Heléchos y licófitos de la reserva de la biosfera Los Tuxtlas, Veracruz, México

Ferns and lycophytes from the Los Tuxtlas biosphere reserve, Veracruz, Mexico

Amparo R. Acebey^1,3, Thorsten Krömer¹, Mario Vázquez-Torres¹ y J. Daniel Tejero-Díez²

¹ Centro de Investigaciones Tropicales, Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz, México.

³ Autor para la correspondencia: cacebey@gmx.net.

Recibido: 2 de mayo de 2014.
Aceptado: 30 de junio de 2014.

Resumen

Se presenta un listado actualizado de los helechos y licófitos de la Reserva de la Biosfera Los Tuxtlas, producto tanto de trabajo de campo como de la revisión de 1,380 ejemplares de herbario y literatura. Se registraron 246 taxones, distribuidos en 73 géneros y 24 familias, los cuales representan el 43 y 24% de la pteridoflora del estado de Veracruz y de México respectivamente. Se encontraron 35 nuevos registros para la Reserva, incluyendo dos para Veracruz (Elaphoglossum glabellum y E. pringlei). Las familias más numerosas fueron Polypodiaceae (39 especies), Dryopteridaceae (32) y Pteridaceae (31), mientras que los géneros más numerosos fueron Asplenium (22), Thelypteris (18), Trichomanes (13) y Elaphoglossum (12). Se registró un bajo porcentaje de especies de amplia distribución (7%), el 58% crecen de México hasta Sudamérica, el 23% en México y Centroamérica y el 7% son endémicas de México. La distribución altitudinal muestra una mayor riqueza entre 760 y 1,200 m; los tipos de vegetación con mayor número de especies fueron el bosque mesófilo de montaña (134) y la selva alta perennifolia (115); la alta riqueza de especies en esta última formación vegetal destaca su valor para la conservación. La Reserva presenta un alto nivel de epifitismo (37.4%), particularmente en el bosque mesófilo de montaña. Se considera que el 65% de los taxones son raros o muy raros, probablemente por la especificidad de su hábitat.

Palabras clave: conservación, distribución, epífitas, pteridofitas, riqueza de especies.

We present an updated list of ferns and lycophytes from the Los Tuxtlas Biosphere Reserve, product of extensive field work and review of 1,380 herbarium specimens and literature. We recorded 246 taxa, distributed in 73 genera and 24 families, representing 43 and 24% of the pteridophytes of Veracruz State and Mexico, respectively. We found 35 new records for the Reserve, including two for Veracruz (Elaphoglossum glabellum y E. pringlei). Polypodiaceae (39 species), Dryopteridaceae (32), and Pteridaceae (31) were the largest families, whereas Asplenium (22), Thelypteris (18), Trichomanes (13) and Elaphoglossum (12) were the most species-rich genera. A low percentage of widespread species (7%) was recorded, 58% occur in tropical America mainly from Mexico to South America including the West Indies, 23% in Mexico and Central America, and 7% are endemic to Mexico. The altitudinal distribution shows the highest species-richness between 760 and 1,200 m elevation; the most species-rich vegetation types were the humid montane forest (134) and tropical lowland rainforest (115), the latter contains a high number of species, which highlighs its value for conservation. Furthermore, a high level of epiphytism (37.4%) stands out, particularly among humid montane forest species. We consider 65% of the taxa as rare or very rare, probably due to their habitat specificity.

Key words: conservation, distribution, epiphytes, pteridophytes, species-richness.

Se estima que la diversidad de helechos y licófitos a nivel mundial oscila entre 11,000 y 15,000 especies (Smith et al., 2006; Kreft et al., 2010; Mehltreter, 2010), de los cuales 1,030 especies han sido registrados para México hasta el momento (Mickel y Smith, 2004; Tejero-Díez et al., 2014). Esto representa el 4.4% de la flora vascular de México, calculada en 23,359 especies (Villaseñor, 2003; Ramírez-Cruz et al., 2009). La mayor riqueza de helechos y licófitos en el Neotrópico tiende a concentrarse en las regiones húmedas-montañosas (Watkins et al., 2006; Salazar et al., 2015) y su aporte a nivel de las floras locales puede alcanzar entre el 13-22% (Kelly et al., 1994; Kessler, 2010). En México, de acuerdo a Tejero-Díez et al. (2014), la pteridoflora del bosque mesófilo de montaña (BMM; 630 especies) llega a representar poco más del 10% de la flora vascular de este tipo de vegetación (Villaseñor y Gual-Díaz, 2014), aunque indican que oscila entre el diez hasta el 32% dependiendo del tipo de asociación de BMM.

El estado de Veracruz cuenta con 566 especies de helechos y licófitos, por lo cual ocupa el tercer lugar en términos de riqueza después de Oaxaca y Chiapas (Krömer et al., 2007a; Acebey y Krömer, 2010; Tejero-Díez et al., 2011; Krömer et al., 2013a). Esta alta riqueza es el producto de una amplia variedad de ambientes propiciados principalmente por una compleja topografía, una alta gama de climas y suelos (Soto-Esparza y Geissert, 2011), donde destaca la franja húmeda de la sierra Madre Oriental-Faja Transvolcánica, la cual contiene el 61% de la pteridoflora de este estado (Tejero-Díez et al., 2011). Sin embargo, al ser un área con alta presión antropogénica presenta un fuerte deterioro ecológico (CONABIO, 2010).

La sierra de Los Tuxtlas a pesar de los continuos procesos de deforestación y cambio del uso del suelo todavía conserva una parte considerable de sus paisajes naturales (Guevara et al., 2004). Esta región se caracteriza por poseer una notable diversidad de especies de plantas (3,356 taxones) y un alto endemismo de árboles (Rzedowski, 1991; Wendt, 1993; Castillo-Campos y Laborde, 2004). Se le considera el límite boreal extremo de la selva tropical en el continente americano (Dirzo y Miranda, 1991), y tiene una gran importancia biogeográfica debido a la presencia de elementos de fauna y flora muy peculiares con afinidad austral, boreal y endémica (Andrle, 1964). Para salvaguardar las particularidades de esta región y contrarrestar el deterioro ecológico, una gran parte de la misma fué declarada en 1998 como Reserva de la Biosfera y forma parte del Sistema Nacional de Áreas Naturales Protegidas (SINAP). Actualmente también es considerada una región terrestre prioritaria (RTP) para la conservación en México por la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO) (Arriaga et al., 2000; Laborde, 2004).

Desde el punto de vista florístico, sólo la selva alta perennifolia de la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas (EBT) (Ibarra-Manriquez y Sinaca-Colín, 1995, 1996a, b) y la sierra de Santa Marta (Ramírez, 1999) han sido estudiadas en más detalle. Los trabajos específicamente sobre helechos y licófitos en la zona son escasos; en el listado de la EBT se incluyen 80 especies (Riba y Pérez-García, 1997), que representan poco más del 8% del número total de especies de plantas registradas para esta área. Por otro lado, Lira y Riba (1984) registraron 148 especies en diferentes tipos de vegetación de la sierra de Santa Marta. Sin embargo, estos trabajos en general fueron muy localizados y todavía no existe un listado florístico que integre, complemente y actualice la información acerca de la pteridoflora para la región de Los Tuxtlas.

El objetivo de este estudio fue revisar, complementar y actualizar el conocimiento de la riqueza, composición florística y taxonomía de los helechos y licófitos de la Reserva de la Biosfera de Los Tuxtlas y presentar información relevante sobre su distribución, hábitat y formas de crecimiento, así como de su estado de conservación.

Área de estudio. La Reserva de la Biosfera Los Tuxtlas (RBLT) se encuentra ubicada en la región de la sierra de Los Tuxtlas, un macizo volcánico aislado que emerge de la llanura costera del Golfo de México, ubicado al sureste del estado de Veracruz entre los 18° 30' y 18° 40' latitud Norte y los 95° 03' y 95° 10' longitud Oeste (Figura 1). La RBLT tiene una superficie de 155,122 ha, de las cuales 125,403 ha representan la zona de amortiguamiento que envuelve a las tres zonas núcleo que constituyen las partes altas de los volcanes más grandes: (1) San Martín Tuxtla (1,680 m) con 9,805 ha, (2) sierra de Santa Marta (1,680 m) con 18,031 ha y (3) San Martín Pajapan (1,180 m) con 1,883 ha (Laborde, 2004). El relieve es variado, con un gradiente de altitud que abarca desde el nivel del mar hasta los 1,680 m. Los suelos son de origen volcánico y, al estar en un ambiente tropical, los horizontes se encuentran poco desarrollados y el contenido de materia orgánica es variable. Campos (2004) reconoce 18 tipos de suelo distribuidos en nueve grupos principales: Andosol, Feozem, Luvisol, Acrisol, Vertisol, Cambisol, Nitosol, Regosol y Litosol.

El clima de la región de Los Tuxtlas está fuertemente influenciado por el pronunciado gradiente altitudinal, su topografía compleja, y la proximidad al Golfo de México. La sierra es una barrera climática entre el mar y el interior del continente, situación que genera diferencias climáticas entre la vertiente noreste hacia el Golfo y la vertiente suroeste que da al interior del continente. Por lo tanto, la precipitación es de 3,000 a 4,500 (7,000) mm/año en la vertiente noreste, mientras que en la vertiente suroeste con sombra de lluvia es de 1,500 a 3,500 mm/año (Soto, 2004; Gutiérrez-García y Ricker, 2011). A pesar de que llueve durante casi todo el año, el régimen lluvioso es marcadamente estacional, con una época húmeda de junio a febrero y una seca entre marzo y mayo. En la RBLT las temperaturas medias anuales más altas oscilan entre los 27-36 °C, y las más bajas de 8-18 °C. En general se identifican tres zonas térmicas: cálida en las partes bajas de la región con cinco subtipos, semicálida en la zona intermedia entre 600 y 1,000 m dependiendo de la orientación de la vertiente y templada en las partes altas de la sierra entre 1,600 y 1,700 m (Soto y Gama, 1997).

Castillo-Campos y Laborde (2004) caracterizaron nueve tipos de vegetación para la región entre los que destacan: selva alta perennifolia, selva mediana perennifolia, bosque mesófilo de montaña, bosque de encino cálido (Quercus spp.), bosque de pino (Pinus oocarpa) y manglar, donde los tres primeros abarcan la mayor superficie. Tanto el bosque mesófilo como la selva mediana perennifolia son los más conservados por encontrarse en sitios menos accesibles en las laderas de los volcanes (Castillo-Campos y Laborde, 2004), mientras que la selva alta perennifolia ha sido fuertemente fragmentada por la deforestación y cambios de uso del suelo (Dirzo y García, 1992). Para una descripción detallada de Los Tuxtlas, ver González-Soriano et al. (1997) y Guevara et al. (2004).

Trabajo de campo y herbario. Entre 2005 y 2006 se realizó el trabajo de campo, se dispusieron 91 parcelas de 20 x 20 m, en diferentes pisos altitudinales sobre las laderas de los volcanes Santa Marta y San MartínTuxtla, así como en la EBT de acuerdo a los métodos propuestos por Kessler y Bach (1999) y Gradstein et al. (2003), para obtener un inventario exhaustivo de helechos y licófitos terrestres y epífitos. Estas parcelas estuvieron representadas en las siguientes formaciones vegetales según Castillo-Campos y Laborde (2004): selva alta y mediana perennifolia, bosque mesófilo de montaña, bosque de pino, bosque de encino, y se incluyeron acahuales (bosques secundarios en recuperación derivados de selva alta perennifolia) de 15-20 años y plantaciones de cítricos semi-abandonados en los alrededores de la EBT. Además, un total de 23 árboles grandes ubicados dentro de parcelas en los principales tipos de vegetación se muestrearon desde la base a la copa mediante técnicas de alpinismo (Single Rope Technique; Perry, 1978), para contribuir al conocimiento del componente epifítico, el cuál fue considerado sólo de manera fragmentaria en la región. Debido a que la pteridoflora epifítica en el sotobosque es diferente a la de los árboles del dosel (Krömer et al., 2007b), se muestrearon también las especies presentes sobre los arbustos y árboles jóvenes, usando garrocha y binoculares. Entre 2005 y 2013 se realizaron recolectas adicionales durante salidas a diferentes áreas como: San Martín Pajapan, Parque de la Flora y Fauna Silvestre Tropical-UV, y la reserva privada "La Jungla" a orillas del lago Catemaco.

Una segunda fuente de información proviene del trabajo de herbario efectuado entre 2005 y 2013, en el cual se revisaron las colecciones de herbarios nacionales e internacionales: Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional (ENCB), Herbario Nacional de México, Universidad Nacional Autónoma de México (MEXU), División de Ciencias Biológicas y de la Salud, Universidad Autónoma Metropolitana Iztapalapa (UAMIZ), Instituto de Ecología, A.C., Xalapa (XAL), University Herbarium, University of California (UC) en Berkeley, E.U.A. y otros locales: Instituto de Investigaciones Biológicas, Universidad Veracruzana (CIB), Facultad de Biología, Universidad Veracruzana Campus Córdoba (CORU) y Estación de Biología Tropical "Los Tuxtlas", Universidad Nacional Autónoma de México (EBT; herbario local no incluido en el Index Herbariorum), donde se encontraron colecciones importantes del grupo para la región de estudio.

Se revisó además la literatura relevante, que incluía capítulos de libros y artículos científicos (Lira y Riba, 1984; Ibarra-Manríquez y Sinaca-Colín, 1995; Riba y Pérez-García, 1997; Mickel y Smith, 2004; Tejero-Díez et al., 2011), y tesis de licenciatura y maestría (Palacios-Ríos, 1992; Ramírez, 1999). Además se consultaron en línea las bases de datos importantes como La Red Mundial de Información sobre Biodiversidad (REMIB) de la CONABIO y Tropicos.org del Missouri Botanical Garden, St. Louis, EEUU. Con esta información se elaboró una base de datos de todas las especies registradas y confirmadas hasta el presente para la RBLT, que constituían un total de 1,380 ejemplares de herbario (incluyendo 463 recolectas propias depositadas en los herbarios EBT, MEXU, SEL, UC y/o XAL), cuyas determinaciones fueron confirmadas mediante cotejo con ejemplares tipo y ciertos problemas taxonómicos se resolvieron con la consulta de especialistas. La nomenclatura científica se uniformizó según el tratamiento de la Pteridoflora de México (Mickel y Smith, 2004) y de Smith et al. (2006), con algunas actualizaciones taxonómicas (Ebihara et al., 2006; Moran et al., 2010; Moran y Prado 2010; Regalado y Prada 2011; Lehnert, 2012; Øllgaard 2012; Krömer et al., 2013a; Jørgensen et al., 2014; Smith y Tejero-Díez, 2014).

Análisis de datos. Con la información registrada en la base de datos se contabilizaron las especies para obtener los valores de riqueza total. Además se calculó el índice de biodiversidad taxonómica (IB), definido por el número de especies dividido entre el logaritmo natural del área en km² (IB = S/lnA, donde S es el número de especies registradas y A el tamaño del área; Squeo et al., 1998). Este índice fue utilizado para comparar la riqueza a nivel regional de las especies de helechos y licófitos de la RBLT con la de dos áreas protegidas mexicanas (Cerro El Quetzal, El Triunfo y Cañon del Sumidero, ambas del estado de Chiapas), tres áreas protegidas de Centro- y Sudamérica (La Selva, Costa Rica, Barro Colorado, Panamá y Parque Amboró, Bolivia) y tres municipios mexicanos (Tenango Doria, Tlanchinol, ambos del estado de Hidalgo y Tlatlauquitepec, Puebla) que en su mayoría contaban con una metodología similar.

Para obtener información acerca del estado de conservación de la pteridoflora en la RBLT se realizó el conteo del número de especímenes registrados en la base de datos para cada especie, utilizando dos categorías de acuerdo a Grayum y Churchill (1987): muy rara = 1-2 y rara = 3-5 colecciones. Además, se revisó información acerca del estado de conservación de las especies registradas para Los Tuxtlas en la NOM-059-ECOL-2010 (SEMARNAT, 2010) y el trabajo de (Tejero-Díez et al., 2011).

Resultados

Riqueza de especies. De un total de 1,380 especímenes que conforman la base de datos elaborada, se obtuvieron 246 taxones repartidos en 18 especies, tres géneros y dos familias de Lycopodiophyta y 228 especies, 70 géneros y 22 familias de Polypodiophyta en la RBLT (Apéndice 1). Las familias más numerosas fueron Polypodiaceae, Dryopteridaceae y Pteridaceae, con más de 30 especies cada una, mientras que los géneros con mayor número de especies fueron: Asplenium (22; 8.9%), Thelypteris (18; 7.3%), Trichomanes (13; 5.2%), Elaphoglossum (12; 4.9%), Polypodium (12; 4.9%) y Selaginella (11; 4.5%; Cuadro 1) . En diferentes estudios referentes a la RBLT (Lira y Riba, 1984; Riba y Pérez-García, 1997, Ramírez, 1999, Tejero-Diéz et al. 2011), se consigna la existencia de un total de 308 taxones; sin embargo, en este estudio se confirma la presencia de 210 taxones, ya que 52 resultaron ser sinónimos o tenían determinaciones previas erróneas (ver Apéndice 2 y 3). Además, algunos nombres asignados (21) pertenecen a taxones de localidades ubicados fuera de los límites de la RBLT y otros 25 no pudieron ser confirmados al no encontrarse el material de referencia (Apéndice 2). Por lo tanto, se considera que 35 taxones son nuevos registros para la Reserva, de los cuales Elaphoglossum glabellum y E. pringlei también fueron nuevos para el estado de Veracruz (Apéndice 1).

Distribución. En relación a su distribución geográfica solo un 7% (18 spp.) de las especies son de amplia distribución mundial ó cosmopolitas, el 58% (142) tienen una amplia distribución en América tropical principalmente desde México hasta sudámerica incluyendo las Antillas, un 23% (57) se distribuyen en México y centroamérica, un 5% se restringen de México hasta Honduras, aunque la mayoría de estas últimas se comparten entre México y Guatemala, y ca. 7% (17) tienen una distribución restringida a México (Apéndice 1).

Al analizar la distribución de las especies y géneros en relación a la altitud, se observa la mayor riqueza (≥ 95 especies por intervalo) entre los 750-1,200 m con un máximo (107 especies; 50 géneros) entre los 900-1,050 m (Figura 2). Este último intervalo coincide en gran parte con el bosque de transición entre selva mediana perennifolia y bosque mesófilo de montaña. A nivel de familia los valores son similares a lo largo del gradiente altitudinal que abarca la RBLT con una ligera disminución hacia los límites extremos.

Riqueza por tipo de vegetación. Los tipos de vegetación natural donde se registraron mayor número de especies fueron el BMM (134 especies), la SAP (115), el bosque de transición ECO (95), el BP-BQ (23) y la SMP (23) (Figura 3). En vegetación secundaria incluyendo acahuales y vegetación antropogénica (cultivos, pastizales) se registraron 65 y 34 especies respectivamente, mientras que en las otras formaciones vegetales, los helechos están representados por menos de diez especies cada uno (Apéndice 1). Los taxones reportados exclusivamente para el BMM y sAP fueron 47 y 34 respectivamente. En el BMM se observa que las familias de helechos y licófitos más representativas son Polypodiaceae (29 especies), Dryopteridaceae e Hymenophyllaceae (18 cada una), Aspleniaceae (13) y Cyatheaceae (9), mientras que en la SAP son Polypodiaceae (19), Dryopteridaceae (17), Pteridaceae (16), Aspleniaceae (12) y Thelypteridaceae (10). Los bosques de transición muestran una combinación entre ambos, y en los otros tipos de vegetación se destacan principalmente Polypodiaceae y Pteridaceae.

Estado de conservación. Del total de las especies analizadas de la RBLT, el 39% (96 especies) se pueden considerar como muy raras (con 1-2 especímenes) y el 26% (65 especies) son raras (con 3-5); ambas representan el 65% del total de las especies. De todas las especies reportadas para la RBLT en el presente estudio solo 13 se encuentran incluídas en la NOM-059-ECOL-2010 (SEMARNAT, 2010), una en peligro, cuatro amenazadas y ocho bajo protección especial (Apéndice 1), en su mayoría se trata de helechos arborescentes.

Discusión

En este estudio se registraron 246 especies, dos de las cuales (Elaphoglossum glabellum y E. pringlei) se pueden considerar nuevos registros para Veracruz, mientras que otras 33 son nuevos para la RBLT, debido a que no fueron incluidos con anterioridad en la literatura pertinente. Así, el número total de taxones conocidos se incrementa a 568 para el estado y en un 14% para la Reserva. La riqueza de especies de la RBLT se puede considerar alta para el país ya que equivalen al 43% de los helechos y licófitos del estado de Veracruz (Tejero-Díez et al., 2011; Krömer et al., 2013a) y al 23.8% de los reportados para México (1,030 según Tejero-Díez et al., 2014).

A su vez, el área de estudio tiene el mayor índice de biodiversidad taxonómica a nivel regional en México (ver Cuadro 2), debido a que en la RBLT confluyen una combinación de factores ambientales a lo largo del gradiente altitudinal que tienen una fuerte correlación con la alta riqueza de la pteridoflora, especialmente la elevada precipitación de 4,000 a 7,000 mm (Kreft et al., 2010, Krömer et al., 2013b), las neblinas frecuentes en la media montaña de la vertiente oceánica de la sierra (Mickel y Smith, 2004) y una alta heterogeneidad topográfica (Geissert, 2004; Moran, 2008, Kreft et al., 2010). Se sabe que los helechos y licófitos tienen un bajo control del potencial evaporativo durante la mayor parte de su ciclo de vida y por ello son más dependientes de la disponibilidad del agua y una alta humedad relativa (Page, 2002; Hietz, 2010). Por esta razón, en regiones donde la precipitación y la humedad ambiental son menores y/o la estación invernal es marcadamente seca, la riqueza de especies, sobre todo de las epífitas, está reducida (Kreft et al., 2004), así como en el Parque Nacional Cañon del sumidero y El cerro Quetzal, El Triunfo, ambos ubicados en el estado de Chiapas (cuadro 2). En climas preponderantemente cálidos y semihúmedos la riqueza disminuye aun más y las epífitas están escasamente representadas como en el pacífico mexicano (Sálas-Moreno et al., 2003), lo que demuestra la alta dependencia de este grupo de plantas a la disponibilidad de agua. Además, la alta heterogeneidad topográfica en las partes altas de la sierra favorece el establecimiento de un mayor número de helechos y licófitos (Moran, 2008; Kreft et al., 2010), debido a que está condiciona la distribución de los tipos de suelo y la variabilidad de sus propiedades (Nichols et al., 1998). Por otro lado, el índice de biodiversidad de la RBLT se encuentra ligeramente por debajo de lo calculado para otras localidades más cercanas al ecuador (cuadro 2), lo que coincide con el patrón de diversidad latitudinal, por el cual el número de especies de helechos y licófitos por unidad de área aumenta al acercarse al ecuador continental (Kreft et al., 2010; Salazar et al., 2015).

La pérdida de hábitat, impulsada por las actividades humanas como la fragmentación y el cambio de uso del suelo, es considerada la principal causa de la disminución de la diversidad de helechos y licófitos (Walker y Sharpe, 2010). La deforestación afecta particularmente la disponibilidad de hábitats y sustratos adecuados para estas plantas (Paciencia y Prado, 2005; Mehltreter, 2010; Carvajal-Hernández et al., 2014), además de causar cambios microclimáticos hacia condiciones más secas (Barthlott et al., 2001; Krömer y Gradstein, 2003; Werner et al., 2005; Larrea y Werner, 2010). En el área de estudio, el cambio del uso de suelo afecta a aproximadamente 110 mil ha (CONANP, 2006), lo que repercute en la riqueza de la pteridoflora debido a que muy pocas especies son favorecidas por estos cambios (Walker y Sharpe, 2010); en vegetación secundaria y acahuales se registraron el 26% de las especies, en su mayoría especies de amplia distribución y colonizadoras de ambientes perturbados (p. ej. Dennstaedtia bipinnata, Lygodium venustum, Nephrolepis brownii, Tectaria heracleifolia), mientras que en la vegetación antropogénica sólo se encontró el 14% de las especies, algunas de las cuales (Blechnum appendiculatum, Macrothelypteris torresiana, Pteridium caudatum) son malezas ampliamente reconocidas de este ambiente (Robinson et al., 2010). En estos ambientes secundarios, las especies epífitas son las más afectadas por la desaparición de los forófitos de preferencia, sobre todo las especies higrófilas (vulnerables a sequía) y umbrófilas (susceptibles a la alta incidencia de luz), por ej: Scoliosorus ensiformis y Hymenophyllaceae. Estas últimas son especialmente sensibles a cambios en la humedad relativa y niveles de luz (Foster, 2001), por lo cual tienden a desaparecer y/o son reemplazadas por especies generalistas tolerantes a la sequía (Werner et al., 2005; Larrea y Werner, 2010; Carvajal-Hernández et al., 2014).

La pteridoflora de la RBLT esta representada en su mayoría por especies de amplia distribución en América tropical, más del 50% se distribuyen en México y Centroámerica y un bajo porcentaje son especies cosmopolitas y endémicas. Estos mismos patrones fueron encontrados por Lira y Riba (1984) para la sierra de Santa Marta, lo que demuestra según estos autores una fuerte relación florística de las zona montañosas del centro y sur de México con la región andina en Sudamérica.

La riqueza de especies de la pteridoflora en el área de estudio forma una curva de campana en relación con la altitud (Figura 2), donde la mayor riqueza se encuentra en el bosque de transición ECO y el BMM. Este comportamiento está correlacionado con los parámetros físicos (disminución de la temperatura, mayor precipitación y humedad atmosférica) en gradientes altitudinales ya ampliamente documentado (Gentry y Dodson, 1987; Kessler et al., 2001; Küper et al., 2004; Krömer et al., 2005; Cardelús et al., 2006; Krömer et al., 2013b; Salazar et al., 2015), dando como resultado una combinación óptima de humedad y temperatura que favorece el crecimiento de estas plantas (Kessler, 2010; Tejero-Díez et al., 2014). Lomolino (2001) sugirió que los patrones de riqueza altitudinal de especies se ven influenciados por la superposición de las comunidades adyacentes, creando máximos de riqueza en las zonas de transición, es decir, en zonas de co-presencia de los límites extremos de distribución superior e inferior de las especies. En el gradiente altitudinal estudiado se registró una mayor riqueza de especies entre 900 y 1,050 m justamente en el bosque de transición (TRA) constatándose esta predicción.

El componente epifítico de los helechos y licófitos en la RBLT es relativamente alto (37.4%), en comparación con el patrón global de esta forma de crecimiento, el cual oscila entre un 25-29% (Kress, 1986; Zotz, 2013). Este valor elevado demuestra la influencia de un clima marcadamente húmedo en la RBLT (Page, 1979), ya que la disponibilidad de agua juega un papel muy importante en la distribución de las epífitas a macro- y microescala (Zotz y Andrade, 2002; Kreft et al., 2004). Sin embargo, el grado de epifitismo en la RBLT no es uniforme, se incrementa con la altitud y es mayor en el bosque mesófilo. Esto coincide con lo mencionado por Lira y Riba (1984) y Tejero-Díez et al. (2014), donde la pteridoflora epifítica de la región de Los Tuxtlas y de la Sierra Madre Oriental oscila entre 20 y 60%, mientras que en las regiones del Pacífico desciende a menos del 15%.

La selva alta perennifolia en la RBLT contiene un elevado número de especies (115) comparada con otras regiones del estado de Veracruz tales como el valle del río Uxpanapa y Las Choapas (Rancho el Milagro) con 69 y 56 especies respectivamente (Riba y Pérez-García, 1979; F.G. Lorea-Hernández y colaboradores, datos no publicados). Lo anterior, se relaciona a que en la RBLT esta formación vegetal tiene la particularidad de distribuirse desde el nivel del mar hasta los 700 m de altitud (Castillo-Campos y Laborde, 2004) con un incremento de humedad y sobre una topografía accidentada hacia el límite superior. Contrariamente a lo que ocurre en los dos sitios mencionados, donde la topográfia es más homogénea y el clima menos idóneo para este grupo de plantas (Riba y Pérez-García, 1979).

La alta proporción de especies raras y muy raras (65%) en la RBLT coincide con lo mencionado para la Estación Biológica La Selva, Costa Rica, donde el 45% pertenecían a estas dos categorías (Grayum y Churchill, 1987) y podría relacionarse a una alta distribución localizada de las especies. Helechos y licófitos terrestres han mostrado una alta especialización edáfica a escala local (Tuomisto y Ruokolainen, 1994; Tuomisto y Dalberg, 1996; Tuomisto et al., 1998, 2002; Jones et al., 2007, 2008), mientras que las epífitas dependen de las particularidades de sus forófitos (Moran et al., 2003; Mehltreter et al., 2005) o de condiciones microclimáticas (Gardette, 1996). No obstante, debido a que estos datos están dependientes de la intensidad de estudio de la región, el elevado porcentaje de especies raras podría estar reflejando una falta de exploración botánica. De las 156 especies que entran en las categorías de raras (65) y muy raras (96) en el presente estudio, sólo tres (Asplenium serratum, Marattia weinmanniifolia y Schizaea elegans) se mencionan en la NOM-059-ECOL-2010 (SEMARNAT, 2010).

Por otro lado, tomando como referencia el análisis del estado de conservación para la pteridoflora del estado de Veracruz (Tejero-Díez et al., 2011), 66 especies vulnerables, 59 amenazadas y seis protegidas coinciden con especies raras y muy raras en la RBLT, mientras que el resto son consideradas sin problemas de acuerdo a estos autores. Igualmente, en los estudios del estado de conservación de las especies de helechos grammitidoides y del género Phlegmariurus de Veracruz (Krömer et al., 2013a; Armenta-Montero et al., 2015) de las 11 y seis especies respectivamente que ocurren en Los Tuxtlas, seis de cada uno estan clasificadas bajo alguna categoría de amenaza de acuerdo a los criterios de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza a nivel regional (IUCN, 2003), sin embargo solo P. dichotomus esta mencionada como amenazada en la NOM-059-ECOL-2010.

Conclusiones

La Reserva de la Biosfera "Los Tuxtlas" alberga una elevada riqueza de helechos y licófitos y por la alta incidencia de registros nuevos aportados por la presente contribución, es muy probable que tal cifra aún se incremente mediante estudios florísticos en áreas poco exploradas y enfocados a este grupo de plantas en la región. Sin duda, en la RBLT el bosque mesófilo de montaña es el tipo de vegetación más rico en especies y actualmente se encuentra en mejor estado de conservación que otros por su menor accesibilidad. En contraste, la selva alta perennifolia que también contiene una alta riqueza de helechos y licófitos es el tipo de vegetación más amenazado por la deforestación. Las especies consideradas como raras (de distribución localizada y con alta especificidad de hábitat) serían las primeras en ser afectadas por estos cambios (Arcand y Ranker, 2008). Este estudio es el primero, que no solamente ofrece un listado actualizado de los helechos y licófitos de la RBLT, sino que analiza distintos aspectos básicos acerca de la riqueza y distribución de las especies, formas de crecimiento y del conocimiento actual sobre el estado de conservación, lo que será relevante para ser consideradas en los planes de manejo y tomar medidas para la conservación general de la RBLT.

Agradecimientos

Queremos agradecer a E. Otto, A. Perez-Peña y E. Velásquez-Sinaca, así como la gente del Ejido Plan Agrario y los miembros del Grupo Ecoturístico "Los Clarines" en Ruíz Cortínez por su apoyo en el trabajo de campo. A J.T. Mickel, A.R. Smith y R.C. Moran por su apoyo con la identificación y búsqueda de ejemplares, C.I. Carvajal-Hernández y J.C. López-Acosta por la revisión del manuscrito y sus valiosos comentarios, B. Holst por la revisión del "abstract", y S. Armenta-Montero por la elaboración del mapa. A. R. Coates y M. Ricker por el apoyo logístico en la EBT-UNAM. La investigación fue financiada con una beca del CONACyT (No. 249766) otorgada a A. R. Acebey, así como una beca posdoctoral de la UNAM y fondos de PROMEP (PRO-MEP/103.5/07/2753) otorgados a T. Krömer.

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