Presencia de Caulerpaceae (Chlorophyta) en la península de Yucatán, México
Presence of Caulerpaceae (Chlorophyta) in the Yucatan Peninsula, Mexico
Julio Espinoza-Avalos1, Luis E. Aguilar-Rosas2, Raúl Aguilar-Rosas3, Jorge M. Gómez-Poot4 y Rodolfo Raigoza-Figueras5
1 El Colegio de la Frontera Sur, Chetumal, Quintana Roo, México. Autor para la correspondencia: jespino@ecosur.mx.
]]> 2 Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad Autónoma de Baja California, Ensenada, Baja California, México.3 Facultad de Ciencias Marinas, Universidad Autónoma de Baja California, Ensenada, Baja California, México.
4 Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales Chetumal, Quintana Roo, México.
5 Acuario Xcaret, Playa de Carmen, Quintana Roo, México.
Recibido: 13 de junio de 2014.
Aceptado: 10 de octubre de 2014.
Resumen
Veintitrés taxones de Caulerpaceae (14 especies, 3 variedades y 6 formas) se encontraron en 70 sitios a lo largo de las costas de la península de Yucatán, México. La macroalga invasora C. brachypus f. parvifolia se reporta por primera vez en Quintana Roo. El análisis cualitativo de clasificación jerárquica aglomerativa ("clustering") mostró ausencia de agrupamientos de sitios representativos de las costas del Caribe mexicano y del Golfo de México, en contraste con otros estudios que han reportado diferencias a ambos lados de la península de Yucatán, con base a la presencia de otros grupos de la biota marina. Caulerpa cupressoides, C. prolifera y C. verticillata fueron las especies con más registros (en 30, 23 y 21 sitios, respectivamente), mientras que C. brachypus, C. lanuginosa, C. microphysa y C. webbiana fueron las menos comunes, con un registro cada especie.
]]> Palabras clave: Caulerpa, Caribe mexicano, Golfo de México, macroalgas invasoras, Quintana Roo.
Abstract
Twenty-three taxa of Caulerpaceae (14 species, 3 varieties, and 6 forms) were found in 70 sites along the coast of the Yucatan peninsula, Mexico. The invasive macroalgae C. brachypus f. parvifolia is reported for the first time in Quintana Roo, Mexico. A hierarchical agglomerative clustering analysis showed the nonexistence of sites grouping at both sides of the Yucatan peninsula, in contrast with other studies that have reported differences at both sides of the peninsula based on the presence of other groups of the marine biota. Caulerpa cupressoides, C. prolifera, and C. verticillata were the species having more records (in 30, 23, and 21 sites, respectively), while C. brachypus, C. lanuginosa, C. microphysa, and C. webbiana were among the less common species, with one record each species.
Key words: Caulerpa, Gulf of Mexico, Mexican Caribbean, invasive macroalgae, Quintana Roo.
La familia Caulerpaceae incluye a algas verdes cenocíticas y comprende a los géneros Caulerpa y Caulerpella, siendo el primero más diverso en especies, con respecto al último que sólo contiene una especie (Prud'Homme et al., 1996). Caulerpa es uno de los géneros predominantes y de amplia distribución en mares tropicales y subtropicales del mundo, con algunas especies presentes en aguas templadas (Carruthers et al., 1993). Hasta finales de la década de los 80's, el número de especies de Caulerpa reconocido consistía de aproximadamente 75 taxones (Price et al., 1998). Actualmente, el número de especies aceptadas taxonómicamente de este género es 93 (Guiry y Guiry, 2014).
El Mar Caribe, la región de Malesia y la parte sur de Australia, representan centros con alta diversidad de especies de Caulerpa (Prud'Homme et al., 1996). En algunas partes del Caribe, la presencia de algunas especies de Caulerpa ha sido evaluada particularmente abundante (De-Rios, 1972; John y Price, 1979; Norris y Bucher, 1982). En muchos estudios florísticos de la península de Yucatán se han incluido especies del género Caulerpa, no obstante, en estudios recientes siguen reportándose nuevos registros de especies de Caulerpa para los tres estados que conforman la península de Yucatán (Campeche, Yucatán y Quintana Roo) (Mendoza-González et al., 2000; Robledo y Freile-Pelegrín, 2005; Ortegón-Aznar et al., 2008; Pacheco-Cervera et al., 2010).
Al delimitar la distribución mundial de organismos marinos, la punta noreste de la península de Yucatán se ha señalado como el límite entre ecorregiones (Caribe Occidental y Sur del Golfo de México; Spalding et al., 2007) y regiones (Golfo de México y Caribe; Costello et al., 2010). Particularmente, esta punta se ha considerado como la frontera o zona de transición entre zonas biogeográficas del Mar Caribe y el Golfo de México. En lo que respecta a la fauna, Díaz-Merlano y Puyana-Hegedus (1994) y Salazar-Vallejo (2000) separaron las subprovincias Macroantillana y del Golfo de México. De manera similar, para el caso de macroalgas marinas, Díaz-Martín y Espinoza-Avalos (2000) y Aguilar-Rosas et al. (2001) consideraron que la punta noreste de la península indicaba una frontera en la distribución de taxones de Phaeophyceae, Halimedaceae y Udoteaceae.
El objetivo de este estudio fue determinar la presencia de taxones Caulerpaceae a lo largo de las costas de la península de Yucatán, y si la punta noreste de la Península delimitaba asociaciones de especies de Caulerpaceae, comparando la estructura de la comunidad con base en la presencia o ausencia de los taxones de Caulerpaceae entre el Golfo de México y el Caribe mexicano.
]]>Materiales y métodos
La península de Yucatán se localiza en la parte sureste de México e incluye los estados de Campeche y Yucatán hacia el Golfo de México y Quintana Roo hacia el Mar Caribe (Figura 1).
Múltiples ejemplares de Caulerpaceae se recolectaron de ambientes marinos en diferentes épocas del año, de septiembre de 1991 a abril de 2001, sin seguir un patrón de muestreo. Los ejemplares se separaron de muestras generales de macroalgas y pastos marinos. Con la excepción de Xcaret, el muestreo de ejemplares no se repitió en ninguno de los 70 sitios que se incluyen en este estudio. El nombre, la fecha de recolecta y la posición geográfica de los sitios de muestreo se muestran en la tabla 1. Las muestras se recolectaron aleatoriamente y sin un procedimiento con fines cuantitativos. Algunas muestras se obtuvieron de caletas y cenotes. Las algas se recolectaron manualmente mediante buceo libre y autónomo, usualmente en sitios de menos de 4 m de profundidad. Las algas se preservaron en formalina al 4 % diluida con agua de mar. La salinidad se midió con un refractómetro manual ATAGO® S/Mill, únicamente en caletas y cenotes.
Las determinaciones taxonómicas se llevaron a cabo usando microscopios estereoscópico Olympus y fotónico Carl Zeiss con iluminación de campo claro, siguiendo los trabajos de Weber-van-Bosse (1898), Taylor (1960) y Dawes y Mathieson (2008). La nomenclatura de las especies se basó en Wynne (2011), y las actualizaciones nomenclaturales se obtuvieron de AlgaeBase (Guiry y Guiry, 2014).
Los especímenes recolectados se depositaron en el Herbario de El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Chetumal, México (= CIQR), en dos modos de preservación: secos en papel de herbario y en formalina al 4 %.
Para determinar la existencia de posibles diferencias en la estructura de la comunidad de las Caulerpaceae recolectadas en aguas del Golfo de México y del Caribe mexicano, se utilizó la técnica de clasificación jerárquica aglomerativa ("clustering"). Con los datos de presencia-ausencia de los taxones de Caulerpa se elaboró una matriz de similitud de distancias de Bray-Curtis, utilizando el método de ligamiento promedio. Para evaluar la evidencia genuina de agrupaciones de los sitios de estudio se usó la prueba SIMPROF (prueba de permutaciones). Los análisis se realizaron con el software Primer 6 (Clarke y Gorley, 2006). Para contrarrestar el menor número de sitios visitados en Campeche y Yucatán con respecto a los de Quintana Roo, en los análisis cualitativos se agregaron los registros de Caulerpa en sitios reportados por otros autores para los dos estados del Golfo de México.
Resultados
Veintitrés taxones de Caulerpaceae (14 especies, 3 variedades y 6 formas) se encontraron en 70 sitios de la península de Yucatán, México (Tabla 2). Caulerpa cupressoides, C. prolifera, C. verticillata y C. sertularioides fueron las especies con mayor presencia en la península, (en 30, 23 y 21 sitios, respectivamente), mientras que C. brachypus, C. lanuginosa, C. microphysa, C. webbiana y Caulerpella ambigua fueron las especies menos comunes, con un registro las cuatro primeras y dos registros la última especie (Tabla 2).
]]> Caulerpa verticillata estuvo presente en las caletas de Yalkú, Predio San Francisco y Xel-há (con salinidad de 25 PSU), al igual que C. sertularioides en las caletas de los sitios 42, 45, 46, y 47 (Figura 1). Caulerpa fastigiata fue la única especie que se recolectó en cenotes, como Xpu-há y Tankah, donde los valores de salinidad fueron 15 PSU y 12 PSU, respectivamente.Un piso completamente cubierto por especies de Caulerpa, principalmente C. prolifera, se observó en rocas de Punta Bajamita, Campeche (15-11-1993) y en fondos lodosos de Dzilám de Bravo, Yucatán (13-07-1995). Otras especies de Caulerpa se encontraban mezcladas con C. prolifera en los sitios 1 y 15 (Figura 1).
Caulerpa brachypus f. parvifolia (Harvey) A. B. Cribb es un nuevo registro para el Caribe mexicano, se recolectó el 04-04-2001 y el 11-04-2001 a 24 m y 27 m de profundidad, respectivamente, enfrente del Parque Xcaret (sitio 39, Figura 1). Los ejemplares se encontraban creciendo encima de un conglomerado compuesto de escombro de corales, arena y la esponja Geodia sp. Céspedes de C. brachypus f. parvifolia se trasplantaron a los tanques de exhibición del parque. Estas algas (frondas con estípite corto, planas, 3(-4) cm de largo, sin ramificarse, ovales a elongadas, con márgenes lisos, raramente dentados), aparentemente muy resistentes, agresivamente colonizaron el sustrato ocupado por otros organismos que se encontraban en los tanques de exhibición. Para controlar su capacidad de invasión, los dos primeros años fue necesario podarlas aproximadamente cada mes, hasta que alcanzaron una condición de crecimiento estable, y finalmente desaparecieron después de cinco años (2006) de estar en exhibición. En la naturaleza, C. brachypus f. parvifolia desapareció después del paso por la zona de Xcaret de los huracanes Emily y Wilma, el 18-07-2005 y 21-10-2005, ambos con categoría 4 de la escala Saffir-Simpson. El paso de estos huracanes causó modificaciones extremas a los hábitats de arrecife de coral a 15-27 m de profundidad, y posteriormente C. brachypus f. parvifolia no se ha observado en los alrededores de Xcaret.
El número total de especies de Caulerpaceae para la península de Yucatán, cuando se sumaron los taxones encontrados en este estudio y los reportados en la literatura por otros autores, fue 36 (15 especies, 11 variedades y 10 formas), como se muestra en la tabla 3. Las especies con mayor presencia en la península fueron C. racemosa, C. prolifera, C. cupressoides y C. mexicana (en 26, 25, 24 y 24 sitios, respetivamente), mientras que las menos comunes fueron C. serrulata, C. brachypus, C. lanuginosa y C. webbiana (en 1, 2, 5 y 6 sitios, respectivamente; Tabla 3).
El análisis de agrupamiento mostró que la comunidad de Caulerpa fue similar a uno y otro lado de la península de Yucatán, sugiriendo la ausencia de grupos bien definidos que permitan separar las comunidades de ambos lados de la península (Figura 2). La prueba SIMPROF indicó que las agrupaciones sugeridas por el dendrograma únicamente son significativas a valores de similitud menores a 29.1 % (Pi = 4.51; P < 0.1 %). A este nivel de similitud se formaron siete grupos; sin embargo, estos están compuestos por muestras de ambos lados de la península de Yucatán.
Discusión
El número relativamente alto de las especies Caulerpaceae registradas para la península de Yucatán (15), incluyendo Caulerpella ambigua, resalta la importancia del área de estudio (particularmente la porción caribeña de la península de Yucatán), al ser considerado como uno de los tres centros mundiales con alta diversidad de especies de Caulerpa (Prud'Homme et al., 1996). Por ejemplo, el número de especies de Caulerpa en la península de Yucatán (14) es similar al reportado por Price (2011) para las zonas tropical y subtropical del norte de Australia (16). Prud'Homme et al. (1996) mencionaron que el Caribe albergaba 22 especies de Caulerpa, incluyendo siete endémicas; este número de especies es similar al registrado actualmente para el Gran Caribe (comprendiendo el Golfo de México, el Mar Caribe, Bermuda y el litoral norteño de Brasil; Salazar-Vallejo 2000) y aceptadas taxonómicamente en Algaebase, que es de 25 especies, siendo cuatro de ellas endémicas (C. floridana W.R. Taylor, C. kempfii A.B.Joly et S.M.B.Pereira, C. murrayi Weber-van Bosse y C. pusilla (Kützing) J.Agardh; Guiry y Guiry, 2014). No obstante, cabe mencionar que ninguno de estos cuatro taxones endémicos del Gran Caribe ha sido registrado en la península de Yucatán hasta la fecha.
La gran cantidad de variedades (11) y formas (10) de Caulerpa registrados para la península de Yucatán, resalta las dificultades taxonómicas potenciales originadas por la gran plasticidad morfológica existente dentro del género (Carruthers et al., 1993; Silva et al., 1996). Por ejemplo, en el trabajo de Taylor (1969) se evidenciaron los problemas taxonómicos infraespecíficos relacionados con Caulerpa cupressoides: una vez que él había identificado varios especímenes como C. cupressoides var. cupressoides, mencionó que eran muy similares a otras cinco variedades. Debido a que una variabilidad morfológica similar ocurrió con C. paspaloides, Steidinger y van-Breedveld (1971) decidieron mantener cuatro posibles variedades al nivel de especie. Estos ejemplos enfatizan la necesidad de emprender una revisión taxonómica de Caulerpa en la región de estudio.
Las especies que sobrevivieron a los valores mínimos y en condiciones extremas de salinidad en la península de Yucatán fueron C. fastigiata (12 PSU, en cenotes, este estudio) y C. prolifera (60 PSU, en Ría Lagartos, Yucatán; Ortegón-Aznar, 1997). Estos valores de salinidad corresponden a los valores mínimo (13 PSU) y máximo (60 PSU) tolerados por C. lagara en Perth, Australia (Kendrick et al., 1990) y C. lentillifera en Shark Bay, Australia (Carruthers et al., 1993), respectivamente.
]]> El análisis de aglomeración, con los datos de presencia-ausencia de las Caulerpaceae, no mostró algún arreglo definido en lo que respecta a los sitios de recolecta para ambos lados de la península de Yucatán. En contraste, los estudios de Aguilar-Rosas et al. (2001), con taxones de Phaeophyceae, y Díaz-Martín y Espinoza-Avalos (2000), con taxones de Halimedaceae y Udoteaceae, proponen que Cabo Catoche es el punto geográfico costero que separa los elementos ficoflorísticos de ambos lados de la península i.e., Golfo de México y Caribe mexicano. La punta noreste de la península igualmente se ha sugerido por otros autores para separar subprovincias (Salazar-Vallejo, 2000), regiones (Costello et al., 2010) y ecoregiones (Spalding et al., 2007) zoogeográficas. Díaz-Martín y Espinoza-Avalos (2000) registraron que el 21 % de 63 especies Phaeophyceae no se compartían en ambos lados de la península, mientras que Aguilar-Rosas et al. (2001) reportaron que el 68 % de 41 taxones de Halimedaceae y Udoteaceae registrados en el Caribe mexicano no se había registrado en el lado del Golfo de México. En los dos trabajos anteriores se dan elementos diferenciales existentes hacia ambos lados de la península, que podrían explicar las diferencias florísticas que ellos registraron, como la dimensión de la plataforma continental, los tipos de sustrato, las velocidades de corriente, la presencia de surgencias y la extensión de comunidades de arrecifes de coral. Sin embargo, esas mismas características diferenciales no fueron suficientes para separar los sitios por la presencia de taxones Caulerpaceae. Por otro lado, no se puede descartar que un muestreo cuantitativo (estimando abundancia y biomasa de ejemplares, por ejemplo) y más equitativo en el número de sitios de colecta con presencia de taxones Caulerpaceae (menor en el lado del Golfo de México que en el lado caribeño; Tabla 2), pudiera revelar una agrupación distintiva de sitios a ambos lados de la península.Cabe señalar el caso particular de Caulerpa brachypus f. parvifolia, especie nativa del océano Pacífico y considerada como un alga invasora en las aguas del sureste de Florida donde se registró por primera vez en mayo de 2001 (Lapointe et al., 2005). Este taxón invasivo también ha sido referido como C. brachypus Harvey (Trowbridge, 2004; Walters et al., 2006; Glardon et al., 2008). Sin embargo, cuando los autores (Jacoby et al., 2004; Banks et al., 2005) presentaron fotografías es claro que la especie invasora pertenece a C. brachypus f. parvifolia, y lo mismo sería para los registros de las Antillas Mayores y Antillas Menores dados por Littler y Littler (2000). En comparación a la forma parvifolia, C. brachypus Harvey var. brachypus tiene fronda ligulada, alcanza 5-6 (-9) cm de largo, frecuentemente (sub-)dicotómica o con proliferaciones en el ápice, con márgenes irregularmente constrictos y algunos con espinas mucromadas (Coppejans y Prud'Homme van Reine, 1992).
Además de Australia, la forma parvifolia se ha registrado en China, Filipinas, indonesia, Japón, Nueva Zelanda, Fiyi y África (Silva et al., 1996; Guiry y Guiry, 2014), por lo que cada una de esas zonas es una fuente potencial del alga invasora. El sitio y modo de introducción de C. brachypus f. parvifolia al Atlántico occidental/Caribe se desconoce. Algas pertenecientes a este taxón se han reportado de Florida, Antillas Mayores, Antillas Menores y Quintana Roo, México. Acuaristas profesionales y aficionados pudieran ser los vectores de la introducción de C. brachypus f. parvifolia. Por ejemplo, Walters et al. (2006) obtuvieron Caulerpa spp., de 30 páginas de internet, que representaron 25 estados de EUA y Gran Bretaña.
Caulerpa brachypus f. parvifolia desapareció de las aguas enfrente de Xcaret después del paso de los huracanes Emily y Wilma en 2005. Del mismo modo, las algas de este taxón fueron completamente removidas por el paso de los huracanes Frances, Jeanne (en 2004) y Wilma (in 2005) por el área de Florida (Lapointe et al., 2006; Lapointe y Bedford, 2010). Es importante resaltar que tapetes de esta alga invasora creciendo en los tanques de exhibición de Xcaret sobrevivieron por un año más después de su desaparición en el mar.
En resumen, en la península de Yucatán se ha registrado el 60 % de especies de Caulerpaceae que habita en la cuenca del Mar Caribe, uno de los centros mundiales de alta diversidad de especies de esta familia de macroalgas. Se registra por primera vez a la especie invasora Caulerpa brachypus f. parvifolia, taxón que coloniza agresivamente sustratos y que desplaza flora y fauna nativa de ambientes arrecifales (Jacoby et al., 2004; Lapointe et al., 2005), similares a los que se encuentran principalmente en el lado caribeño de la Península. Las especies de Caulerpaceae no se agruparon diferencialmente en ambos lados de la Península, el caribeño y del Golfo de México, como se ha reportado para otros grupos de organismos marinos.
Agradecimientos
Agradecemos a M. D. Esquivel-Moreno, por su apoyo en la colecta de campo; E. Torres-Mejía y M. A. A. Díaz-Martín, por su ayuda en el campo y por separar las Caulerpaceae de muestras de algas y pastos marinos; A. Ortega-Jasso, por proporcionar los especímenes y datos de cenotes y caletas; J. J. Bolaños-Guerra, J. A. Bautista-Martínez y A. Naal-Gutiérrez, por su apoyo para recolectar C. brachypus f. parvifolia; N. P. Cetz-Navarro, por elaborar las figuras 1 y 2, y sus comentarios al manuscrito; y a C. G. Montaño-Moctezuma, por su orientación con los análisis estadísticos y sus valiosos comentarios al manuscrito. Dos revisores anónimos ayudaron a mejorar sustancialmente la versión final del manuscrito.
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