Avances y perspectivas sobre el estudio del origen y la diversidad genética de Capsicum spp.

Advances and perspectives about the study of the origin and genetic diversity of Capsicum spp.

^1,4Laura Maryela Pérez-Castañeda, ²Guillermo Castañón-Nájera, ³Moisés Ramírez-Meraz, ^4*Netzahualcóyotl Mayek-Pérez

¹Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional. Unidad Profesional Lázaro Cárdenas, Prol. de Carpió y Plan de Ayala s/n, Col. Santo Tomás, 11340. México, D.F.

³Campo Experimental Sur de Tamaulipas, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Estación Cuauhtémoc, Tamaulipas, México.

⁴Centro de Biotecnología Genómica, Instituto Politécnico Nacional. Blvd. del Maestro s/n esq. Elias Piña, Col. Narciso Mendoza, 88710. Reynosa, Tamaulipas, México. Tel. y Fax: (899) 9243627.
*nmayek@ipn.mx

Recibido el 5 de marzo de 2009
Aceptado el 8 de septiembre de 2014

RESUMEN

En este trabajo se analizan los estudios sobre el análisis filogenético y la diversidad del género Capsicum especialmente de aquellos con un enfoque molecular. Además, se analizan las perspectivas sobre el conocimiento de la filogenia, la diversidad y las relaciones genéticas, con énfasis en los recursos genéticos de Capsicum silvestre y cultivado de México. Los estudios en Capsicum han enfatizado el análisis de la evolución y la filogenia del género; así como las relaciones genéticas, niveles de variabilidad genética y de diversidad Ínter e intraespecífica, con germoplasma de ciertas regiones, especies o condiciones genéticas (especies, subespecies, variedades, variedades criollas, silvestres). Los estudios han identificado centros de origen y de diversidad de Capsicum, ancestros comunes de las especies cultivadas, patrones probables de dispersión y de diversificación del género y las relaciones genéticas, estructuración genética y patrones de diversidad de germoplasma silvestre, criollo y mejorado de chile de colecciones con orígenes variados. No obstante los avances, es evidente que los esfuerzos han sido focalizados o restringidos al origen del germoplasma utilizado en cada trabajo, de modo que es frecuente el sesgo o el panorama parcial del contexto analizado. Este análisis permite concluir que es necesario que los futuros trabajos sobre origen, evolución y diversidad de Capsicum enfaticen el estudio a niveles más complejos y que incluyan poblaciones representativas del género y/o especies a estudiar, para así evitar incongruencias y obtener reconstrucciones filogenéticas, estructuras genéticas de poblaciones y/o estimaciones de diversidad genética Ínter y/o intraespecíficas precisas y robusta.

ABSTRACT

In this work we analyzed the research about phylogey and genetic diversity in Capsicum genus mainly those with a molecular emphasis. In addition, we analyze perspectives of these reviewed advances based on the knowledge about phylogeny, genetic diversity and genetic relationships with the emphasis on Capsicum genetic re-sources from México. Works conducted in Capsicum emphasize the analysis of evolution and phylogeny into the genus as well as the analysis of genetic relationships and the levels of genetic variability and Ínter and intra-specific diversity using germplasm from some regions, species or genetic status (species, sub-species, cultivars, landraces, wild germplasm). These studies have identified the origin and diversity centers of Capsicum, the common ancestors of some cultivated species, the most probable dispersión and diversification patterns and the genetic relations, genetic structure and diversity patterns of wild, landrace and breed pepper germplasm with varied origins. Despite advances, it is evident that efforts have been focused or restricted by germplasm origins in each work, so that is frequent the bias or the partial overview of analyzed context. Our analysis let conclude that further works about Capsicum origin, evolution and diversity must emphasizes the study to the most complex levels including representative populations of the genus/species to be studied in order to avoid contradictions and then can obtain more precise and robust phylogenetic re-constructions, genetic structure of populations and/or calculations of Ínter and/or intra-species genetic diversity levels data.

Key words: Phylogenetic analysis, chili-pepper, genetic diversity, México, origin and domestication.

INTRODUCCIÓN

El género Capsicum pertenece a la familia Solanaceae e incluye diferentes variantes de chiles que se reconocen fácilmente por su tamaño, forma, color y grado de pungencia. Con base en el grado de pungencia los chiles se clasifican en picantes, generalmente con fruto pequeño y dulces, con frutos grandes (Pozo et al. 1991). El consumo y cultivo del chile se han incrementado debido a que es rico en vitaminas (A, C y B6, principalmente), antioxidantes, β-caroteno, flavonoides, anticancerígenos, antimicrobianos, pigmentos, saboreantes, aceites fijos y volátiles, carotenoides, oleoresinas y alcaloides con potencial insecticida  (Luí et al. 2013).

En la última década se han obtenido variedades de C. annuum con rasgos de interés agronómico tales como resistencia a factores adversos, mayor contenido de compuestos de interés y/o rendimiento y calidad del fruto (Castañón-Nájera et al. 2011a, 2011b). También se han desarrollado mapas genéticos de Capsicum para determinar con detalle su arquitectura y contenido genético (Mimura et al. 2012); así como la secuenciación del genoma y el análisis con microarreglos y del transcriptoma (Góngora-Castillo et al. 2012, Hill et al. 2013) y de taxonomía basada en soporte molecular (Walsh y Hoot 2001).

El mejoramiento genético del chile necesita información sobre el genoma de Capsicum, así como sobre diversidad y estructura de poblaciones y sus relaciones filogenéticas; también deben identificarse genotipos que puedan aprovecharse en el mejoramiento genético del género. Estos datos asistirán y guiarán de forma exitosa los trabajos del mejorador así como la conservación de dicho recurso genético, al menos en México.

EL GÉNERO Capsicum

La clasificación taxonómica de Capsicum aceptada por GRIN (2014) se muestra en la Tabla 1; también indica que el género Capsicum incluye 33 especies y 10 variedades o variantes (Tabla 2). Dichas especies se han diferenciado principalmente con base en características fenotípicas como la morfología de la flor o del fruto (Latournerie et al. 2002, Pérez-Castañeda et al. 2008, Alonso et al. 2008, Castañón-Nájera et al. 2008, 2010). La especie C. annuum es la más ampliamente distribuida en México y la que presenta la variabilidad morfológica en tamaño, forma, color de frutos (Pozo et al. 1991, Baltazar 1997) y la mayor variabilidad genética (Hernández-Verdugo et al. 2001a). De las 33 especies de Capsicum, cinco se han domesticado: C. annuum L., C. baccatum L., C. chínense Jacq., C. frutescens L. y C. pubescens Ruiz Pav. (Kraft et al. 2014). Los estudios morfológicos en Capsicum se han restringido a ciertas especies, subespecies, variedades o morfotipos (Latournerie et al. 2002, Pérez-Castañeda et al. 2008, Alonso et al. 2008, Castañón-Nájera et al. 2008, 2010).

FILOGENIA Y EVOLUCIÓN DE Capsicum

El análisis del ADN cloroplástico (ADNc) indicó que el género Capsicum pertenece a la tribu Capsiceae de la familia de las Solanáceas (Eshbaugh 1980, McLeod et al. 1983, Olmstead et al. 2008). El estudio de los perfiles electroforéticos de proteínas de la semilla indicaron el origen polifilético de Capsicum (Panda et al. 1986) mientras que el análisis del ADNc y ADN nuclear de once especies de Capsicum y 18 especies de solanáceas sugirió el origen monofilético del género, las especies de Capsicum formaron un grupo aparte constituido a su vez por tres grupos de especies: uno incluyó a C. ciliatum, otro a C. cardenasii y C. eximium y el tercero a C. tovarii, C. pubescens, C. chacoense, C. bacatum, C. galapagoense, C. chínense, C. frutescens y C. annuum (Walsh y Hoot 2001).

La domesticación de C. annuum probablemente ocurrió en el noreste o en centro-este de México. Los restos de chiles más antiguos, con 7 a 9 mil años de antigüedad, se obtuvieron del estrato precerámico de las cuevas de Coxcatlán, en el Valle de Tehuacán, Puebla y las cuevas de Romero y Valenzuela, en Ocampo, Tamaulipas, junto con restos de otros cultivos como maíz (Zea mays L.), frijol (Phaseolus spp.) y calabaza (Cucúrbita sp.) (Kraft et al. 2014). Los restos de chile en los estados de Tamaulipas y Puebla parecen ser más antiguos que los de maíz, frijol y calabaza (Hernández-López et al. 2013). El efecto directo más visible de la domesticación consistió en reducir la diversidad y la estructuración genética de las poblaciones domesticadas hasta en 10 % en comparación con las poblaciones silvestres (Pickersgill 1991). Además, las evidencias indican que ocurrieron múltiples eventos de domesticación independientes a partir de progenitores ampliamente distribuidos en el centro de origen y de diversidad de Capsicum (Kraft et al. 2014). En el germoplasma de la Península de Yucatán se ha encontrado el mayor número de haplotipos y de haplotipos únicos, lo que sugiere que dicha región es un importante centro de domesticación y diversificación del chile (Aguilar-Meléndez et al. 2009). Por su parte, Ibiza et al. (2011) analizaron más de 200 accesiones e varias especies de Capsicum (C. chínense, C. frutescens, C. cardenasii, C. eximium, C. baccatum, C. praetermissum, C. chacoense, C. tovarii) con marcadores moleculares AFLP (Polimorfismos en la Longitud de los Fragmentos Amplificados) y detectaron relaciones genéticas estrechas entre C. chínense y C. frutescens así como entre C. cardenasii y C. eximium y entre C. baccatum y C. praetermissum.> El análisis colocó a C. chacoense en el complejo de C. baccatum y mostró a C. tovarii como una especie aparte.

El análisis citogenético de 20 especies y cinco variedades de Capsicum permitió separarlas en dos grupos: uno con 13 especies con 2n = 2x = 24, así como cariotipos simétricos, con pares principalmente metacéntricos (Moscone et al. 2007). En dicho grupo están C. chacoense, C. parvifolium, C. galapagoense, C. annuum (variedades glabriusculum y annuum), C. chínense, C. frutescens, C. baccatum (variedades baccatum, pendulum y umbilicatum), C. praetermissum, C. eximium, C. cardenasii, C. pubescens, C. tovarii y C. flexuosum-, y otro con siete especies (C. mirabile, C. schottianum, C. pereirae, C. campylopodium, C. recurvatum, C. villosum y C. rhomboideum) con 2n = 2x = 26 y cariotipos asimétricos con cromosomas sub-metacéntricos y telocéntricos, principalmente. Los contenidos de heterocromatina y de ADN fueron variables (de 1.8 - C. annuum - a 38.9 % - C. tovarii-, de 3.35 - C. chacoense - a 5.77 pg - C. parvifolium-, respectivamente). La ausencia de secuencias teloméricas en localizaciones ectópicas de las especies 2n = 24 sugiere que las especies x = 13 derivaron de x = 12 (Moscone et al. 2007). Con base en la longitud y asimetría del cariotipo, así como por los contenidos de ADN nuclear y de heterocromatina, Moscone et al. (2007) postulan que C. chacoense es el taxón más primitivo de Capsicum y que las especies Brasileñas 2n = 26 son las más evolucionadas, especialmente C. campy-lopodium. Los resultados refuerzan la hipótesis de tres linajes independientes durante la domesticación del chile: el complejo C. annuum, C. baccatum y C. pubescens.

EXPLORACIÓN Y ANÁLISIS DE LA DIVERSIDAD GENÉTICA EN Capsicum

Las poblaciones de Capsicum en un principio se analizaron y aun se estudian con base en descriptores morfológicos y agronómicos (Eshbaugh 1975, Jensen et al. 1979, IPGRI 1995). Con el advenimiento de las herramientas biotecnológicas, diversas estrategias de análisis genético están disponibles y se han aplicado en el estudio de tan importante recurso fitogenético. El análisis isoenzimático permitió separar chiles pertenecientes a C. frutescens de C. annuum; además, tanto las poblaciones silvestres como las domesticadas tienen bajos niveles de variación genética y la mayor proporción de dicha variación ocurre entre poblaciones (Loaiza-Figueroa et al. 1989). Sin embargo, la utilidad de las isoenzimas se restringe por la insuficiencia de bandas polimórficas y el número limitado de loci detectables, lo cual no sucede con el análisis con marcadores moleculares de ADN tales como los RFLPs (Polimorfismos en la Longitud de los Fragmentos de Restricción), RAPDs (ADN Polimórfico Amplificado al Azar), AP-PCR (Amplificación Arbitraria por Reacción en Cadena de la Polimerasa), DAFs (Huella Genética de ADN Amplificado), RAMPOs (Polimorfismos de Microsatélites Amplificados al Azar), AFLPs (Polimorfismos en la Longitud de los Fragmentos Amplificados) y SSRs (Secuencias Simples Repetidas o Microsatélites), estrategias utilizadas en Capsicum para la caracterización (Lefebvre et al. 1993, 2001, Hernández-Verdugo et al. 2006, Oyama et al. 2006, Pacheco-Olvera et al. 2012).

Debido a que los marcadores moleculares detectan variaciones directas en el ADN con las ventajas de ser dominantes o codominantes, comportarse de manera estable, carecer de efectos pleiotrópicos y de no ser afectados por el ambiente, se convierten en herramientas extremadamente útiles comparados con los análisis morfológicos o de proteínas. Estos métodos moleculares se basan en PCR y permiten caracterizar genomas de diferentes organismos, detectar y aislar genes y diferenciar organismos relacionados genéticamente (Rentaría-Alcántara, 2007).

El estudio de la diversidad genética de Capsicum con isoenzimas y RFLPs en chiles cultivados y silvestres de diferentes tipos detectó variación genética significativa entre C. annuum, C. pubescens, C. frutescens y C. chínense y poca variación dentro de cada tipo (Baltazar 1997). Paran et al. (1998) analizaron el germoplasma deC. annuum con RAPDs y AFLPs; los primeros separaron a las variedades de frutos largos dulces (grupo menos divergente) de aquellas con frutos pequeños pungentes; mientras que los AFLPs amplificaron seis veces más productos (6.5 y 1.6, respectivamente) y fueron cuatro veces más eficientes para detectar polimorfismos en chile que los RAPDs. Pickersgill (1971, 1988), Hernández-Verdugo et al. (1998, 2001a, 2001b, 2001c, 2006), Oyama et al. (2006) y Pacheco-Olvera et al. (2012) reportaron que las poblaciones silvestres de Capsicum mantienen variabilidad genética elevada en comparación con chiles cultivados. Sin embargo, la diferenciación genética es mayor entre chiles cultivados que entre los silvestres, lo que indica flujo génico entre silvestres (Hernández-Verdugo et al. 2001c). El análisis de chiles cultivados en traspatios de Alta Vera-paz, Guatemala indicó niveles de diversidad genética similares a los de chiles cultivados extensivamente (Guzmán et al. 2005).

El estudio genético molecular de germoplasma de C. chínense de Sudamérica muestra su mayor diversidad genética en comparación con el de germoplasma de Centroamérica y el Caribe, lo que concuerda con el origen putativo de la especie. Así mismo, el germoplasma de esta especie se agrupa de acuerdo con su origen: germoplasma de la región alta del Amazonas, las Guayanas, Venezuela y las Antillas menores; germoplasma del bajo Amazonas y germoplasma de las Antillas mayores del Caribe (Moses y Umaharan 2012). Por su parte, Albrecht et al. (2012) analizaron el germoplasma de C. baccatum de Sudamérica y reportaron amplia adaptación de la especie a ambientes contrastantes, desde el frío de los Andes hasta el clima cálido-húmedo de la Amazonia, así como la diferenciación entre el germoplasma del oeste y del este de Sudamérica.

ANÁLISIS INTEGRAL DEL ESTUDIO DEL ORIGEN Y LA DIVERSIDAD EN Capsicum

Como sucede con los estudios morfológicos de Capsicum, en general los estudios sobre filogenia, evolución, domesticación y diversidad genética se han restringido a la inclusión de ciertas variedades, morfotipos, especies y/o germoplasma proveniente de zonas particulares de México y el mundo. Aunque dichos trabajos han permitido conocer los cambios genéticos asociados con la domesticación, la dispersión y el manejo del hombre (Kraft et al. 2014), aún falta clarificar la base genético-molecular de dichos cambios y, particularmente sus consecuencias en la genética de Capsicum para luego aprovecharlos en el manejo, conservación y estudio futuros del género.

Para fines de 2012 se reportó una colección de etiquetas de secuencia expresadas (Expressed Sequence Tags, ESTs) derivadas de raíces, tallos, hojas, flores y frutos de chile que facilitará el estudio del transcriptoma del chile en el corto plazo (Góngora-Castillo et al. 2012), por lo pronto se analizan los genes involucrados en la biosíntesis de capsaicinoides y se han detectado más de "4 000" nuevas Secuencias simples repetidas y 9 mil nuevos Polimorfismos de un solo Nucleótico (SNPs) que podrían utilizarse en estudios posteriores de diversidad genética (Liu et al. 2013). La secuenciación del genoma del chile está avanzando y pronto estará disponible a los investigadores interesados. Con el uso de la información disponible se podrán estudiar las relaciones evolutivas en el ADN mitocondrial (ADNmt) o el ADNc de Capsicum y así direccionar el uso del ADNmt como un reloj molecular, para proveer información sobre la evolución nuclear/mitocondrial en el género, sus especies y variedades, la cual pueda compararse con otros géneros que coevolucionaron (Jo et al. 2011).

En resumen, las relaciones dentro y entre especies domesticadas de Capsicum se han analizado de forma morfológica, citogenética y molecular con marcadores tales como los isoenzimáticos, RFLPs, RAPDs, AFLPs, microsatélites, microarreglos y marcadores de ADNc, entre otros (Pacheco-Olvera et al.z 2012, Albrecht et al. 2012, Hill et al. 2013). Sin embargo, falta enriquecer el análisis genómico y filogenético en Capsicum, especialmente con germoplasma de los centros de origen de las especies de importancia comercial para resolver las dudas sobre la naturaleza de la diversidad genética presente en las poblaciones de chile y determinar la estructura genética precisa y estadísticamente robusta de las poblaciones (Oyama et al. 2006). Con esto será posible traducir los datos moleculares, genómicos y evolutivos a contextos ecológicos relevantes para grupos específicos, como es el caso de los chiles nativos de México, y darles aplicación agronómica y ecológica significativa.

El análisis del impacto del manejo humano en la variación genética de chiles silvestres (C. annuum var. glabriusculum) con marcadores microsatélites indicó mayor diversidad alélica del germoplasma silvestre en comparación con germoplasma criollo, cultivado y tolerado o permitido (germoplasma semi-domesticado o silvestre que crece en pastizales o cercas, por ejemplo) utilizado como testigo; así como estructuración genética misma que depende del grado de aislamiento del sitio de origen. La demografía histórica evidencia un declive significativo en las poblaciones silvestres pues el manejo humano de pre-domesticación redujo la diversidad genética e incrementó la pérdida de diferenciación debido al movimiento de germoplasma entre regiones por el hombre. Los resultados indicaron la urgente necesidad de tomar medidas de conservación del germoplasma nativo, criollo y silvestre de chile de México para mantener la fuente de germoplasma y la arquitectura de la variación genética de dicho recurso(González-Jara et al. 2011).

La importancia de las culturas mesoamericanas en la domesticación del chile se evidencia en México pues la diversidad de ambientes agroecológicos ;ofrece gran variabilidad de formas cultivadas utilizadas en el país, con amplia diversidad de formas, colores, tamaños, aromas y sabores (Pozo et al. 1991). El estudio de la diversidad enCapsicum parte de dos perspectivas o enfoques, de acuerdo con los resultados del análisis de la literatura disponible: la del análisis morfo-agronómico con énfasis en los tipos raciales, variedades, híbridos y líneas genéticas de C. annuum, y en menor medida C. chínense y C. frutescens y otras especies, y la del análisis de la diversidad genética de las poblaciones de Capsicum en diferentes países. Estos estudios han tenido diferentes objetivos, desde la exploración y colecta, caracterización de materiales, multiplicación y regeneración, mantenimiento, documentación, conservación, evaluación, enriquecimiento genético, mejoramiento de cultivos e intercambio de germoplasma México (Latournerie et al. 2002, Alonso et al. 2008, Aguilar-Meléndez et al. 2009, Castañón-Nájera et al. 2010, Pacheco-Olvera et al. 2012, Kraft et al. 2013, 2014).

Consideramos que la introducción y el intercambio de germoplasma entre países han incrementado la variabilidad del recurso genético de chile en los bancos de germoplasma, lo que no significa que sea representativa de la variabilidad natural. Sin embargo, estas acciones han generado conocimientos sobre diversidad genética que se han aplicado en la estimación de la variabilidad genética de Capsicum. También, dichas estimaciones permiten a su vez incrementar la variabilidad y luego utilizarla en el mejoramiento genético del cultivo. El mejoramiento genético se constituye como una alternativa viable y económica para resolver los problemas de producción del chile que tienen impacto en la economía agrícola de México y el mundo. A la fecha poco de este mejoramiento ha sido asistido por herramientas biotecnológicas, de modo que su aplicación incrementará la eficiencia del mejoramiento e incidirá determinantemente en la solución a los problemas del cultivo del chile.

En este sentido destacan los esfuerzos de instituciones y países para la recolecta de germo-plasma del chile silvestre en México. Por ejemplo, Baltazar (1997) y Corona-Torres et al. (2000) reportan la colecta, en varias partes de México, y la caracterización de germoplasma de Capsicum spp. mientras que Aguilar-Meléndez et al. (2009), Pérez-Castañeda et al. (2008), Alonso et al. (2008) y Castañón et al. (2008) informan de la colecta y caracterización morfológica y molecular de germoplasma silvestre y cultivado de Capsicum spp. en estados de México como Veracruz, Tabasco, Chiapas, Campeche y Yucatán, principalmente. Por su parte, Kraft et al. (2013) reportaron la colecta de 466 accesiones de chiles silvestres en dos épocas de crecimiento en México y el sur de Estados Unidos, cuyos especímenes fueron depositados en Aguascalientes, México y en Davis, EUA.

Con el material genético mejorado existente se ha visto que los agricultores cultivan chile con incremento en la producción, mayor seguridad y menor costo, requiriendo además menos cantidad de agroquímicos y utilizando una menor área de cultivo, haciendo más fácil además, mantener la calidad del ambiente (Pozo-Campodónico 1983; González-Estrada et al. 2004). Lo antes mencionado hace que este campo de estudio siga siendo un área importante con las herramientas moleculares disponibles y la suficiencia de marcadores moleculares presentes en muchas especies deCapsicum se puede conocer la variabilidad de chiles cultivados y silvestres para delimitar con mayor precisión las especies y sus relaciones filogenéticas (Walsh y Hoot 2001), además de estimar de manera más precisa aspectos sobre el origen, la evolución y la diversificación de este recurso vegetal (Tanksley et al. 1988; Jo et al. 2011).

CONCLUSIONES

No obstante los notables avances a la fecha en cuanto al estudio y conocimiento del origen, evolución, diversificación y de genética básica y de poblaciones de Capsicum tanto en germoplasma silvestre, como criollo y mejorado, es frecuente contar con panoramas parciales de los resultados en virtud del origen restringido del germoplasma considerado en cada caso. Los estudios futuros sobre los tópicos tratados en este trabajo deberían poner énfasis en el análisis a niveles cada vez más complejos basados en el estudio de germoplasma representativo del género y/o especies a estudiar. Ello permitirá obtener información congruente y, particularmente, estadísticamente robusta.

El primer autor agradece al CONACYT-México (Registro 201163) la beca para sus estudios doctorales, así como las becas PIFI-IPN (20050084, 20060056 y 20070056) y Santander Universia-ANUIES (Beca 2006-2). También, se agradece el apoyo económico a este trabajo por parte del FOMIX-Gobierno del Estado de Tabasco y a la Universidad Juárez Autónoma de Tabasco el apoyo para la estancia sabática de G. Castañón-Nájera en el CBG-IPN en Reynosa. LMPC, GCN y NMP son investigadores del S.N.I. NMP es becario EDI y COFA A del IPN.

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