Arteaga, Michoacán, con un valor del 57.1%, a éste se unen de manera aislada los ejemplares de Veracruz con un 45.2%.

El grupo (II) se forma por tres subgrupos (a,b,c), el (a) con un 100% de similitud entre las localidades de Guerrero; el (b) representando los ejemplares de las localidades referidas a México y Morelos con un 53.3% y por último el (c) referido a Chiapas con un 44.7%.

De manera independiente se unen a los dos grupos principales, los ejemplares de las localidades de Oaxaca y Chiapas con una similitud del 27.5%.

Temporada 3 (septiembre a diciembre)

En las hembras se pudieron observar dos grandes grupos (Fig. 1E) que se unen con un valor de similitud de 24.9%. El primero (I) constituido por dos subgrupos (a y b), el (a) formado por las localidades de Colima, Jalisco y Chiapas a un valor del 50%; el (b) comprende los ejemplares referidos a Campeche, Quintana Roo y Yucatán con un valor de 50%.

El grupo (II) lo constituyeron las localidades de los ejemplares referidos a Guerrero y Tabasco, cuya similitud es de 54%. De manera independiente se unen a este las localidades de Oaxaca y Chiapas con un 31.1%.

El grupo (II) formado con los ejemplares de Campeche, Quintana Roo y Yucatán con un valor de 80%.

A los dos grupos principales se unen de manera aislada las localidades referidas a Colima y Jalisco y las referidas a Chiapas con 35.1% y 22%, respectivamente.

En general se observó un cierto agrupamiento que se mantiene en las diferentes épocas del año para ambos sexos. Existe una similitud relativamente alta entre los estados de la Costa del Pacífico y por otro lado los de la Península de Yucatán (Campeche, Quintana Roo y Yucatán), existiendo entre sí una considerable diferenciación en los hábitos alimentarios.

Las preferencias alimentarias de los murciélagos procedentes de Hidalgo y San Luis Potosí, presentan una mayor similitud con los del Pacífico que con los del Golfo (Veracruz y Tabasco), siendo lógico ya que estos Estados están más cercanos a la Vertiente del Pacífico.

Los murciélagos de los estados de Colima y Jalisco se presentaron como un grupo aislado en cuanto a sus preferencias alimentarias del resto del Pacífico (Michoacán a Chiapas).

La alimentación de los murciélagos procedentes del Estado de México y Morelos son afines con el resto de los del Pacífico, dada la ubicación de estos Estados y las semejanzas en el tipo de vegetación predominante.

Glossophaga commissarisi commissarisi Gardner, 1962

Ejemplares examinados: 31, de las siguientes localidades: Chiapas: 25 km E Villa Corzo (5); 75 km E Villa Corzo (2); 75 km E, 12 km S Villa Corzo (2); 5 km NE Buena Vista (2); 44 km S, 14 km E Comitán (3); 3.6 km N, 2.1 km W Villa Comaltitlán, 150 m (2); 2.8 km SE Chicomuselo, 650 m (2). Guerrero: El Papayo, 3 km N, 15 km E Coyuca de Benítez (3); 2.5 km N, 10 km E Petacalco, 10 m (6): 3.5 km S, 0.25 km W Tierra Colorada (2). Jalisco: Bahía Chamela, 3 km N Chamela, 35 m. (1).

De los 31 contenidos examinados de Glossophaga commissarisi, el 51.6% (16) procedieron de hembras y el 48.4% (15) de machos. De los 31 contenidos examinados, 22 (70.9%) tuvieron únicamente granos de polen; 4 (12.9%) restos vegetales y 5 (16.2%) no tenían restos alimentarios de ningún tipo. En ninguno de los contenidos examinados se encontraron restos de insectos.

Diferencias sexuales en diferentes áreas.

Villa Corzo, Chiapas.- Se analizaron cuatro hembras y cinco machos colectados en el mes de marzo. De seis especies de plantas identificadas, tres fueron exclusivas de las hembras.

Mastichodendron capiri representó el 77% de la alimentación de las hembras y el 98.9% de la de los machos; Eucalyptus sp. el 22.9% en hembras y ausente en machos; en una proporción menor al 15%, en hembras se encontró Pithecellobium lanceolatum, Agave sp. y Asteraceae, en tanto que para los machos Pithecellobium lanceolatum (0.4%) y Ceiba pentandra (0.1%). Se observó que Mastichodendron capiri, estuvo presente en todas las hembras y en cuatro de los cinco machos; Eucalyptus sp. en una y ausente; Pithecellobium lanceolatum en una y dos y Agave sp. y Asteraceae, ambas, únicamente en una y ausente, respectivamente.

Con los resultados obtenidos para Glossophaga commissarisi de Villa Corzo, Chiapas, no se encontraron diferencias entre la alimentación de ambos sexos. Se observó que existe una marcada preferencia por los granos de polen de Mastichodentron capiri, representando más del 70%.

Diferenciación alimentaria sexual.

Villa Corzo, Chiapas.- Se analizaron nueve hembras y cinco machos, colectados en el mes de marzo. Se identificaron siete especies de plantas, siendo exclusivas de las hembras Eucalyptus sp., Inga sp., Agave sp. y Asteraceae, las tres especies restantes son compartidas por ambos sexos.

En las hembras, el 77% de abundancia está representada por granos de polen de Mastichodendron capiri, el resto (1.4%) se distribuye entre las cuatro especies restantes.

En este caso, para Glossophaga commissarisi de Chiapas no se encontraron diferencias significativas (Gw=7.2, g.l.=6, P>0.05) en cuanto a la alimentación de hembras y machos. Esto se explica porque en ambos sexos el grueso alimentario está dado por la misma planta (Mastichodendron capiri) y las restantes son plantas que solo se utilizan como complemento, sin representar un porcentaje considerable en la alimentación de esta especie de Glossophaga.

Glossophaga leachii Gray, 1844

Ejemplares examinados: 47, de las siguientes localidades: Chiapas: 35 km S, 4 km W Comitán, 500 m (3); 35 km S, 37 km W Comitán, 500 m (1); 25 km S, 21 km W Comitán, 500 m (1); 11.3 km N, 8 km W Ocozocuautla, 960 m (1); 9.3 km N, 3 km W Tuxtla Gutiérrez, 300 m (9); 4 km N, 5.3 km W Tuxtla Gutiérrez (3); 9.1 km S, 1.4 km E Solossuchiapa, 440 m (1). Guerrero: 2 km S, 0.25 km W Tierra Colorada (8); El Papayo, 3 km N, 15 km E Coyuca de Benítez (2), 4 km W Ocotito (2); Agua de Obispo, 16.5 km N, 5.3 km E Tierra Colorada (2). México: 14 km S, 6 km E Amatepec, 930 m (2); 9 km S Tejupilco, 1120 m (1). Michoacán: 4 km NW Huetamo, 380 m (1), 11 km SW Gabriel Zamora, 450 m (1). Oaxaca: 8 km NW Salina Cruz (3); 9 km NW Tehuantepec, 150 m (3); 12 km NW Tehuantepec, 50 m (1).

De los 47 contenidos estomacales procesados de esta especie, el 59.6% (28) fue de hembras y el 40.9% (19) de machos. Se contó con muestras de cuatro de los ocho estados registrados en la distribución de esta especie por Webster (1993), además del estado de México y Michoacán, estados no incluidos por dicho autor. Las épocas de captura de los ejemplares se concentran en la primera mitad del año, teniendo ejemplares de febrero a junio, y de la segunda mitad sólo de julio, agosto y diciembre.

De los 47 contenidos estomacales analizados de Glossophaga leachii, 28 (59.6%) presentaron como ítem alimentario únicamente granos de polen, 7 (14.9%) restos vegetales y 12 (25.5%) se consideraron estériles. De los contenidos analizados en ninguno se identificaron restos de insectos.

De las 18 especies de plantas identificadas (Cuadro 6), tres fueron las más abundantes, Mastichodendron capiri (30.2%), Ceiba pentandra (22.6%) y Pseudobombax ellipticum (16%); seguidas por Pithecellobium lanceolatum (9.8%), Bursera sp. (7.7%) y Myrtillocactus geometrizans (5.5%). El 8.2% restante se distribuyó de manera homogénea entre 12 especies de plantas.

Diferencias sexuales en diferentes áreas.

Eucalyptus sp. representó el 45.1% de la alimentación de las hembras y estuvo ausente en machos; Pseudobombax ellipticum el 34.9% y 2.1%; Mastichodendron capiri el 19.8% y 97.9%; Agave sp. el 0.07% y ausente; Pithecellobium lanceolatum ausente y 0.06%, respectivamente.

En lo que se refiere a datos de presencia y ausencia, Mastichodendron capiri se presentó en tres de las cuatro hembras y en los dos machos; Pseudobombax ellipticum en una y uno; Pithecellobium lanceolatum ausente y uno; Eucalyptus sp. y Agave sp. ambas, en una y ausente, respectivamente.

Tuxtla Gutiérrez, Chiapas.- Se analizaron cinco hembras y tres machos colectados durante el mes de abril. De esta área se identificaron ocho especies de plantas, de las cuales tres son exclusivas de hembras y dos de machos.

Bursera sp. representó el 34.8% en las hembras y el 35.9% en machos; Asteraceae el 30.4% y 0.03%; Pseudobombax ellipticum y Cordia alliodora en 13.1% cada una y ausente; Mastichodendron capiri en 4.3% y 63.8%; Mimosa sp. en 4.3% y ausente, respectivamente.

Al trasladar los resultados a datos de presencia y ausencia, no es muy clara la diferenciación alimentaria. Bursera sp. se presentó en tres de las cinco hembras y en dos de los tres machos; Asteraceae en tres y uno; Mastichodendron capiri en una y tres; Pseudobombax ellipticum, Cordia alliodora y Mimosa sp. en una y ausentes; Chenopodiaceae y Ceiba pentandra, ausentes y uno, respectivamente.

Salina Cruz, Oaxaca.- Se analizaron dos hembras y dos machos colectados en el mes de diciembre. De siete especies de polen identificadas, cinco correspondieron a hembras y cuatro a los machos.

Ceiba pentandra se encontró en un 96.7% en hembras y ausente en los machos; Myrtillocactus geometrizans en 2.4% y 96%, respectivamente; con porcentajes menores al 5% Agave sp., Ipomoea sp., Pseudobombax ellipticum, Eucalyptus sp. y Acacia pennulata.

Analizando la presencia y ausencia, se encontró a Ipomoea sp. y Ceiba pentandra en las dos hembras y ausentes en machos; Myrtillocactus geometrizans y Pseudobombax ellipticum presentes en una y dos y Eucalyptus sp. y Acacia pennulata ausente y uno, respectivamente.

Al generalizar sobre los resultados obtenidos de las áreas utilizadas para comparación de esta especie de murciélago, se observó, sobre todo, en los resultados porcentuales, una marcada diferencia alimentaria entre hembras y machos de una área determinada. Las preferencias se basan a lo más en dos especies de plantas que conforman el grueso de la alimentación, pero siendo la proporción de éstas inversa en hembras con respecto a machos.

Únicamente se utilizó el grupo de ejemplares referidos a Chiapas. Se identificaron 11 especies de plantas diferentes, de las cuales Pithecellobium lanceolatum fue exclusiva de los machos y Eucalyptus sp., Agave sp., Cordia alliodora y Mimosa sp. de las hembras, encontrándose diferencias significativas (Gw=32.4, g.l.=10, P<0.05) entre las hembras y los machos (Cuadro 8).

En las hembras el 42.1% lo representó Eucalyptus sp., el 32.7% Pseudobombax ellipticum; el 18.5% Mastichodendron capiri y el 6.7% restante se distribuyó entre cinco plantas más. Por el contrario, en machos, el 76.4% estuvo representado por Mastichodendron capiri y el 22.7% por Bursera sp.

En este grupo, se observaron marcadas diferencias sexuales, mientras que los machos fundamentaron su alimentación con Mastichodendron capiri, las hembras lo hicieron con Eucalyptus sp. y Pseudobombax ellipticum, plantas que se presentaron en proporciones mínimas o estuvieron ausentes en los machos.

Glossophaga morenoi morenoi Martínez y Villa-R. 1938

Ejemplares examinados: 69, de las siguientes localidades: Guerrero: 3.5 km N, 7.5 km E Petacalco (4), 2 km S, 0.25 km W Tierra Colorada (5); 4 km W Cocula (12). México: 1 km S Tingambato, 710 m (19); 14 km S, 6 km E Amatepec, 930 m (1). Michoacán: 40 km S, 15 km E Nueva Italia (8); 30 km NE Arteaga, 600 m (6); 20 km N Aguililla, 370 m (2); 1 km S, 6 km W Apatzingán, 310 m (1); 1 km SW Guacamayas (1); 11 km SW Gabriel Zamora, 450 m (2); 4 km NW Huetamo, 380 m (1); La Salada, 4 km S, 5 km E Zicuirán, 20 m (1); 3 km S Los Reyes, 1360 m (1); 4 km N Mexiquillo, 20 m (2). Morelos: 2 km N, 3 km W Miacatlán (2).

De los 69 contenidos estomacales procesados de Glossophaga morenoi, el 52.2% (36) procedían de hembras y el 47.8% (33) de machos. De los cinco estados reportados por Webster (1993), se dispuso de ejemplares de Guerrero, Michoacán y Morelos, además del estado de México, mismo que no registra dicho autor en su distribución para Glossophaga morenoi. Se examinaron ejemplares colectados de los meses de marzo a octubre.

De los 69 contenidos examinados 42 (60.9%) mostraron como único ítem alimentario polen; 7 (8.7%) restos vegetales; 3 (4.3%) restos de insectos (principalmente élitros y restos de apéndices) y por último 18 (26.1%) fueron estériles.

Diferencias sexuales en diferentes áreas.

Arteaga, Michoacán.- Se analizaron tres hembras y dos machos colectados en el mes de mayo. En las hembras se identificaron tres especies de plantas, en tanto que para los machos solo dos.

Myrtillocactus geometrizans representó el 67.1% en las hembras y el 24.5% en los machos; Ceiba pentandra el 32.3% y 75.5% y Agave sp. el 0.6% y ausente, respectivamente.

Analizando los resultados de presencia y ausencia, se observó que Ceiba pentandra estuvo presente en las tres hembras y en los dos machos; Myrtillocactus sp. en una y dos y Agave sp. ausente y en uno, respectivamente.

Nueva Italia, Michoacán.- Se analizaron seis hembras y dos machos, colectados en el mes de mayo. Se identificaron tres especies de plantas para las hembras y cinco para los machos, siendo exclusivas de estos últimos Echinocactus ingens y Croton sp.

De los resultados porcentuales se observó que Myrtillocactus geometrizans representó el 97.3% en hembras y 0.9% en machos; Ceiba pentandra el 1.9% y 85.5%; Agave sp. el 0.9% y 0.1%; Echinocactus ingens ausente y 13.6%; Croton sp. ausente y 0.1%, respectivamente.

Al pasar al análisis de frecuencias, Myrtillocactus geometrizans estuvo presente en las seis hembras y en un macho, Ceiba pentandra en cuatro y uno; Agave sp. en cinco y uno; Echinocactus ingens ausente y dos machos y Croton sp. ausente y uno, respectivamente.

Aunque la muestra es pequeña, se encontró una diferencia alimentaria entre sexos, aunque los resultados de frecuencia no lo reflejen muy claramente.

Comparación interespecífica de los hábitos alimentarios del género Glossophaga. Glossophaga soricina contra Glossophaga commissarisi.

Grupo D.- Para las hembras de las dos especies se identificaron seis especies de plantas, de las cuales solo una (Crescentia alata) es común para ambas, por lo que solo se obtuvo un 1% de similitud de acuerdo al coeficiente cuantitativo de Sörensen. Glossophaga commissarisi se alimento exclusivamente de Crescentia alata, mientras que Glossophaga soricina se alimentó principalmente de Mastichodendron capiri (53.6%); Ceiba pentandra (13.1%) y Pseudobombax ellipticum (11.4%).

En los machos se observo un traslapo mayor en la dieta (Sq=41.5%). De las cinco especies de plantas identificadas, tres de ellas (Mastichodendron capiri, Crescentia alata y Pseudobombax ellipticum) son comunes para las dos especies de murciélagos. Mastichodendron capiri constituyó el 40.3% de la dieta en Glossophaga soricina, en tanto que en Glossophaga commissarisi el 8.1%; Crescentia alata el 33.3% y 61% y Pseudobombax ellipticum el 0.1% y 29.3%, respectivamente.

Grupo H.- En las hembras se identificaron cinco plantas de las cuales solo Mastichodendron capiri es común para ambas especies de murciélago y constituyo el 41.6% del traslapo en la dieta, la cual difirió en que las dos especies utilizadas por Glossophaga soricina son Cordia alliodora (38.8%) y Combretum farinosum (16.6%), plantas que no son consumidas por Glossophaga commissarisi.

En los machos, se obtuvo un valor de solapamiento similar al de las hembras (Sq=50.7%) dado por el consumo de Mastichodendron capiri, única planta que es común a ambas especies de murciélago. La dieta varia en que Glossophaga soricina utilizó Mastichodendron capiri (50.7%) y complemento consumiendo Stenocereus sp. (27.6%), Bursera sp. (6.7%) y Combretum farinosum (4.3%); en cambio, en Glossophaga commissarisi el 98.9% lo comprende Mastichodendron capiri.

De los dos grupos comparados se observó que Glossophaga soricina utilizo un número mayor (seis) de plantas para su alimentación, en cambio Glossophaga commissarisi no utilizó más de tres especies y en la mayoría de los casos, la dominante estuvo presente en porcentajes mayores al 50% de la alimentación total.

Glossophaga soricina contra Glossophaga leachii.

Para comparar estas dos especies de murciélago se dispuso de ejemplares procedentes de tres grupos: B (Michoacán colectados en mayo), G (Oaxaca-Chiapas colectados en septiembre) eI (Ocozocuautla, Chiapas colectados en marzo).

Grupo B.- La comparación entre las hembras no se realizó por que no se dispuso de hembras de Glossophaga leachii. En lo que respecta a los machos, se identificaron cinco especies de plantas, dos de las cuales son comunes para ambas especies, lo que dio un valor de similitud de 1.9%.

En Glossophaga leachii la mitad de la alimentación la conformó Cordia alliodora y la otra Bauhinia sp. En Glossophaga soricina estas plantas representaron el 1.1% y 0.8% respectivamente, en cambio Ceiba pentandra (48.3%) y Ficus sp. (48%) fueron las especies más abundantes.

Para los machos se identificaron cinco especies de plantas. En Glossophaga soricina la especie más abundante fue Mastichodendron capiri (83.7%) y en Glossophaga leachii fue Myrtillocactus geometrizans (96%). Las plantas restantes para Glossophaga soricina fueron Stenocereus sp. (14.8%) y Crescentia alata (1.4%) y para Glossophaga leachii, Pseudobombax ellipticum (3.7%).

Grupo I.- En las hembras se identificaron 10 plantas, donde solo Pseudobombax ellipticum y Mastichodendron capiri son compartidas por ambas especies de murciélago y representan el 1.3% de similitud en la dieta.

En Glossophaga leachii la planta más importante fue Eucalyptus sp. (45.1%), especie ausente en Glossophaga soricina; Pseudobombax ellipticum representa el 34.9% y 0.6%; Mastichodendron capiri el 19.8% y 0.76%; Bernoullia sp. ausente y 69.6%, respectivamente.

En los machos, siete especies de plantas son utilizadas como alimento, de las cuales dos fueron comunes a ambas especies de murciélago, representando el 2% de similitud en la dieta. Para Glossophaga leachii casi el total (97.9%) lo representó Mastichodendron capiri, que en Glossophaga soricina es solo el 1.4%, complementado por Agave sp. (33.7%); Bernoullia sp. (30.3%) y Cordia alliodora (21.7%).

De los grupos comparados se observó que Glossophaga soricina utilizó un mayor número de plantas para cubrir sus necesidades alimentarias, en cambio Glossophaga leachii fue más específica, utilizando a lo más tres especies de plantas y dentro de estas, una de ellas represento más de la mitad del porcentaje de la alimentación.

Glossophaga soricina contra Glossophaga morenoi.

Se compararon los grupos B (Michoacán, de mayo), C (Arteaga, Michoacán de mayo) y E (Estado de México-Morelos de junio).

Grupo B.- Para las hembras de ambas especies de murciélago se identificaron cinco especies de plantas de las cuales solo Ceiba pentandra es común y representó el 1.9% de similitud en la dieta; en Glossophaga soricina la especie vegetal más importante fue Cordia alliodora (90.9%), mientras que para Glossophaga morenoi lo fue Myrtillocactus geometrizans (97.3%).

En los machos, se encontró un traslapo del 48.3%, dado por los granos de polen de Ceiba pentandra que en Glossophaga morenoi representó el 85.5% y en Glossophaga soricina el 48.3%. Para Glossophaga morenoi las plantas complementarias fueron Echinocactus ingens (13.6%) y Myrtillocactus geometrizans (0.9%) y para Glossophaga soricina Ficus sp. (48%), Cordia alliodora (1.1%) e Ipomoea sp. (0.7%).

Ceiba pentandra en Glossophaga soricina representó el 60.4% y en Glossophaga morenoi el 75.5%; Myrtillocactus geometrizans el 2.8% y 24.5% respectivamente.

En los machos de ambas especies, de las cuatro especies de plantas identificadas ninguna fue común, mientras que los granos de polen de Agave sp. constituyeron el 66.7% de la alimentación de Glossophaga soricina y un 67.1% representado por Myrtillocactus geometrizans en Glossophaga morenoi. Las especies complemento en Glossophaga soricina fueron Bursera sp.(35.9%) y para Glossophaga morenoi fue Ceiba pentandra (32.3%).

Grupo E.- En lo que se refiere a los machos, se identificaron ocho especies de plantas, de las cuales únicamente Ipomoea sp. fue común, conformando el 14.7% de similitud en la alimentación. Para las hembras no se realizó la comparación por no disponerse de ejemplares de Glossophaga morenoi.

Los murciélagos de Glossophaga soricina además de consumir Ipomoea (26.8%) complementaron con Pseudobombax ellipticum (59.6%) y Agave sp. (13.2%); en cambio en Glossophaga morenoi la alimentación se constituyó de Ipomoea sp. (14.7%), Ceiba pentandra (36.5%), Crescentia alata (17.9%) y Cordia alliodora (16%), el restante 14.9% lo representaron Enterolobium cyclocarpum y Pithecellobium lanceolatum.

De los tres grupos comparados se observaron marcadas diferencias en las plantas utilizadas para alimentarse aún en una misma localidad y en casos en los cuales las plantas utilizadas son las mismas, los porcentajes de abundancia son muy diferentes. En la mayoría de los casos Glossophaga soricina utilizó un mayor número de especies de plantas para alimentarse y Glossophaga morenoi utilizó como máximo tres especies diferentes, de las cuales una conformó más de la mitad de la alimentación.

Glossophaga leachii contra Glossophaga morenoi.

Grupo B.- Para la comparación se utilizaron únicamente los machos del grupo B (Michoacán, colectados en mayo). Se identificaron cinco especies de plantas de las cuales ninguna fue común para ambas especies.

Glossophaga leachii ingirió granos de polen de Cordia alliodora (50%) y Bauhinia sp. (50%) y Glossophaga morenoi se alimentó de Ceiba pentandra (85.5%), Echinocactus ingens (13.6%) y Myrtillocactus geometrizans (0.9%).

Del análisis se observó que ambas especies se alimentaron de plantas diferentes, pero las dos especies basaron su alimentación en un número reducido de plantas. En Glossophaga leachii dos y en Glossophaga morenoi tres, aunque en ambas especies, una de las plantas identificadas contribuyó en mucho mayor porcentaje a la alimentación.

Además, se observó que de las cuatro especies de murciélagos del género Glossophaga, la más generalista para cubrir sus necesidades alimentarias es Glossophaga soricina, las otras tres especies utilizan cuando mucho tres especies de plantas diferentes y en la mayoría de los casos, una de ellas comprende más de la mitad del alimento.

Comparación global de los hábitos alimentarios de las cuatro especies de Glossophaga.

De las cuatro especies de murciélagos del género Glossophaga, sin considerar localidad ni época de colecta se identificaron 36 especies de plantas de las cuales 22 fueron más frecuentes y las otras 14 fueron menos frecuentes.

De las 22 plantas más abundantes identificadas en las hembras (Cuadro 9) únicamente Ceiba pentandra es común para las cuatro especies; Mastichodendron capiri y Pseudobombax ellipticum fueron utilizadas por Glossophaga commissarisi, Glossophaga leachii y Glossophaga soricina.

En Glossophaga soricina, se identificaron 20 plantas de las cuales Combretum farinosum, Mucuna sp. y Stenocereus sp. únicamente se identificaron en esta especie de murciélago; en común con Glossophaga commissarisi se encontraron Crescentia alata, Inga sp. y Pithecellobium lanceolatum; plantas comunes entre Glossophaga leachii y Glossophaga soricina fueron Bursera sp. y Enterolobium cyclocarpum, así como especies de la familia Asteraceae. Por último se identificaron tanto para Glossophaga soricina como para Glossophaga morenoi a Ipomoea sp., Agave sp., Acacia pennulata y Ficus sp.

Con respecto a Glossophaga commissarisi, en las hembras se identificaron ocho especies de plantas de las cuales ninguna es exclusiva de esta especie y Eucalyptus sp. es solo compartida con Glossophaga leachii.

Por último para Glossophaga morenoi se identificaron ocho especies de plantas, siendo Albizzia occidentalis y Musa sp. exclusivas de esta especie de murciélago.

Glossophaga soricina utilizó 15 de las 17 especies de plantas más frecuentes, estando ausentes Eucalyptus sp. y Echinocactus ingens. Compartidas con Glossophaga commissarisi fueron Crescentia alata, Cordia alliodora y Ceiba pentandra y con Glossophaga leachii a Bursera sp., Myrtillocactus geometrizans y Enterolobium cyclocarpum; tanto Glossophaga morenoi como Glossophaga soricina se alimentan de Cordia alliodora, Ceiba pentandra, Ipomoea sp., Myrtillocactus geometrizans y Enterolobium cyclocarpum.

En Glossophaga commissarisi se encontraron siete diferentes plantas, de las cuales Eucalyptus sp. fue ingerida exclusivamente por esta especie; en común con Glossophaga morenoi se identificó a Crescentia alata, Cordia alliodora y Ceiba pentandra; además de las plantas ya mencionadas para esta especie se identificaron: Mastichodendron capiri, Pseudobombax ellipticum y Pithecellobium lanceolatum.

Glossophaga leachii se alimentó de cinco especies de plantas de las cuales ninguna fue exclusiva de esta especie y comparte, además de las mencionadas con Glossophaga soricina a Myrtillocactus geometrizans y Enterolobium cyclocarpum con Glossophaga morenoi.

Por último, Glossophaga morenoi utilizó nueve plantas como parte de su alimentación de las que Echinocactus ingens se presentó únicamente en esta especie de murciélago. Además de las plantas ya mencionadas para la especie, se encontraron granos de polen de Mastichodendron capiri, Crescentia alata, Pseudobombax ellipticum, Cordia alliodora, Myrtillocactus geometrizans y Enterolobium cyclocarpum.

De manera global para las cuatro especies de Glossophaga se identificaron 36 diferentes plantas como parte de la alimentación, siendo las más importantes Mastichodendron capiri, Crescentia alata, Pseudobombax ellipticum, Cordia alliodora, Pithecellobium lanceolatum, Ipomoea sp. y Bursera sp. De todas las plantas identificadas únicamente Glossophaga morenoi se alimentó de Albizzia occidentalis y Musa sp.

Discusión

La información obtenida durante esta investigación permitió establecer relaciones entre las flores de las cuales proceden los granos de polen identificados y la preferencia de los murciélagos del género Glossophaga por estas plantas.

De las 36 especies de plantas identificadas como parte de la alimentación de las cuatro especies del género Glossophaga ya habían sido registradas Cordia dodecandra, Crescentia alata, Agave sp., Myrtillocactus geometrizans, Ceiba pentandra, Ipomoea sp., Combretum farinosum y Pseudobombax ellipticum, plantas que en este estudio representaron el mayor porcentaje de abundancia en la alimentación de los murciélagos estudiados. Es conveniente mencionar a Mastichodendron capiri, planta cuyo polen representa un porcentaje considerable en los ejemplares analizados y que únicamente había sido reportada por Quiroz et al. (1986) para Glossophaga soricina.

Con respecto a Glossophaga leachii, solo se conocía como parte de su alimentación a Ipomoea sp. y Pseudobombax ellipticum (Eguiarte et al., 1987), plantas identificadas en los contenidos analizados; además de otras 16 especies más, entre ellas Mastichodendron capiri, Ceiba pentandra y Eucalyptus sp.

Por último, para Glossophaga morenoi, Villa-Ramírez (1967) mencionó que está especie se alimenta de polen y néctar, pero no especificó de qué plantas. De los contenidos procesados se reportaron 16 plantas que forman parte de la alimentación de este murciélago, entre ellas: Ceiba pentandra, Cordia alliodora, Crescentia alata, Myrtillocactus geometrizans y Acacia pennulata. De esta forma en este trabajo se amplía el conocimiento sobre cuáles son las plantas visitadas por los murciélagos del género Glossophaga en México.

El análisis comparativo de hembras y machos, mostró para este género de murciélagos una diferenciación alimentaria entre los sexos, hecho que no había sido puesto de manifiesto; en ejemplares comparados de una misma área, se observó la existencia de una planta preferida para las hembras y otra para los machos, lo cual podría ser explicado si las hembras se alimentasen del recurso disponible más cercano y los machos realizasen desplazamientos mayores a otras zonas de forrajeo, idea planteada por Fleming et al. (1993) y Sosa y Soriano (1996) para algunos Glossophaginos en regiones áridas.

La hipótesis de la existencia de cambios alimentarios dependiendo de la época del año para estos murciélagos, ya había sido planteada por Alvarez y González-Quintero (1970) y Quiroz et al. (1986) en zonas tropicales, así como en zonas áridas (Howell 1974a,b, Fleming et al. 1993). Retomando ese planteamiento, se encontraron claras diferencias en las plantas que son utilizadas como alimento por el género Glossophaga dependiendo de la época del año, hecho que se encuentra relacionado de manera directa con la floración de las plantas quiropterófilas.

Es sabido que la mayoría de las plantas visitadas por murciélagos florecen en primavera o verano, época en la cual son más visibles por estar las plantas sin hojas; en época de lluvias se presentan picos de floración (Fleming, 1995), los cuales representan cambios alimentarios estacionales marcados, como lo mencionan Quiroz et al. (1986) para el estado de Guerrero.

Con relación a una posible competencia interespecífica entre los murciélagos del género Glossophaga, los resultados obtenidos de las comparaciones no parecen indicar la presencia de competencia, en este caso Glossophaga soricina emplea la mayor parte del recurso compartido y la otra especie una mínima, e incluso lo sustituye mediante la explotación de otros recursos (e.g. polen de otras plantas).

Eguiarte et al. (1987), mencionan haber observado, en Morelos, a individuos de Glossophaga leachii alimentándose de flores de Pseudobombax ellipticum inmediatamente después de anochecer para evitar interacciones agresivas con otros murciélagos. Dichas interacciones aumentaban en relación con la densidad de individuos presentes en el árbol en un momento dado.

De manera general, la mayoría de los autores consideran a los murciélagos del género Glossophaga consumidores menores de polen, capaces de sustituir sus necesidades nutricionales con otros recursos alimentarios, tales como invertebrados (insectos) y néctar (Alvarez y González-Quintero 1970, Quiroz et al. 1986, Carvalho 1960, Faegri y van der Pijl 1979, Heithaus et al. 1975). En este estudio, la mayoría de los contenidos estomacales analizados tenían polen y en algunos casos se encontraron restos de insectos.

Los granos de polen de las principales plantas identificadas como parte de la alimentación de los murciélagos del género Glossophaga, de acuerdo con Todd y Bretherich (1942), les proporcionan cerca del 30% de proteínas y 26% de carbohidratos necesarios para cumplir con los requerimientos nutricionales. Además de que el polen quiropterófilo no sólo es rico en aminoácidos, contiene altas cantidades de prolina y tirosina, la primera constituye más del 80% del colágeno que en murciélagos es especialmente importante en las membranas alares y la cola, así como la tirosina que estimula el crecimiento y la abundancia de la leche, factores primordiales en la época de reproducción y lactancia, lo que contribuye de manera directa en la obtención de los nutrientes necesarios para este tipo de alimentación tan especializado.

Conclusiones

Los murciélagos del género Glossophaga utilizan, en México, 36 diferentes especies de plantas como parte de su alimentación.

Las plantas mejor representadas en la alimentación de estos murciélagos del género Glossophaga fueron Mastichodendron capiri, Crescentia alata, Pseudobombax ellipticum, Cordia alliodora, Pithecellobium lanceolatum, Ipomoea sp. y Bursera sp.

Se observó cierta diferenciación alimentaria ligada al sexo, encontrando que aunque las plantas utilizadas para cubrir sus requerimientos nutricionales en algunos casos son las mismas entre hembras y machos, los porcentajes de abundancia en la mayoría de los casos son considerablemente diferentes.

La variación alimentaria estacional se encuentra en función de las plantas que están en floración en un momento dado y varía considerablemente entre la época seca y la de lluvias.

Glossophaga soricina mostró una tendencia de agrupamiento en cuanto a la alimentación presentándose una mayor similitud entre los individuos colectados en los diferentes estados de la Costa del Pacífico y otra entre los de la del Golfo. Los estados que conforman la Península de Yucatán se mantienen como un grupo aislado y los estados centrales (Hidalgo, México, Morelos y San Luis Potosí) presentan mayor similitud con los de la Costa del Pacífico.

El traslapo entre la dieta de las especies del género Glossophaga comparadas indica que el recurso polen no es un factor limitante, permitiendo la existencia de más de una especie de murciélago en una misma área.

Se considera importante realizar investigaciones que aporten información sobre el papel que juegan los murciélagos palinófagos en la polinización y dispersión de semillas de algunas de las más importantes especies vegetales como es el caso de las Cactáceas y Agaváceas y su importancia ecológica, así como de los hábitats de alimentación y descanso de estos murciélagos que requieren de la mayor protección posible.

Agradecemos de manera especial a la M. en C. David Leonor Quiroz G. del Laboratorio de Palinología, Departamento de Botánica, quien nos ayudó en las identificaciones palinológicas. Al Biól. Fernando Sánchez Martínez del Laboratorio de Paleobotánica, Departamento de Prehistoria y al Dr. Arturo Flores Martínez del Laboratorio de Ecología Vegetal, Departamento de Botánica, por su apreciable ayuda y orientación en este trabajo. Así mismo deseamos dar las gracias al Biól. Jorge A. Villalpando, Técnico Aurelio Ocaña Marín y a Noé González Ruíz, por su apoyo en la realización de este trabajo.

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