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<journal-title><![CDATA[Revista Chapingo serie ciencias forestales y del ambiente]]></journal-title>
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<article-id>S2007-40182014000300009</article-id>
<article-id pub-id-type="doi">10.5154/r.rchscfa.2014.05.022</article-id>
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<article-title xml:lang="es"><![CDATA[Conservando la mariposa monarca (Danaus plexippus L.), conservando enemigos naturales de plagas]]></article-title>
<article-title xml:lang="en"><![CDATA[Preserving the monarch butterfly (Danaus plexippus L.), preserving natural enemies of pest]]></article-title>
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<institution><![CDATA[,Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro Departamento de Parasitología Agrícola ]]></institution>
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<abstract abstract-type="short" xml:lang="en"><p><![CDATA[The potential of the monarch butterfly (Danaus plexippus L.) as alternate host of natural enemies of pests was studied (from March 2012 to March 2013) at a plantation of Asclepias curassavica established at the Chapala Cienega, Villamar, Michoacán, Mexico. Therefore, Phytophagous eggs samples were collected and incubated in Petri dishes for the parasitism record. Results show that D. plexippus was present throughout the year in the study region, with the highest levels of oviposition during August-December. Trichogramma pretiosum Riley was the predominant parasitoid, with levels up to 100 % of parasitism; its major activity coincided with the highest levels of the phytophagous oviposition. Multiple emergences ofparasitoids in each butterfly egg contribute to the increase of T. pretiosum populations in field. Therefore, based on this, D. plexippus can be considered an excellent alternate host of T. pretiosum, natural enemy of Lepidoptera pests. In addition, the proposed strategy seeks to contribute to the conservation and increase of monarch populations; both through the preservation of its host (A. curassavica), and by the eventual reduction in the use of insecticides to kill pests.]]></p></abstract>
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<kwd lng="es"><![CDATA[Hospederos alternos]]></kwd>
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</front><body><![CDATA[ 
	    <p align="center"><font face="verdana" size="4"><b>Conservando la mariposa monarca (<i>Danaus plexippus</i> L.), conservando enemigos naturales de plagas</b></font></p>

	    <p align="center"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>

	    <p align="center"><font face="verdana" size="3"><b>Preserving the monarch butterfly (<i>Danaus plexippus</i> L.), preserving natural enemies of pest</b></font></p>

	    <p align="center"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>

	    <p align="center"><font face="verdana" size="2"><b>Hip&oacute;lito Cortez&#45;Madrigal<sup>1</sup>*; Fabi&aacute;n Garc&iacute;a&#45;Gonz&aacute;lez<sup>2</sup>; Adriana Guzm&aacute;n&#45;Larralde<sup>3</sup></b></font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><sup><i>1</i></sup> <i>Instituto Polit&eacute;cnico Nacional&#45;CIIDIR. Justo Sierra n&uacute;m. 28, col. Centro. C. P.59510. Jiquilpan, Michoac&aacute;n, M&eacute;xico.</i> Correo&#45;e: <a href="mailto:hcortezm@ipn.mx">hcortezm@ipn.mx</a> Tel.: +52 353 53 3 02 18 (* Autor para correspondencia).</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><sup><i>2</i></sup> <i>Universidad Aut&oacute;noma Chapingo, Unidad Regional de Zonas &Aacute;ridas. Carretera G&oacute;mez Palacio&#45;Cd. Ju&aacute;rez. C. P. 35230. Bermejillo, Durango, M&eacute;xico.</i></font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><i><sup>3</sup> Departamento de Parasitolog&iacute;a Agr&iacute;cola, Universidad Aut&oacute;noma Agraria Antonio Narro. Calzada A. Narro, col. Buenavista. C. P. 25315. Saltillo, Coahuila, M&eacute;xico.</i></font></p>

	    ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">Recibido: 26 de mayo, 2014    <br>
	Aceptado: 03 de noviembre, 2014</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>RESUMEN</b></font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">El potencial de la mariposa monarca (<i>Danaus plexippus</i> L.) como hospedera alterna de enemigos naturales de plagas, se investig&oacute; (marzo de 2012 a marzo de 2013) en una plantaci&oacute;n de <i>Asclepias curassavica</i> L. en la Ci&eacute;nega de Chapala, Villamar, Michoac&aacute;n. Para ello, se colectaron muestras de huevos del fit&oacute;fago y se incubaron en cajas Petri para el registro de parasitismo. Los resultados indican que <i>D. plexippus</i> estuvo presente durante todo el a&ntilde;o en la regi&oacute;n de estudio, con los niveles m&aacute;ximos de oviposturas durante agosto&#45;diciembre. <i>Trichogramma pretiosum</i> Riley fue el parasitoide predominante, con niveles de parasitismo hasta de 100 %; su mayor actividad coincidi&oacute; con los niveles m&aacute;ximos de oviposturas del fit&oacute;fago. La emergencia m&uacute;ltiple de parasitoides en cada huevo de la mariposa contribuye al incremento de las poblaciones de <i>T. pretiosum</i> en campo. Basados en ello, <i>D. plexippus</i> puede considerarse un excelente hospedero alterno de <i>T. pretiosum</i>, enemigo natural de lepid&oacute;pteros plaga. Adicionalmente, la estrategia propuesta busca contribuir con la conservaci&oacute;n e incremento de las poblaciones de la monarca, tanto mediante la conservaci&oacute;n de su hospedera <i>A. curassavica</i> como por la eventual reducci&oacute;n en el uso de insecticidas para eliminar plagas.</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Palabras clave:</b> Hospederos alternos, Asclepias, Trichogramma, lepid&oacute;pteros plaga.</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>ABSTRACT</b></font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">The potential of the monarch butterfly (<i>Danaus plexippus</i> L.) as alternate host of natural enemies of pests was studied (from March 2012 to March 2013) at a plantation of <i>Asclepias curassavica</i> established at the Chapala Cienega, Villamar, Michoac&aacute;n, Mexico. Therefore, Phytophagous eggs samples were collected and incubated in Petri dishes for the parasitism record. Results show that <i>D. plexippus</i> was present throughout the year in the study region, with the highest levels of oviposition during August&#45;December. Trichogramma pretiosum Riley was the predominant parasitoid, with levels up to 100 % of parasitism; its major activity coincided with the highest levels of the phytophagous oviposition. Multiple emergences ofparasitoids in each butterfly egg contribute to the increase of <i>T. pretiosum</i> populations in field. Therefore, based on this, <i>D. plexippus</i> can be considered an excellent alternate host of <i>T. pretiosum</i>, natural enemy of Lepidoptera pests. In addition, the proposed strategy seeks to contribute to the conservation and increase of monarch populations; both through the preservation of its host (<i>A. curassavica</i>), and by the eventual reduction in the use of insecticides to kill pests.</font></p>

	    ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Keywords:</b> Alternate host, Asclepias, Trichogramma, lepidopteran pests.</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>INTRODUCCI&Oacute;N</b></font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">La mariposa monarca <i>Danaus plexippus</i> L. es un insecto que ha llamado enormemente la atenci&oacute;n en las &uacute;ltimas d&eacute;cadas, debido al descubrimiento de sus rutas migratorias y a los sitios de hibernaci&oacute;n denominados "santuarios". En M&eacute;xico se han registrado los santuarios de la mariposa monarca m&aacute;s grandes del mundo (Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca, 2010), lo que ha propiciado atracci&oacute;n tur&iacute;stica notable (Barkin, 2003) y, presumiblemente, beneficios econ&oacute;micos para la regi&oacute;n. Por otra parte, programas trasnacionales importantes se han desarrollado (Canad&aacute;, EE. UU. y M&eacute;xico) para el estudio y conservaci&oacute;n de la mariposa monarca y sus sitios de hibernaci&oacute;n (Fern&aacute;ndez &amp; Jordano, 2009; Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca, 2010).</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">Las larvas de <i>D. plexippus</i> se alimentan exclusivamente de plantas conocidas como "algodoncillo", "venenillo" o "yamate", todas pertenecientes al g&eacute;nero <i>Asclepias</i> (Asclepiadaceae) (Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca, 2010). Desafortunadamente, la deforestaci&oacute;n, la expansi&oacute;n de la frontera agr&iacute;cola y el uso desmedido de herbicidas qu&iacute;micos han propiciado la merma de las poblaciones de <i>asclepias</i>, lo que a su vez amenaza las poblaciones de la mariposa monarca. Diversos estudios han documentado algunas causas de mortalidad de <i>D. plexippus</i>: depredadores como ara&ntilde;as (Araneae), chinches "asesinas" (Reduviidae), catarinitas (Coccinellidae) y ninfas de m&aacute;ntidos (Mantidae); parasitoides de larvas como las moscas taqu&iacute;nidas (Malcolm, 1994) y, aunque pobremente documentado, parasitoides de huevos como la avispita <em>Trichogramma</em> (Querino, Morales, &amp; Zucchi, 2002).</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">Una alternativa para la conservaci&oacute;n de la mariposa monarca pudiera ser el incremento de las poblaciones de su planta hospedera <i>Asclepias curassavica</i> L. en &aacute;reas agr&iacute;colas; con ello se incrementar&iacute;an las poblaciones de <i>D. plexippus</i> y las de otros organismos asociados, como sus enemigos naturales. Dado que <i>D. plexippus</i> no representa riesgo como plaga de cultivos, la mariposa podr&iacute;a aprovecharse como hospedera alterna de enemigos naturales como los parasitoides, cuya actividad es denso dependiente tipo III. Esto significa que los parasitoides s&oacute;lo aumentan con densidades muy altas del fit&oacute;fago y parasitan menos a densidades bajas, por lo que no representar&iacute;an peligro de extinci&oacute;n para <i>D. plexippus</i> (Morrison, 1986; Fern&aacute;ndez&#45;Arhex &amp; Corley, 2004 ). El uso de hospederos alternos es una estrategia recomendada ampliamente en el control biol&oacute;gico por conservaci&oacute;n, ya que contribuye al equilibrio natural de los agro&#45;ecosistemas (Altieri &amp; Letourneau, 1982; Ehler, 1998; Ferro &amp; McNeil, 1998; Landis, 2000; Jacas &amp; Urbaneja, 2010). Por lo anterior, el objetivo de este estudio fue conocer el potencial de la mariposa monarca <i>D. plexippus</i> como hospedera alterna de enemigos naturales de plagas.</font> </p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"></font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>MATERIALES Y M&Eacute;TODOS</b></font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">El experimento se estableci&oacute; en la localidad de Emiliano Zapata, municipio de Villamar en el estado de Michoac&aacute;n, M&eacute;xico, de marzo de 2012 a marzo de 2013. Las plantas de <i>A. curassavica</i> se obtuvieron de canales y riachuelos de la regi&oacute;n Ci&eacute;nega de Chapala, Michoac&aacute;n. Las plantas se trasplantaron individualmente a macetas de pl&aacute;stico (17 x 21 cm) que conten&iacute;an una mezcla de suelo m&aacute;s <i>peat most</i>. Junto con el sustrato se mezcl&oacute; una cantidad de gel absorbente de agua (silos de agua<sup>&#176;</sup>), para conservar el agua aplicada en los riegos. En total se utilizaron 50 plantas distribuidas entre 20 &aacute;rboles de lim&oacute;n persa (cinco macetas por cada dos &aacute;rboles) de tres a&ntilde;os de edad, en una superficie de 1 ha; esto forma parte de un proyecto m&aacute;s amplio donde se evalu&oacute; <i>A. curassavica</i> como reservorio de enemigos naturales asociados al &aacute;fido <i>Aphis nerii</i> y su impacto en las principales plagas del lim&oacute;n. Las plantas de <i>Asclepias</i> se regaron manualmente y la frecuencia de riego vari&oacute; de acuerdo con la &eacute;poca del a&ntilde;o, siendo m&aacute;s espor&aacute;dicos durante el periodo de lluvias. Los huevos de <i>D. plexippus</i> se muestrearon semanalmente en 20 plantas de <i>A. curassavica</i> seleccionadas aleatoriamente. Una muestra de huevos junto con hojas de la planta hospedera se llev&oacute; al laboratorio de entomolog&iacute;a del CIIDIR&#45;IPN en Jiquilpan, Michoac&aacute;n; los huevos se colocaron dentro de cajas Petri junto con una porci&oacute;n de hoja de <i>A. curassavica</i> y se mantuvieron a temperatura ambiente hasta la emergencia de larvas o parasitoides. El n&uacute;mero de huevos colectados dependi&oacute; de la cantidad registrada durante el periodo, pero siempre se procur&oacute; perturbar lo menos posible las poblaciones del fit&oacute;fago. Las variables registradas fueron las especies de parasitoides y el porcentaje de parasitismo. Los parasitoides obtenidos se depositaron en alcohol al 75 %. La identificaci&oacute;n se realiz&oacute; con base en caracter&iacute;sticas morfol&oacute;gicas y claves dicot&oacute;micas (Pinto, 1998); &eacute;sta se confirm&oacute; mediante la secuenciaci&oacute;n de la regi&oacute;n interg&eacute;nica ITS2 (Stouthamer, Hu, Van Kan, Platner, &amp; Pinto, 1999). Los datos se analizaron mediante estad&iacute;sticas descriptivas y el conocimiento biol&oacute;gico de las especies. Adicionalmente, se obtuvieron datos de temperatura y precipitaci&oacute;n de la estaci&oacute;n meteorol&oacute;gica de la Comisi&oacute;n Nacional del Agua (CONAGUA) m&aacute;s cercana, para la posible correlaci&oacute;n con los factores bi&oacute;ticos estudiados.</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>

	    ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>RESULTADOS Y DISCUSI&Oacute;N</b></font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">Basados en las oviposturas, la mariposa monarca <i>D. plexippus</i> estuvo presente durante todo el a&ntilde;o en la regi&oacute;n de estudio de la localidad Emiliano Zapata, Villamar, Michoac&aacute;n. La <a href="/img/revistas/rcscfa/v20n3/a9f1.jpg" target="_blank">Figura 1</a> muestra la distribuci&oacute;n temporal de <i>D. plexippus</i>, as&iacute; como la temperatura y precipitaci&oacute;n del lugar. Los mayores niveles poblacionales ocurrieron de agosto a diciembre, coincidiendo con la reducci&oacute;n de temperatura y precipitaci&oacute;n en la zona de estudio. Las m&aacute;s bajas poblaciones se presentaron durante el periodo de junio hasta mediados de agosto, coincidiendo con las mayores precipitaciones y el incremento de las temperaturas. La viabilidad de los huevos de la monarca es fuertemente influenciada por la temperatura; los huevos de <i>D. plexippus</i> no eclosionan con temperaturas superiores a 36 &deg;C (Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca, 2010). Aunque en el presente estudio no se registraron temperaturas superiores a 36 &deg;C, frecuentemente se registraron huevecillos deshidratados lo que redujo la emergencia de larvas y parasitoides.</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">De las muestras de huevos conservadas en laboratorio se obtuvieron dos especies de parasitoides: <i>Trichogramma pretiosum</i> Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae) y <i>Trissolcus</i> sp. (Hymenoptera: Scelionidae). Las tricogramas fueron las predominantes; los mayores niveles de parasitismo coincidieron con los m&aacute;ximos niveles de oviposturas de <i>D. plexippus</i> (<a href="/img/revistas/rcscfa/v20n3/a9f1.jpg" target="_blank">Figura 1</a>). El hecho de que la presencia de Trichogramma se registr&oacute; durante una corta temporada del a&ntilde;o, no significa que el parasitismo no ocurriera durante los dem&aacute;s periodos; en esos casos, el tama&ntilde;o de muestra fue tan peque&ntilde;a que probablemente no permiti&oacute; detectar parasitismo.</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">La mariposa monarca <i>D. plexippus</i> es una especie aposem&aacute;tica; es decir, captura sustancias t&oacute;xicas a partir de su planta hospedera (Malcolm, 1994). Esta caracter&iacute;stica es un mecanismo de defensa de la mariposa; sin embargo, diferentes especies de enemigos naturales de <i>D. plexippus</i> han sido identificados (De Roode, Chi, Rarick, &amp; Altizer, 2009; Malcolm, 1994), incluidos parasitoides de huevos como la avispita <i>Trichogramma</i> (Querino et al., 2002). Los resultados del presente estudio demuestran que los huevecillos de la mariposa monarca son parasitados por la especie <i>T. pretiosum</i>, en niveles hasta del 100 %. El tama&ntilde;o relativamente grande de los huevos (1.2 x 0.8 mm) de <i>D. plexippus</i> puede contribuir al incremento de las poblaciones de la avispita, pues pueden emerger varios individuos por huevo, tal como se registr&oacute; en el presente estudio. El conocimiento de que los huevos de <i>D. plexippus</i> pueden ser parasitados al menos por dos especies, donde destac&oacute; <i>T. pretiosum</i>, es una aportaci&oacute;n m&aacute;s al abanico de enemigos naturales de la mariposa. La avispita <i>T. pretiosum</i> es un parasitoide importante de huevos de especies de lepid&oacute;pteros y ha sido utilizado ampliamente en programas de control biol&oacute;gico por incremento contra plagas de lepid&oacute;pteros como los barrenadores <i>Diatraea</i> spp. y "gusano elotero" <i>Heliothis</i> spp. de la ca&ntilde;a de az&uacute;car y ma&iacute;z, respectivamente (Cano, 2001; Hoffmann &amp; Frodsham, 1993). Sin embargo, poca atenci&oacute;n se ha prestado a la conservaci&oacute;n e incremento de las poblaciones nativas de tal parasitoide.</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">Por otro lado, las especies del g&eacute;nero <i>Trissolcus</i> sp. son parasitoides de huevos de diversas especies, principalmente de chinches (Hemiptera; Johnson, 1985) y espor&aacute;dicamente se ha reportado como parasitoide de huevos de lepid&oacute;pteros (Ballal, 2013). En el presente estudio, dicha especie s&oacute;lo se registr&oacute; en una fecha de muestreo, lo que sugiere que los huevos de <i>D. plexippus</i> no son un hospedero aceptable para <i>Trissolcus</i>.</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">Basados en lo anterior, la mariposa monarca puede ser considerada un excelente candidato para aprovecharse como hospedero alterno de <i>T. pretiosum</i>, enemigo natural de plagas. La hembra de <i>D. plexippus</i> deposita hasta 400 huevos durante su periodo de vida que alcanza varias semanas (Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca, 2010); sin embargo, esto depender&aacute; de la disponibilidad de alimento (para larvas y adultos). En el presente estudio s&oacute;lo se estableci&oacute; una peque&ntilde;a poblaci&oacute;n de <i>A. curassavica</i> en macetas y aunque recibieron riegos, &eacute;stos fueron insuficientes y las plantas se estresaron frecuentemente. Lo anterior se puede mejorar si las plantas se establecen en suelo directo y durante la temporada de lluvias; de esta forma, el incremento de la densidad de plantas puede potenciar la incidencia de la mariposa monarca y la de sus enemigos naturales. Otros estudios han mostrado un fuerte impacto de los programas de control biol&oacute;gico en las poblaciones de la mariposa monarca (Koch, Venette, &amp; Hutchinson, 2006), lo que es entendible por el origen ex&oacute;tico de los enemigos naturales. Sin embargo, el enfoque del control biol&oacute;gico propuesto en el presente escrito es mediante la conservaci&oacute;n e incremento <i>in situ</i> de depredadores y parasitoides nativos, utilizando como hospedero alterno a la mariposa monarca. La estrategia propuesta puede coadyuvar a la "conservaci&oacute;n" de las poblaciones de la mariposa monarca, conservaci&oacute;n basada en la manipulaci&oacute;n de su planta hospedera, pero sin desconocer que <i>D. plexippus</i> no est&aacute; exenta de la regulaci&oacute;n natural por factores bi&oacute;ticos como son los parasitoides de huevos aqu&iacute; registrados. Adicionalmente, la reducci&oacute;n eventual de uso de insecticidas, debido a la mayor actividad de enemigos naturales de plagas en los cultivos, contribuir&aacute; a la conservaci&oacute;n de la mariposa.</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">La especie <i>A. curassavica</i> se encuentra distribuida ampliamente en M&eacute;xico y otros pa&iacute;ses de Am&eacute;rica. La planta es f&aacute;cil de multiplicar, por lo que pueden utilizarse diferentes estrategias para su manejo. Dado que <i>A. curassavica</i> no hospeda plagas de importancia agr&iacute;cola (Cervantes&#45;Peredo &amp; Elizalde&#45;Amelco, 2007), el aprovechamiento como hospedera de la mariposa monarca y sus enemigos naturales pudiera evaluarse en diferentes cultivos, particularmente donde existan problemas de lepid&oacute;pteros plaga como el gusano del fruto del jitomate <i>Heliothis</i> spp., gusano perro del naranjo <i>Papilio</i> sp., gusano peludo <i>Estigmene</i> sp., entre otros.</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>CONCLUSIONES</b></font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">Con base en las oviposturas, la mariposa monarca estuvo presente durante todo el a&ntilde;o en la regi&oacute;n Ci&eacute;nega de Chapala, Michoac&aacute;n, con los mayores niveles poblacionales durante agosto&#45;diciembre. Los huevos fueron consistentemente parasitados por la especie <i>Trichogramma pretiosum</i>, con niveles hasta de 100 % en condiciones de campo. La manipulaci&oacute;n de la planta <i>A. curassavica</i> favoreci&oacute; la presencia, incremento y conservaci&oacute;n de las poblaciones de <i>D. plexippus</i> y las de <i>T. pretiosum</i>. Por lo anterior, la mariposa monarca se puede considerar como un excelente hospedero alterno de enemigos naturales de plagas, en este caso de <i>T. pretiosum</i> para la regulaci&oacute;n de lepid&oacute;pteros plaga.</font></p>

	    ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>AGRADECIMIENTOS</b></font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">A la Secretar&iacute;a de Investigaci&oacute;n y Posgrado del Instituto Polit&eacute;cnico Nacional por el financiamiento de la presente investigaci&oacute;n. Asimismo, un agradecimiento al Dr. Richard Stouthamer de la Universidad de California en Riverside, por las facilidades en el uso del laboratorio para los an&aacute;lisis moleculares. A los revisores an&oacute;nimos del escrito.</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>

	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>REFERENCIAS</b></font></p>

	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Altieri, M. A., &amp; Letourneau, D. K. (1982). Vegetation management and biological control in agroecosystems. <i>Crop Protection, 1</i>, 405&#45;430. doi: 10.1016/0261&#45;2194(82)90023&#45;0</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631447&pid=S2007-4018201400030000900001&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Ballal, C. R. (2013). Other egg parasitoids: Research for utilization. In S. Sithananthan, C. R. Ballal, S. K. Jalali, &amp; N. Bakthavatsalam (Eds.), <i>Biological control of insect pests using egg parasitoids</i> (pp. 223&#45;227). Karnataka, India: Springer. doi: 10.1007/978&#45;81&#45;322&#45;1181&#45;5_11</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631448&pid=S2007-4018201400030000900002&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Barkin, D. (2003). Alleviating poverty through ecoturism: Promises and reality in the monarch butterfly reserve of Mexico. <i>Environment, Development and Sustainability, 5,</i> 371&#45;382. doi: 10.1023/A:1025725012903</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631449&pid=S2007-4018201400030000900003&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Cano, V. E. (2001). Cr&iacute;a masiva de <i>Trichogramma pretiosum, Sitotroga cerealella</i> y <i>Chrysoperla externa</i>. <i>Manejo Integrado de Plagas, 60,</i> 93&#45;96. Obtenido de <a href="http://www.bio&#45;nica.info/Biblioteca/Cano2001CriaChrysoperlaTrichogramma.pdf" target="_blank">http://www.bio&#45;nica.info/Biblioteca/Cano2001CriaChrysoperlaTrichogramma.pdf</a></font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631450&pid=S2007-4018201400030000900004&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Cervantes&#45;Peredo, L., &amp; Elizalde&#45;Amelco, E. (2007). Estados de desarrollo y biolog&iacute;a de tres especies de Lygaeinae (Hemiptera&#45;Heteroptera: Lygaeoidea: Lygaeidae). <i>Revista Mexicana de Biodiversidad, 78</i>, 339&#45;350. Obtenido de <a href="http://www.journals.unam.mx/index.php/bio/article/view/5335/4861" target="_blank">http://www.journals.unam.mx/index.php/bio/article/view/5335/4861</a></font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631451&pid=S2007-4018201400030000900005&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">De Roode, J. C., Chi, J., Rarick, R. M., &amp; Altizer, S. (2009). Strength in numbers: High parasite burdens increase transmission of a protozoan parasite of monarch butterflies (<i>Danaus plexippus</i>). <i>Oecologia, 161</i>, 67&#45;75. doi: 10.1007/s00442&#45;009&#45;1361&#45;6</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631452&pid=S2007-4018201400030000900006&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Ehler, L. E. (1998). Conservation biological control. In P. Barbosa (Ed.), <i>Conservation biological control</i> (pp. 1&#45;8.). San Diego, CA, USA: Academic Press.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631453&pid=S2007-4018201400030000900007&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>

	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Fern&aacute;ndez&#45;Arhex, V., &amp; Corey, J.C. (2004). La respuesta funcional: Una revisi&oacute;n y gu&iacute;a experimental. <i>Ecolog&iacute;a Austral, 14,</i> 83&#45;93. Obtenido de <a href="http://www.scielo.org.ar/pdf/ecoaus/v14n1/v14n1a10.pdf" target="_blank">http://www.scielo.org.ar/pdf/ecoaus/v14n1/v14n1a10.pdf</a></font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631455&pid=S2007-4018201400030000900008&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Fern&aacute;ndez, H. J., &amp; Jordano, B. D. (2009). La mariposa monarca <i>Danaus plexippus</i> (L., 1758) en el Estrecho de Gibraltar (Lepidoptera: Danaidae). <i>SHILAP Revista de Lepidopterolog&iacute;a,</i> <i>37</i>, 421&#45;438. Obtenido de <a href="http://www.redalyc.org/comocitar.oa?id=45515028003" target="_blank">http://www.redalyc.org/comocitar.oa?id=45515028003</a></font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631456&pid=S2007-4018201400030000900009&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Ferro, D. N., &amp; McNeil, J. N. (1998). Habitat enhancement and conservation of natural enemies of insects. In P. Barbosa (Ed.), <i>Conservation biological control</i> (pp. 123&#45;132). San Diego, CA, USA: Academic Press.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631457&pid=S2007-4018201400030000900010&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>

	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Hoffmann, M. P., &amp; Frodsham, A. C. (1993). Naturals enemies of vegetable insect pests. Ithaca, NY, USA: Cornell Cooperative Extension.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631459&pid=S2007-4018201400030000900011&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>

	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Jacas, J. A., &amp; Urbaneja, A. (2010). Biological control in citrus in Spain: From clasical to conservation biological control. In A. Ciancio, &amp; K. G. Mukerji (Eds.), <i>Integrated management of arthropod pests and insect borne diseases</i> (pp. 61&#45;70). London: Springer.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631461&pid=S2007-4018201400030000900012&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>

	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Johnson, N. F. (1985). Systematics of new world <i>Trissolcus</i> (Hymenoptera: Scelionidae): Species related to <i>T. basalis. The Canadian Entomologist, 117,</i> 431&#45;445. doi: 10.4039/Ent117431&#45;4</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631463&pid=S2007-4018201400030000900013&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Koch, R. L., Venette, R. G, &amp; Hutchison, W. D. (2006). Predicted impact of an exotic generalist predator on monarch butterfly (Lepidoptera: Nymphalidae) populations: A quantitative risk assessment. <i>Biological Invasions, 8</i>, 1179&#45;1193. doi: 10.1007/s10530&#45;005&#45;5445&#45;x</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631464&pid=S2007-4018201400030000900014&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Landis, R. D. A. (2000). Habitat management to conserve natural enemies of arthropod pests in agriculture. <i>Annual Review of Entomology, 45,</i> 175&#45;201. doi: 10.1146/annurev.ento.45.1.175</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631465&pid=S2007-4018201400030000900015&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Malcolm, S. B. (1994). Milkweeds, monarch butterflies and the ecological significance of cardenolides. <i>Chemoecology, 5&#45;6</i>(3&#45;4), 101&#45;117. doi: 10.1007/bf01240595</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631466&pid=S2007-4018201400030000900016&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Morrison, G. (1986). "Searching time aggregation" and density dependent parasitism in laboratory host&#45;parasitoid interaction. <i>Oecologia, 68</i>,298&#45;303. doi: 10.1007/s00442&#45;014&#45;2995&#45;6</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631467&pid=S2007-4018201400030000900017&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Pinto, J. D. (1998). Systematics of the North American species <i>of Trichogramma</i> Westwood (Hymenoptera: Trichogrammatidae). USA: Entomological Society of Washington.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631468&pid=S2007-4018201400030000900018&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>

	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Querino, R. B., Morales, R. C. D., &amp; Zucchi, R. A. (2002). Relative warp analysis to study morphological variations in the genital capsule of <i>Trichogramma pretiosum</i> Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae). <i>Neotropical Entomology, 31</i>, 217&#45;224. doi: 10.1590/S1519&#45;566X2002000200007</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631470&pid=S2007-4018201400030000900019&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca. (2010). Monitoreo de las colonias de hibernaci&oacute;n de la mariposa monarca (<i>Danaus plexippus</i>) en la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca. M&eacute;xico: Comisi&oacute;n Nacional de &Aacute;reas Naturales Protegidas. Obtenido de <a href="http://www.conanp.gob.mx/acciones/fichas/mariposa/info/info.pdf" target="_blank">http://www.conanp.gob.mx/acciones/fichas/mariposa/info/info.pdf</a></font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631471&pid=S2007-4018201400030000900020&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2">Stouthamer, R., Hu, J., Van Kan, F. J. P. M., Platner, G. R., &amp; Pinto, J. D. (1999). The utility of internally transcribed spacer 2 DNA sequences of the nuclear ribosomal gene for distinguishing sibling species of Trichogramma. <i>BioControl, 43</i>, 421&#45;440. doi: 10.1023/A:1009937108715</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6631472&pid=S2007-4018201400030000900021&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --> ]]></body><back>
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