¿Es la disolución evolutiva de la tristilia un proceso frecuente?

Is the evolutionary breakdown of tristyly a common process?

Paula Sosenski, Juan Fornoni y César A. Domínguez¹

Departamento de Ecología Evolutiva, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, México, D.F., México.

Recibido: 29 de julio de 2014.
Aceptado: 14 de octubre de 2014.

Resumen

La tristilia es un polimorfismo floral reportado sólo en siete familias de angiospermas que se caracteriza por la presencia de tres morfos que difieren en la posición recíproca de los órganos sexuales. El mantenimiento del equilibrio en las frecuencias de los tres morfos en las poblaciones tristílicas es regulado por la selección dependiente de la frecuencia que opera a través de los flujos legítimos de polen, el sistema de incompatibilidad y la ausencia de diferencias en adecuación entre los morfos. Aunque teóricamente se ha considerado a la tristilia como un polimorfismo evolutivamente estable, en repetidas ocasiones se ha demostrado que su disolución a otros sistemas reproductivos como la distilia y el monomorfismo es muy común. A través de un enfoque indirecto que se basa en el análisis de la variación en las frecuencias de los morfos reportadas en las poblaciones de especies tristílicas, este trabajo evalúa y discute: (1) qué tan inestable es la tristilia, (2) si el patrón de variación en las frecuencias de los morfos concuerda con una hipótesis selectiva o de procesos azarosos y (3) los posibles mecanismos involucrados en la ruptura del equilibrio predicho. Los resultados sugieren que la disolución de la tristilia es un proceso frecuente que podría ser explicado por selección natural y/o procesos azarosos según el patrón de variación en las frecuencias de los morfos detectado entre las poblaciones de una especie. Sin embargo, se requieren un mayor número de estudios experimentales y comparativos para identificar los mecanismos responsables de la disolución del polimorfismo.

Palabras clave: deriva génica, distilia, monomorfismo, selección dependiente de la frecuencia, sistema de incompatibilidad.

Abstract

Key words: distyly, frequency–dependent selection, genic drift, incompatibility system, monomorfismo, tristyly.

La tristilia es un polimorfismo floral muy poco común, reportado sólo en siete familias de angiospermas (Darwin, 1877; Vuilleumier, 1965). La compleja biología floral de las especies tristílicas así como su estrecha interacción con los polinizadores, las han convertido en un modelo ideal para evaluar hipótesis adaptativas sobre la función de los atributos florales. Además, la gran labilidad evolutiva de este polimorfismo ha servido de base para estudiar los mecanismos y patrones implicados en la transición de un sistema reproductivo a otro(s) (Charlesworth y Charlesworth, 1979; Ganders, 1979; Barrett, 1992, 1993; Leach y Mayo, 2005). Sin embargo, la escasez de casos reportados hasta el momento, así como de estudios experimentales en especies tristílicas no ha permitido una comprensión general de los procesos involucrados en la disolución de la tristilia.

La tristilia se caracteriza por la presencia de tres morfos que difieren recíprocamente en la altura a la que se encuentran las anteras y el estigma dentro de la flor (hercogamia recíproca; Lloyd y Webb, 1992). El morfo corto (S) presenta el estilo por debajo de dos niveles de estambres (intermedios (mS) y largos (lS)). El morfo intermedio (M) tiene el estilo entre un nivel de estambres cortos (sM) y otros largos (lM), mientras que el estilo del morfo largo (L) se encuentra por encima de un nivel de estambres cortos (sL) y otros intermedios (mL) (Figura 1). La mayoría de las especies tristílicas estudiadas cuenta con un sistema de incompatibilidad heteromórfico esporofítico (Glover y Barrett, 1983) que sólo permite la producción de semillas a partir de las cruzas que ocurren entre el polen de los estambres y los estilos del mismo nivel, de morfos distintos (cruzas legítimas según Darwin, 1877; Figura 1). Este polimorfismo generalmente involucra la expresión de características morfológicas que difieren entre morfos como son el número y el tamaño de los granos de polen, así como el tamaño de las papilas estigmáticas y de las células que las conforman (Dulberger, 1992).

Originalmente se consideró como tristílicas solamente a tres familias de angiospermas, dos dicotiledóneas (Lythraceae: Decodon, Lythrum y Nesaea; y Oxalidaceae: Averrhoa, Biophytum y Oxalis); y una monocotiledónea (Pontederiaceae: Eichhornia y Pontederia; Ganders, 1979). Esta categorización se basó en la presencia de hercogamia recíproca y un sistema de incompatibilidad heteromórfico. Posteriormente, después de una gran controversia sobre si las especies autocompatibles con un polimorfismo en los estilos y los estambres pero sin reciprocidad perfecta debían ser consideradas como tristílicas, se incluyó en esta categoría a las familias Amaryllidaceae (Narcissus) (Lloyd et al., 1990; Barrett et al., 1997; Arroyo, 2002), Connaraceae (Agelaea), Linaceae (Hugonia) (Lloyd et al., 1990; Thompson et al., 1996) y Thymelaeaceae (Naiki, 2012).

Genética de la tristilia. Aunque se desconocen los mecanismos moleculares que regulan la expresión de la tristilia, se ha especulado que en la mayoría de las especies el patrón de segregación se ajusta a un modelo de dos loci, S y M, cada uno con dos alelos (S, s y M, m) donde S es dominante sobre s y epistático sobre M (Weller, 1976; Morgan y Barrett, 1988; Barrett, 1993). Se ha propuesto que ambos loci se comportan como un supergen (Charlesworth, 1979; Lewis y Jones, 1992; Richards y Barrett, 1992). En algunas especies tristílicas como Lythrum salicaria, Eichhornia crassipes y E. paniculata se ha reportado la presencia de individuos semihomostílicos (con un cambio en la posición de un solo nivel de estambres) que podrían ser el resultado de una mutación en los loci S y M (Barrett y Shore, 2008) o de la recombinación del supergen. Alternativamente, Charlesworth (1979) propuso un posible efecto pleiotrópico de los loci S y M sobre la expresión de algunos caracteres involucrados en el polimorfismo.

El modelo del control genético de la tristilia más aceptado fue propuesto inicialmente por von Ubisch (1921, en Lewis y Jones, 1992) y Barlow (1923) y ha sido probado en las siguientes especies: Decodon verticillatus, Eichhornia crassipes, E. paniculata, Lythrum salicaria, Oxalis alpina, O. articulata, O. bowiei, O. compressa, O. hirta, O. physocalyx, O. priceae, O. rosea, O. tragopoda, O. tuberosa, O. valdiviensis y Pontederia cordata (Barlow, 1923; von Ubisch, 1926 en Lewis y Jones, 1992; Fisher y Mather, 1943; Fyfe 1950, 1956 en Lewis y Jones, 1992; Mulcahy, 1964; Weller, 1976; Leach, 1983; Bennett et al., 1986; Barrett et al., 1989; Pacheco y Coleman, 1989; Eckert y Barrett, 1993; Trognitz y Hermann, 2001; Ren et al., 2005; Gettys y Wofford, 2008). Esto ha sido posible debido al empleo de cruzas controladas que permiten identificar el patrón de segregación en la progenie. En la mayoría de las especies las plantas del morfo corto presentan el alelo dominante S y tienen tres genotipos posibles: SsMM, SsMm, Ssmm; las del morfo intermedio son homocigóticas recesivas para el locus S, portan el alelo M y tienen dos genotipos ssMM y ssMm. Los individuos del morfo largo, por su parte, expresan un sólo genotipo recesivo para ambos loci: ssmm (Lewis y Jones, 1992; Barrett, 1993; Richards, 1997; Leach y Mayo, 2005). En el caso particular de O. articulata y O. rosea se reportó que el morfo corto era recesivo (Fyfe, 1956 en Lewis y Jones, 1992; von Ubisch, 1926 en Lewis y Jones, 1992). Una modificación en las reacciones de incompatibilidad podría generar la aparición de tres genotipos adicionales (inviables) del morfo corto que son homocigóticos dominantes para el locus S, SSMM, SSMm, SSmm. Aunque el modelo de dos loci dialélicos ha permitido explicar la herencia de la tristilia en muchas especies, se han reportado excepciones (Bennett et al., 1986; Barrett, 1993; Leach, 1983; Eckert y Barrett, 1993; Richards, 1997).

Origen, mantenimiento y disolución de la tristilia. Aunque la evidencia indica que la tristilia tiene un origen polifilético (Ganders, 1979; Weller, 1992; Barrett, 1993), hasta el momento se desconoce cuál fue la condición ancestral de las especies tristílicas así como la ruta evolutiva que dio origen a la distilia (presencia de dos morfos florales en las poblaciones) y la monostilia (presencia de un morfo floral) en linajes tristílicos. El hallazgo de poblaciones distílicas y monomórficas en varias especies tristílicas de los géneros Lythrum, Narcissus, Oxalis y Pontederia sugiere que éstas se originaron de la tristilia por la pérdida de uno o dos morfos florales (Ornduff, 1972; Barrett, 1992, 1993; Weller, 1992). Se han planteado dos explicaciones al respecto. La primera resalta que las flores de las poblaciones tristílicas poseen dos niveles de estambres, por lo que la presencia del mismo carácter (p.ej. dos verticilos de estambres) en las poblaciones distílicas haría suponer que éstas provienen de un ancestro tristílico (Yeo, 1975). Por otro lado, al analizar el número cromosómico en 18 especies de Oxalis, se encontró que la mayoría de las especies tristílicas eran diploides y las distílicas, poliploides (Weller y Denton, 1976), lo cual sugiere, que en este género, la distilia evolucionó a partir de la tristilia (Stebbins, 1980). Aunque ambos argumentos sostienen que las poblaciones distílicas y monomórficas se originaron a partir de ancestros tristílicos, todavía no se cuenta con suficiente evidencia empírica comparativa que permita determinar con precisión la ruta evolutiva de este polimorfismo.

Teóricamente se ha propuesto a la tristilia como un estado evolutivamente estable mantenido por selección dependiente de la frecuencia (Heuch, 1980), sin embargo, varios estudios han reportado que las frecuencias de los morfos en las poblaciones de varias especies tristílicas se desvían significativamente de la isopletía (p.ej. cuando las frecuencias de los morfos en una población son iguales; Morgan y Barrett, 1988; Eckert y Barrett, 1992, 1995; Ågren, 1996; Eckert et al., 1996). Esto puede significar una representación desigual de los morfos en las poblaciones (i.e. poblaciones anisopléticas) o en muchos casos, la pérdida de uno o dos morfos como ocurre en las poblaciones distílicas y monomórficas (Ornduff, 1972; Weller, 1992).

Algunos estudios sugieren que los procesos estocásticos como cuellos de botella y deriva génica, así como eventos históricos asociados a grandes oscilaciones climáticas han moldeado la estructura genética de las poblaciones de especies tristílicas. Estos procesos podrían explicar la pérdida y/o fijación de los alelos en las poblaciones, y en consecuencia, la variación azarosa en las frecuencias de los morfos florales (Morgan y Barrett, 1988; Eckert y Barrett, 1992; Husband y Barrett, 1992; Eckert y Barrett, 1995; Eckert et al., 1996; Hodgins y Barrett, 2008; Pérez–Alquicira et al., 2010).

Otras líneas de investigación sugieren que la selección natural podría tener un efecto muy importante en la disolución de la tristilia (Eckert y Barrett, 1995). Por ejemplo, si los polinizadores discriminan entre morfos, la selección debería favorecer a las plantas del morfo más visitado. Una alteración en los patrones de flujo de polen podría generar diferencias en adecuación entre morfos, y en consecuencia, un cambio en sus frecuencias en el equilibrio (Eckert y Barrett, 1995). Por otro lado, si las plantas de un morfo produjeran semillas a partir de la autopolinización parcial o total como consecuencia de modificaciones en la morfología floral y el sistema de incompatibilidad, se rompería el equilibrio isoplético si hubiera una reducción o un incremento (en un escenario de escasez de polinizadores) en la frecuencia del morfo que se autopoliniza más (Mulcahy y Caporello, 1970; Weller, 1981; Price y Barrett, 1982; Morgan y Barrett, 1988; Anderson, 1994; Weller et al., 2007). En este contexto, la modificación del sistema de incompatibilidad asociada a flujos de polen asimétricos afectaría la segregación de los alelos que determinan la expresión de un morfo, lo cual ayudaría a explicar su eventual desaparición (Weller et al., 2007). Una tercera posibilidad es que la variación en las frecuencias de los morfos, en las especies sin incompatibilidad heteromórfica, sea el resultado del efecto combinado de la reciprocidad y del papel de los polinizadores en la transferencia legítima de polen entre morfos.

A través del análisis de la variación en las frecuencias de los morfos reportadas en las poblaciones de varias especies tristílicas, este trabajo busca evaluar la frecuencia en que se cumple la predicción de Heuch (1980) de que la tristilia es un estado evolutivamente estable. Asimismo, analizaremos si los patrones observados se ajustan a una explicación de un escenario selectivo, de deriva génica o a su efecto conjunto.

Materiales y métodos

Recopilación de la información. Se realizó una revisión bibliográfica en internet a través de las bases de datos Google Scholar, ISI Web of Science, EBSCO, Scopus y ProQuest. Se incluyó las palabras clave anisoplethy, distyly, evolutionary breakdown, isoplethy, morph frequencies, morph ratios, tristyly para obtener todos aquellos trabajos publicados que reportaran las frecuencias de los morfos florales en las poblaciones de especies tristílicas. A partir de la información recopilada se elaboró una base de datos que incluye las frecuencias de los morfos en diez especies: Decodon verticillatus, Eichhornia azurea, E. paniculata, Lythrum salicaria, Narcissus triandrus, Oxalis alpina, O. suksdorfii, Pontederia cordata, P. rotundifolia, P. sagittata (Ornduff, 1964; Barrett, 1977; Barrett, 1978; Glover y Barrett, 1983; Glover y Barrett, 1986b; Morgan y Barrett, 1988; Eckert y Barrett, 1992, 1995; Ågren y Ericson, 1996; Barrett et al., 2004; Weller et al., 2007). Sin embargo, dado el escaso número de poblaciones reportadas en cinco de las especies mencionadas (E. azurea, E. paniculata, O. suksdorfii, P. rotundifolia y P. sagittata), éstas no fueron incluidas en los análisis, por lo cual finalmente se trabajó con un total de 541 poblaciones (391 tristílicas, 93 distílicas y 42 monomórficas) distribuidas en cinco especies. Cabe mencionar que aunque diversos estudios han publicado el número de poblaciones en especies tristílicas, algunos no presentan los datos relativos a la frecuencia de cada morfo o al número total de individuos en las poblaciones, lo cual impidió su incorporación a la base de datos. Es importante destacar que este trabajo consideró el monomorfismo como la presencia de un sólo morfo floral en poblaciones de linajes tristílicos, pero no se analizó la frecuencia de individuos homostílicos (que no presentan hercogamia porque son producto de la recombinación del supergen) en ninguna de las poblaciones.

Análisis estadísticos. Para determinar si las frecuencias de los morfos florales observadas en las poblaciones tristílicas y distílicas difieren de lo esperado según la hipótesis de isopletía (las proporciones de los morfos en una población deben ser iguales entre sí, 1:1:1 en tristílicas; 1:1 en distílicas), se calculó una prueba de χ² por población. Este análisis permitió determinar el número de poblaciones isopléticas y anisopléticas en cada especie. A partir de esta categorización se determinó por medio de pruebas de χ² la proporción de poblaciones tristílicas y distílicas anisopléticas por especie sesgadas hacia cada uno de los tres morfos (gl = 2), así como la proporción de poblaciones que presentan uno de los morfos en menor frecuencia (gl = 2). Además, para determinar cuál es el morfo que se pierde más comúnmente en las poblaciones distílicas, se caracterizó la frecuencia de poblaciones que carecen de cada uno de los tres morfos. Por último, se registró la proporción de poblaciones monomórficas en cada especie. Todos los análisis se realizaron en el programa estadístico JMP versión 5 (SAS Institute, 2005).

Resultados

El conteo del número de morfos en las poblaciones reportadas por especie reveló que en todos los casos predominan las poblaciones tristílicas, en menor proporción las distílicas, y solamente tres de las cinco especies analizadas presentan poblaciones monomórficas (Figura 2). Al evaluar la hipótesis de isopletía se encontró que el porcentaje de poblaciones tristílicas isopléticas es menor al de anisopléticas en todas las especies (Figura 3A Cuadro 1). Al analizar la isopletía en las poblaciones distílicas se detectó que Decodon verticillatus y Lythrum salicaria presentan más poblaciones anisopléticas que isopléticas, mientras que en Narcissus triandrus y Pontederia cordata todas las poblaciones son anisopléticas. En contraste, O. alpina presenta más poblaciones distílicas isopléticas que anisopléticas (Figura 3B, Cuadro 1). Estos resultados demuestran que la desviación de la isopletía es una condición común en las poblaciones tristílicas y distílicas de las especies analizadas.

Las pruebas de χ² mostraron que en la mayoría de las poblaciones tristílicas anisopléticas de Lythrum salicaria, Narcissus triandrus y Oxalis alpina, el morfo largo es el más frecuente (en 68.4, 98.8 y 100 % de las poblaciones, respectivamente: χ² = 22.60; P < 0.0001; χ² = 178.06; P < 0.0001; χ² = 15.38; P = 0.0005). En contraste, no se detectaron diferencias significativas en la proporción de poblaciones sesgadas hacia un morfo en D. verticillatus (χ² = 0.29; P = 0.86), mientras que el morfo más común en 63 % de las poblaciones de P. cordata es el corto (χ² = 11.51; P = 0.0032). Además, se encontró que el morfo menos frecuente en las poblaciones tristílicas de D. verticillatus, O. alpina, L. salicaria y N. triandrus es el intermedio, sin embargo, esta tendencia sólo fue significativa en las dos últimas (χ² = 23.72; P < 0.0001; χ² = 48.92; P < 0.0001; Figura 4B). Las poblaciones de P. cordata, por su parte, se caracterizan por presentar una baja frecuencia del morfo largo (χ² = 27.08; P < 0.0001).

Los resultados revelaron que todas las poblaciones distílicas anisopléticas de Narcissus triandrus y el 80 % de las poblaciones en Oxalis alpina tienen un sesgo significativo hacia el morfo largo (χ² = 52.73; P < 0.0001; χ² = 5.98; P = 0.05; Figura 4C). En contraste, las poblaciones distílicas de Decodon verticillatus y Lythrum salicaria no presentan sesgo hacia ningún morfo (χ² = 0.72; P = 0.69; χ² = 0.86; P = 0.65). Por otro lado, el morfo que se pierde con mayor frecuencia en las poblaciones distílicas de Narcissus triandrus y Oxalis alpina es el intermedio (χ² = 44.41; P < 0.0001; χ² = 24.16; P < 0.0001; Figura 4D). Aunque esta tendencia es similar en D. verticillatus, no fue estadísticamente significativa (χ² = 2.03; P = 0.36). En L. salicaria, en cambio, la pérdida del morfo corto es la más común χ² = 16.77; P = 0.0002), mientras que una de las dos poblaciones distílicas de P. cordata carece del morfo intermedio y la otra, del morfo corto.

Sólo se detectaron poblaciones monomórficas en Decodon verticillatus, Lythrum salicaria y Pontederia cordata. De las 42 poblaciones reportadas en la primera, 18 presentan plantas del morfo largo, 17 del corto y 7 del intermedio. Las únicas 3 poblaciones monomórficas reportadas en L. salicaria presentan plantas del morfo largo, mientras que en una de las dos poblaciones monomórficas de P. cordata se fijó el morfo largo y en la otra, el corto.

Discusión

Los resultados de esta revisión apuntan a que la pérdida de la isopletía en Narcissus triandrus y Oxalis alpina se caracteriza, en términos generales, por un sesgo hacia el morfo largo y la baja frecuencia o la pérdida del morfo intermedio en las poblaciones. Aunque las poblaciones tristílicas de Lythrum salicaria también presentan un exceso de plantas del morfo largo, el morfo que se pierde comúnmente es el corto (Barrett, 1993). El patrón es completamente distinto en Pontederia cordata, cuyas poblaciones tristílicas presentan un sesgo hacia los individuos del morfo corto y un déficit de plantas del morfo largo. El sesgo hacia un mismo morfo, o la pérdida recurrente de un morfo entre las poblaciones de estas especies, sugiere que la selección natural ha jugado un papel importante en la disolución evolutiva de la tristilia. No obstante, la variación en las frecuencias de los morfos entre las poblaciones de D. verticillatus no parece seguir un patrón, lo cual sugiere que podría ser el resultado de procesos estocásticos. Por otro lado, la evolución de la monostilia a partir de la tristilia parece ser una condición poco frecuente.

La pérdida de la tristilia está asociada con factores genéticos y/o ecológicos que determinan los patrones de variación en las frecuencias de los morfos. El sesgo hacia el morfo largo encontrado en la mayoría de las poblaciones tristílicas de Lythrum salicaria, Narcissus triandrus y Oxalis alpina, y en poblaciones distílicas de las dos últimas especies coincide con lo que planteó Heuch (1980) en relación a que éste es el morfo más común en la naturaleza. Estos resultados son consistentes con una explicación basada en la determinación genética de la tristilia. En la mayoría de las especies el morfo largo es recesivo para los dos loci (ssmm), lo cual representa una ventaja sobre los otros dos morfos. Así, los tres morfos producen gametos sm que se requieren para la expresión de un genotipo recesivo. En contraste, sólo el morfo corto y el intermedio pueden segregar los gametos sM que forman el genotipo del morfo intermedio. Finalmente, el morfo corto es el único que expresa el alelo S dominante en sus tres genotipos, lo cual incrementa su probabilidad de desaparecer (Heuch, 1980; Barrett, 1993). Esto explicaría la pérdida de plantas del morfo corto en las poblaciones analizadas de L. salicaria (Barrett et al., 1989).

Por otra parte, se ha propuesto que el morfo largo funciona mejor como receptor de polen al tener el estigma más expuesto a los polinizadores que los otros dos morfos (Dulberger, 1992; Eckert y Barrett, 1995). En cambio, se considera al morfo corto como el peor receptor debido a las barreras físicas que enfrentan los polinizadores hasta llegar a los estigmas cortos (O'Neil, 1992; Harder y Barrett, 1993; Eckert y Barrett, 1995). En Pontederia cordata y P. sagittata, por ejemplo, se reportó que el morfo largo recibe más polen que el morfo corto, aunque ambos reciben menor cantidad de polen que el morfo intermedio (Glover y Barrett, 1983; 1986a; Wolfe y Barrett, 1989). Sin embargo, en la mayoría de las especies tristílicas, el morfo corto funciona mejor como donador por presentar las anteras más expuestas (O'Neil, 1992), lo cual podría explicar su alta frecuencia en las poblaciones revisadas de P. cordata. En Lythrum salicaria también se encontró que las plantas del morfo corto son mejores como donadoras y los individuos del morfo largo e intermedio, como receptores (O'Neil, 1992). En este sentido, las diferencias funcionales entre morfos sugieren que la variación en las frecuencias de los morfos también podría ser el resultado de la limitación por polen. En las especie tristílicas Hugonia serrata y L. salicaria, por ejemplo, las plantas del morfo corto presentan mayor limitación por polen (O'Neil, 1992; Meeus et al., 2011).

La baja frecuencia del morfo intermedio que resulta común en las poblaciones tristílicas anisopléticas de Lythrum salicaria y Narcissus triandrus, así como su desaparición en las poblaciones distílicas de N. triandrus y Oxalis alpina sugieren un patrón selectivo. Aunque se desconocen las causas, se han planteado diversas explicaciones al respecto. Charlesworth (1979) propuso que el morfo intermedio tiene una mayor probabilidad de autofecundarse debido a que la suma total de la distancia que separa al estilo intermedio de los estambres cortos y largos es menor comparada con la distancia entre los órganos sexuales en los otros dos morfos. Esto implica que el morfo intermedio debería presentar el nivel más alto de endogamia y de depresión endogámica, si se pierde la incompatibilidad heteromórfica. Weber et al. (2013) probaron esta hipótesis al demostrar un incremento en la autocompatibilidad del morfo intermedio asociado a una mayor probabilidad de autofecundación durante la transición tristilia–distilia en O. alpina. Sin embargo, la depresión endogámica fue muy baja, probablemente como consecuencia de la purga génica o de que esta especie es tetraploide (Weber, 2012). En el caso de N. triandrus, los estilos del morfo intermedio son más cortos que los estambres del mismo nivel en el morfo largo, lo cual podría haber generado desventajas sobre el morfo intermedio que recibe menos polen (Barrett et al., 1997, 2004; Barrett y Hodgins, 2006). Otra explicación de la pérdida o baja frecuencia del morfo intermedio podría estar asociada con la expresión diferencial de la incompatibilidad entre morfos. En O. alpina, por ejemplo, la frecuencia del morfo intermedio está negativamente asociada con la modificación en la incompatibilidad de dos cruzas que involucran a los estambres intermedios del morfo largo y corto (Weller, 1976, 1980). En el caso de Eichhornia azurea, P. cordata, Pontederia rotundifolia y P. sagittata, el nivel de incompatibilidad del morfo intermedio es menor que el de los otros dos morfos (Barrett, 1977; Glover y Barrett, 1983; Barrett y Anderson, 1985; Glover y Barrett, 1986b; Bianchi et al., 2000). En O. suksdorfii, por ejemplo, la baja frecuencia del morfo intermedio se asocia con que presenta una reducida producción de polen y alta esterilidad (Ornduff, 1964).

Aunque los argumentos de la sección anterior sugieren un efecto de la selección en contra del morfo intermedio, los estudios que han evaluado las diferencias en adecuación entre morfos han encontrado resultados contrastantes, pues mientras que en Eichhornia paniculata, Lythrum salicaria, Oxalis alpina, Pontederia cordata y P. rotundifolia no se ha detectado variación en la producción de semillas entre morfos (Barrett, 1977; Weller, 1981, 1986; Price y Barrett, 1982; Barrett et al., 1989), las diferencias son significativas en Decodon verticillatus (Eckert y Barrett, 1995), L. salicaria (Ågren, 1996; Ågren y Ericson, 1996) y Narcissus triandrus (Hodgins y Barrett, 2006). Sin embargo, estos trabajos han caracterizado la adecuación únicamente a través de la vía femenina, por lo que resultará de suma importancia conocer el componente masculino de adecuación, principalmente en aquellos casos en que la incompatibilidad heteromórfica se ha modificado. Tampoco se han detectado diferencias en la tasa de visita ni el tipo de polinizadores que visitan a los morfos en las poblaciones de O. alpina (Baena–Díaz et al., 2012). Por lo tanto, si los morfos no difieren en su adecuación y los polinizadores los visitan por igual, la pérdida de uno de los morfos podría ser el resultado del nivel al que opera la selección (alelos o morfos) o de eventos azarosos. En O. alpina, por ejemplo, se propuso que la modificación en la incompatibilidad de dos cruzas que involucran los estambres intermedios ha generado presiones de selección en contra del alelo M, pero no del morfo intermedio. Esto explicaría por qué la pérdida de un alelo afecta la frecuencia del morfo intermedio, pero no su adecuación (Weller, 1976). La evidencia también sugiere que la variación en la frecuencia del morfo intermedio podría ser explicada por eventos históricos. Barrett et al. (2004) y Pérez–Alquicira et al. (2010) encontraron que la frecuencia del morfo intermedio en las poblaciones de N. triandrus en la Península Ibérica y de O. alpina en la región de las Sky Islands del Noroeste de México y Suroeste de Estados Unidos, se reduce hacia el norte de la distribución. Dicho patrón, al menos en O. alpina, apoya la hipótesis de que el cambio en la distribución geográfica de las poblaciones es el resultado de las migraciones ocurridas durante el Pleistoceno. Sin embargo, los múltiples orígenes de la distilia y la desaparición del morfo intermedio en ambas especies, como consecuencia de las modificaciones en la morfología floral o en la incompatibilidad también sugieren un efecto de la selección natural en esta transición (Pérez–Alquicira, 2010).

Los resultados de esta revisión apuntan a que la disolución de la tristilia es un proceso frecuente. Del total de poblaciones tristílicas analizadas (N = 391), 17 % son isopléticas y 83 % anisopléticas. En el caso de las poblaciones distílicas (N = 93), 28 % son isopléticas y 72 % anisopléticas.
La baja frecuencia de poblaciones isopléticas en comparación con las anisopléticas sugiere que la tristilia es un polimorfismo muy lábil. Los procesos selectivos y azarosos podrían explicar la disolución del equilibrio isoplético de manera excluyente, o bien actuar en conjunto en medida variable, a una escala temporal y espacial. Sin embargo, dada la escasez de estudios empíricos y las pocas familias en que se ha reportado la ocurrencia de la tristilia, no hay que descartar un posible efecto filogenético en los patrones de variación detectados. En este sentido, se requieren más estudios comparativos en un contexto filogenético que permitan identificar tanto los mecanismos que rompen el equilibrio dependiente de la frecuencia, como la labilidad real de este polimorfismo floral.

PS agradece a CONACYT y a la Dirección General de Estudios de Posgrado de la UNAM por el apoyo económico otorgado durante la realización este trabajo. Los autores agradecen las revisiones y comentarios de Juan Arroyo y un revisor anónimo que ayudaron a mejorar este manuscrito.

Literatura citada

Ågren J. 1996. Population size, pollinator limitation, and seed set in the self–incompatible herb Lythrum salicaria. Ecology 77:1779–1790.         [ Links ]

Ågren J. y Ericson L. 1996. Population structure and morph–specific fitness differences in tristylous Lythrum salicaria. Evolution 50:126–139.         [ Links ]

Anderson S. 1994. Unequal morph frequencies in populations of tristylous Lythrum salicaria (Lythraceae) from southern Sweden. Heredity 72:81–85.         [ Links ]

Arroyo J. 2002. Narcissus (Amaryllidaceae), la evolución de los polimorfismos florales y la conservación más allá de las "listas rojas". Revista Chilena de Historia Natural 75:39–55.         [ Links ]

Baena–Díaz F., Fornoni J., Sosenski P., Molina–Freaner F.E., Weller S.G., Pérez–Ishiwara R. y Domínguez C.A. 2012. Changes in reciprocal herkogamy during the tristyly–distyly transition in Oxalis alpina increase efficiency in pollen transfer. Journal of Evolutionary Biology 25:574–583.         [ Links ]

Barlow N. 1923. Inheritance of the three forms in trimorphic species. Journal of Genetics 13:133–146.         [ Links ]

Barrett S.C.H. 1977. The breeding system of Pontederia rotundifolia L., a tristylous species. New Phytologist 78:209–220.         [ Links ]

Barrett S.C.H. 1978. Floral biology of Eichhornia azurea (Swartz) Kunth (Pontederiaceae). Aquatic Botany 5:217–228.         [ Links ]

Barrett S.C.H. 1992. Evolution and Function of Heterostyly. Springer–Verlag. Berlín.         [ Links ]

Barrett S.C.H. 1993. The evolutionary biology of tristyly. En: Futuyma D. y Antonovics J. Eds. Oxford Surveys in Evolutionary Biology, vol. 9, pp. 283–326, Oxford University Press, Oxford.         [ Links ]

Barrett S.C.H. y Anderson J.M. 1985. Variation in the expression of trimorphic incompatibility in Pontederia cordata L. (Pontederiaceae). Theoretical and Applied Genetics 70:355–362.         [ Links ]

Barrett S.C.H., Morgan M.T. y Husband B.C. 1989. The dissolution of a complex genetic polymorphism: the evolution of self–fertilization in tristylous Eichhornia paniculata (Pontederiaceae). Evolution 43:1398–1416.         [ Links ]

Barrett S.C.H., Cole W.W., Arroyo J., Cruzan M.B. y Lloyd D.G. 1997. Sexual polymorphisms in Narcissus triandrus: Is this species tristylous? Heredity 78:135–145.         [ Links ]

Barrett S.C.H., Harder L.D. y Cole W.W. 2004. Correlated evolution of floral morphology and mating–type frequencies in a sexually polymorphic plant. Evolution 58:964–975.         [ Links ]

Barrett S.C.H. y Hodgins K.A. 2006. Floral design and the evolution of asymmetrical mating systems. En: Harder L.D. y Barrett S.C.H. Eds. Ecology and Evolution of Flowers, pp. 239–255, Oxford University Press, Oxford.         [ Links ]

Barrett S.C.H. y Shore J.S. 2008. New insights on heterostyly: comparative biology, ecology and genetics. En: Franklin–Tong V. Ed. Self–incompatibility in Flowering Plants–Evolution, Diversity, and Mechanism, pp. 3–32, Springer–Verlag, Berlín.         [ Links ]

Bennett J.H., Leach C.R. y Goodwins I.R. 1986. The inheritance of style length in Oxalis rosea. Heredity 56:393–396.         [ Links ]

Bianchi M., Vesprini J. y Barrett S.C.H. 2000. Trimorphic incompatibility in Eichornia azurea (Pontederiaceae). Sexual Plant Reproduction 12:203–208.         [ Links ]

Charlesworth D. 1979. The evolution and breakdown of tristyly. Evolution 33:486–498.         [ Links ]

Charlesworth B. y Charlesworth D. 1979. The maintenance and breakdown of distyly. American Naturalist 114:499–513.         [ Links ]

Darwin C. 1877. The Different Forms of Flowers on Plants of the same Species. John Murray. Londres.         [ Links ]

Alves Dos Santos I. y Wittmann D. 2000. Legitimate pollination of the tristylous flowers of Eichhornia azurea (Pontederiaceae) by Ancyloscelis gigas bees (Anthophoridae, Apoidea). Plant Systematics and Evolution 223:127–137.         [ Links ]

Dulberger R. 1992. Floral polymorphisms and their functional significance in the heterostylous syndrome. En: Barrett S.C.H. Ed. Evolution and Function of Heterostyly, pp. 41–84. Springer–Verlag, Berlín.         [ Links ]

Eckert C.E. y Barrett S.C.H. 1992. Stochastic loss of style morphs from populations of tristylous Lythrum salicaria and Decodon verticillatus (Lythraceae). Evolution 46:1014–1029.         [ Links ]

Eckert C.E. y Barrett S.C.H. 1993. The inheritance of tristyly in Decodon verticillatus (Lythraceae). Heredity 71:473–480.         [ Links ]

Eckert C.E. y Barrett S.C.H. 1995. Style morph ratios in tristylous Decodon verticillatus (Lythraceae): selection versus historical contingency. Ecology 76:1051–1066.         [ Links ]

Eckert C.E., Manicacci D. y Barrett S.C.H. 1996. Genetic drift and founder effect in native versus introduced populations of an invading plant, Lythrum salicaria (Lythraceae). Evolution 50:1512–1519.         [ Links ]

Fisher R.A. y Mather K. 1943. The inheritance of style length in Lythrum salicaria. Annals of Eugenics 12:1–23.         [ Links ]

Ganders F.R. 1979. The biology of heterostyly. New Zealand Journal of Botany 17:607–635.         [ Links ]

Gettys L.A. y Wofford D.S. 2008. Genetic control of floral morph in tristylous pickerelweed (Pontederia cordata L.). Journal of Heredity 99:558–563.         [ Links ]

Glover D.E. y Barrett S.C.H. 1983. Trimorphic incompatibility in Mexican populations of Pontederia sagittata Presl. (Pontederiaceae). New Phytologist 95:439–455.         [ Links ]

Glover D.E. y Barrett S.C.H. 1986a. Stigmatic pollen loads in populations of Pontederia cordata from the southern U.S. American Journal of Botany 73:1607–1612.         [ Links ]

Glover D.E. y Barrett S.C.H. 1986b. Variation in the mating system of Eichornia paniculata (Spreng.) Solms. (Pontederiaceae). Evolution 40:1122–1131.         [ Links ]

Harder L.D. y Barrett S.C.H. 1993. Pollen removal from tristylous Pontederia cordata: effects of anther position and pollinator specialization. Ecology 74:1059–1072.         [ Links ]

Heuch I. 1979. The effect of partial self–fertilization on type frequencies in heterostylous plants. Annals of Botany 44:611–616.         [ Links ]

Heuch I. 1980. Loss of incompatibility types in finite populations of the heterostylous plant Lythrum salicaria. Hereditas 92:53–57.         [ Links ]

Hodgins K.A. y Barrett S.C.H. 2006. Female reproductive success and the evolution of mating–type frequencies in tristylous populations. New Phytologist 171:569–580.         [ Links ]

Hodgins K.A. y Barrett S.C.H. 2008. Geographic variation in floral morphology and style–morph ratios in a sexually polymorphic daffodil. American Journal of Botany 95:185–195.         [ Links ]

Husband B.C. y Barrett S.C.H. 1992. Genetic drift and the maintenance of style length polymorphism in tristylous populations of Eichhornia paniculata (Pontederiaceae). Heredity 69:440–449.         [ Links ]

Leach C. 1983. Fluctuations in heteromorphic self–incompatibility systems. Theoretical and Applied Genetics 66:307–312.         [ Links ]

Leach C. y Mayo O. 2005. Outbreeding Mechanisms in Flowering Plants: An Evolutionary Perspective from Darwin Onwards. J. Cramer. Berlín.         [ Links ]

Lewis D. y Jones D.A. 1992. The genetics of heterostyly. En: Barrett S.C.H. Ed. Evolution and Function of Heterostyly, pp. 129–150, Springer–Verlag, Berlín.         [ Links ]

Lloyd D.G., Webb C.J. y Dulberger R. 1990. Heterostyly in species of Narcissus (Amaryllidaceae) and Hugonia (Linaceae) and other disputed cases. Plant Systematics and Evolution 172:215–227.         [ Links ]

Lloyd D.G. y Webb C.J. 1992. The evolution of heterostyly. En: Barrett S.C.H. Ed. Evolution and Function of Heterostyly, pp. 151–178, Springer–Verlag, Berlín.         [ Links ]

Meeus S., Jacquemyn H., Honnay O. y Pailler T. 2011. Self–incompatibility and pollen limitation in the rare tristylous endemic Hugonia serrata on La Réunion Island. Plant Systematics and Evolution 292:143–151.         [ Links ]

Morgan M.T. y Barrett S.C.H. 1988. Historical factors and anisoplethic population structure in tristylous Pontederia cordata: a reassessment. Evolution 42:496–504.         [ Links ]

Mulcahy D.L. 1964. The reproductive biology of Oxalis priceae. American Journal of Botany 51:1045–1050.         [ Links ]

Mulcahy D.L. y Caporello D. 1970. Pollen flow within a tristylous species: Lythrum salicaria. American Journal of Botany 57:1027–1030.         [ Links ]

Naiki A. 2012. Heterostyly and the possibility of its breakdown by polyploidization. Plant Species Biology 27:3–29.         [ Links ]

O'Neil P. 1992. Variation in male and female reproductive success among floral morphs in the tristylous plant Lythrum salicaria (Lythraceae). American Journal of Botany 79:1024–1030.         [ Links ]

Ornduff R. 1964. The breeding system of Oxalis suksdorfii. American Journal of Botany 51:307–314.         [ Links ]

Ornduff R. 1972. The breakdown of trimorphic incompatibility in Oxalis section Corniculatae. Evolution 26:52–65.         [ Links ]

Ornduff R. 1975. Pollen flow in Lythrum junceum a tristylous species. New Phytologist 75:161–166.         [ Links ]

Pacheco R.P.B. y Coleman J.R. 1989. Reproductive morphology, genetic control and incompatibility relations in tristylous Oxalis physocalyx (Oxalidaceae). Brazilian Journal of Genetics 12:347–359.         [ Links ]

Pérez–Alquicira J., Molina–Freaner F.E., Piñero D., Weller S.G., Martínez–Meyer E., Rozas J. y Domínguez C.A. 2010. The role of historical factors and natural selection in the evolution of breeding systems of Oxalis alpina in the Sonoran desert "Sky Islands". Journal of Evolutionary Biology 23:2163–2175.         [ Links ]

Price S.D. y Barrett S.C.H. 1982. Tristyly in Pontederia cordata. Canadian Journal of Botany 60:897–905.         [ Links ]

Ren M–X., Zhang Q–G. y Zhang D–Y. 2005. Random amplified polymorphic DNA markers reveal low genetic variation and a single dominant genotype in Eichhornia crassipes populations throughout China. Weed Research 45:236–244.         [ Links ]

Richards A.J. 1997. Plant Breeding Systems. Chapman & Hall, London.         [ Links ]

Richards A.J. y Barrett S.C.H. 1992. The development of heterostyly. En: Barrett S.C.H. Ed. Evolution and Function of heterostyly, pp. 85–127, Springer–Verlag, Berlín.         [ Links ]

SAS Institute Inc. 2005. JMP Version 5. Cary.         [ Links ]

Spieth P.T. 1971. A necessary condition for equilibrium in systems exhibiting self–incompatibility mating. Theoretical Population Biology 2:404–418.         [ Links ]

Stebbins G.L. 1980. Polyploidy in plants: Unsolved problems and prospects. En: Lewis W.H. Ed. Polyploidy–Biological Relevance, pp. 495–520, Plenum Press, Nueva York.         [ Links ]

Thompson J.D., Pailler T., Strasberg D. y Manicacci D. 1996. Tristyly in the endangered Mascarene Island endemic Hugonia serrata (Linaceae). American Journal of Botany 83:1160–1167.         [ Links ]

Trognitz B.R. y Hermann M. 2001. Inheritance of tristyly in Oxalis tuberosa (Oxalidaceae). Heredity 86:564–573.         [ Links ]

Vuilleumier B.S. 1965. The origin and evolutionary development of heterostyly in the angiosperms. Evolution 21:210–226.         [ Links ]

Weber J.J., Weller S.G., Sakai A.K., Nguyen A., Tai N.D., Domínguez C.A. y Molina–Freaner F.E. 2012. Purging of inbreeding depression within a population of Oxalis alpina (Oxalidaceae). American Journal of Botany 99:923–932.         [ Links ]

Weber J.J., Weller S.G., Sakai A.K., Tsyusko O.V., Glenn T.C., Domínguez C.A., Molina–Freaner F.E., Fornoni J., Tran M., Nguyen N., Nguyen K., Tran L–K., Joice G. y Harding E. 2013. The role of inbreeding depression and mating system in the evolution of heterostyly. Evolution 67:2309–2322.         [ Links ]

Weller S.G. 1976. The genetic control of tristyly in Oxalis section Ionoxalis. Heredity 37:387–393.         [ Links ]

Weller S.G. 1980. The incompatibility relationships of tristylous species of Oxalis section Ionoxalis of southern Mexico. Canadian Journal of Botany 58:1908–1911.         [ Links ]

Weller S.G. 1981. Pollination biology of heteromorphic populations of Oxalis alpina (Rose) Knuth (Oxalidaceae) in southeastern Arizona. Botanical Journal of the Linnean Society 83:189–198.         [ Links ]

Weller S.G. 1986. Factors influencing frequency of the mid–styled morph in tristylous populations of Oxalis alpina. Evolution 40:279–289.         [ Links ]

Weller S.G. 1992. Evolutionary modifications of tristylous breeding systems. En: Barrett S.C.H. Ed. Evolution and Function of Heterostyly, pp. 247–272. Springer–Verlag. Berlín.         [ Links ]

Weller S.G. y Denton M.F. 1976. Cytogeographic evidence for the evolution of distyly from tristyly in the North American species of Oxalis section Ionoxalis. American Journal of Botany 63:120–125.         [ Links ]

Weller S.G., Domínguez C.A., Molina–Freaner F.E., Fornoni J. y LeBuhn G. 2007. The evolution of distyly from tristyly in populations of Oxalis alpina (Oxalidaceae) in the Sky Islands of the Sonoran Desert. American Journal of Botany 94:972–985.         [ Links ]

Wolfe L.M. y Barrett S.C.H. 1989. Patterns of pollen removal and deposition in tristylous Pontederia cordata L. (Pontederiaceae). Biological Journal of the Linnean Society 36:317–329.         [ Links ]

Yeo P.F. 1975. Some aspects of heterostyly. New Phytologist 75:147–153.         [ Links ]