Arbuscular mycorrhizal fungi and soil nutrients associated with four fern species in two ecosystems in Oaxaca, Mexico
Ana A. Bautista-Cruz; Noé M. Montaño; Sara L. Camargo-Ricalde; Leticia Pacheco*
Departamento de Biología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud, Universidad Autónoma Metropolitana. Unidad Iztapalapa, Av. San Rafael Atlixco núm.186, col. Vicentina. C. P. 09340. Del. Iztapalapa, D. F. México. Correo-e: pacheco@xanum.uam.mx Tel.: 55 58044690 (* Autora para correspondencia).
Recibido: 19 de febrero, 2014 ]]> Aceptado: 25 de septiembre, 2014
RESUMEN
La abundancia y riqueza de hongos micorrizógenos arbusculares (HMA), así como la micorriza arbuscular (MA) en las raíces de cuatro especies de helechos (Cheilanthes myriophylla, Ch. bonariensis, Blechnum appendiculatum y Adiantum capillus-veneris) se evaluaron en relación con la fertilidad del suelo durante febrero y diciembre. Los helechos se evaluaron en dos ecosistemas de Oaxaca, México: Ch. myriophylla y Ch. bonariensis en el matorral xerófilo semiárido, y B. appendiculatum y A. capillus-veneris en el bosque mesófilo de montaña. El suelo rizosférico de las cuatro especies tuvo mayor abundancia y riqueza de esporas de HMA que el suelo sin helechos. En total se registraron 13 géneros y 32 morfoespecies de HMA. Las morfoespecies de Glomus se detectaron en ambos ecosistemas, mientras que Racocetra, Scutellospora, Diversispora y Gigaspora fueron exclusivas del bosque mesófilo. La baja micorrización arbuscular se atribuyó a los altos niveles de materia orgánica, N total y P inorgánico; la MA fue más activa en Ch. bonariensis, especie del matorral xerófilo, lo cual sugiere que la MA es regulada por la disponibilidad de recursos y la identidad del helecho. Las cuatro especies forman reservorios de HMA, lo que indica que los helechos podrían generar inóculos nativos útiles para la restauración ambiental de sus ecosistemas.
Palabras clave: Ecología del suelo, interacciones, Pteridofitas, micorriza.
ABSTRACT
The abundance and richness of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) and arbuscular mycorrhizae (AMs) in the roots of four fern species (Cheilanthes myriophylla, Ch. bonariensis, Blechnum appendiculatum and Adiantum capillus-veneris) were examined in relation to soil fertility in February and December. The ferns were evaluated in two ecosystems in Oaxaca, Mexico: Ch. myriophylla and Ch. bonariensis in semiarid tropical scrub, and B. appendiculatum and A. capillus-veneris in cloud forest. The rhizospheric soil of the four fern species had higher AMF spore abundance and richness than fern-free soil. A total of 13 genera and 32 morphospecies of AMF were recorded. Glomus morphospecies were detected in both ecosystems, whereas Racocetra, Scutellospora, Diversispora, Gigaspora and some morphospecies of Acaulospora and Funneliformis were unique to the cloud forest. The low arbuscular mycorrhization in the ferns was attributed to the high levels of organic matter, total N and inorganic P; AMs were more active in Ch. bonariensis, a semiarid tropical scrub species, suggesting that AMs are regulated by the availability of soil resources and the type of fern. The four species form reservoirs of AMF in the soil, suggesting that the ferns could generate native inocula useful for environmental restoration in their respective ecosystems.
Keywords: Soil ecology, interactions, Pteridophytes, mycorrhiza.
]]> INTRODUCCIÓN
Los hongos micorrícicos arbusculares (HMA; phylum Glomeromycota) se asocian con las raíces de las plantas formando la micorriza arbuscular (MA) para obtener fotosintatos y completar su ciclo de vida; al mismo tiempo, los HMA permiten a las plantas una mejor captación de agua y nutrimentos (v. g. fósforo) del suelo. Alrededor de 80 a 90 % de las plantas terrestres, entre éstas los helechos, forman la MA (Wang & Qiu, 2006); sin embargo, dicha asociación sólo ha sido reportada en 10 % de las 15,000 especies de helechos en el mundo (Kessler, Jonas, Strasberg, & Lehnert, 2010). Hasta el 2006 se había reportado que 52 % de 387 especies de helechos establecen asociación micorrícica (Wang & Qiu, 2006). Desde entonces, la MA ha sido detectada en otras 390 especies de helechos en América (Fernández, Fontenla, & Messuti, 2010; Lehnert et al., 2009; Reyes-Jaramillo, Camargo-Ricalde, & Aquiahuatl-Ramos, 2008), La Réunion, Francia (Kessler et al., 2010), India (Muthukumar & Prabha, 2013) y Sudáfrica (Turnau, Anielska, & Jurkiewicz, 2005), lo cuales sugieren que la MA en helechos depende del contexto ambiental (i. e. disponibilidad de recursos y diversidad vegetal) de cada ecosistema.
El estado micorrícico de los helechos no se ha vinculado con la fertilidad del suelo. Kessler et al. (2010) señalaron que la MA beneficia a los helechos con la absorción de fósforo, un elemento que en cantidades escasas limita el desarrollo vegetal (Jansa, Finlay, Wallander, & Smith, 2011). Así, además de las adecuaciones fenotípicas de los helechos para establecerse en ambientes húmedos y secos, la asociación con los HMA también podría explicar el éxito colonizando suelos de reciente formación (Kessler et al. 2010) y de sitios perturbados (Mehltreter, 2010), por lo que comprender dicha asociación ayudaría a seleccionar especies de helechos útiles para la restauración ambiental (Walker & Sharpe, 2010).
En México, la MA en helechos se ha evaluado en ambientes controlados (Reyes-Jaramillo et al., 2008), pero no en condiciones de campo (Montaño et al., 2012), a pesar de las 1,008 especies (Mickel & Smith, 2004) que constituyen 3.5 % de la diversidad vegetal del país. Tal como ocurre en otros taxa vegetales (Camargo-Ricalde & Dhillion, 2003), los helechos, por sus diferentes adaptaciones, podrían favorecer la abundancia y riqueza de HMA en el suelo de su rizósfera, bajo ambientes específicos. En Oaxaca, uno de los estados con mayor diversidad vegetal, se han citado 112 géneros y 627 especies de helechos y licofitas (Tejero & Mickel, 2004); sin embargo, aún es imperativo analizar la asociación con los HMA y discernir cómo los recursos edáficos regulan la MA en los taxa de helechos.
Por lo tanto, los objetivos de este estudio fueron: i) Evaluar la abundancia de esporas y la riqueza de HMA en el suelo de la rizósfera de Cheilanthes myriophylla Desv., Ch. bonariensis (Willd.) Proctor., Blechnum appendiculatum Willd. y Adiantum capillus-veneris L., ii) cuantificar la MA en estas cuatro especies y iii) relacionar la MA y los recursos del suelo, en dos fechas (febrero y diciembre), en dos ecosistemas contrastantes (matorral xerófilo semiárido y bosque mesófilo de montaña) de Oaxaca, México. La hipótesis fue que las cuatro especies de helechos forman MA y favorecen la abundancia y riqueza de HMA, pero que esto varía con la especie y los recursos edáficos de cada ecosistema.
MATERIALES Y MÉTODOS
Ecosistemas de estudio
Este estudio se realizó en dos ecosistemas contrastantes de México: i) Matorral xerófilo semiárido y ii) Bosque mesófilo de montaña. El matorral se localiza al noroeste de Oaxaca, en el municipio de San Pedro y San Pablo Tequixtepec, entre los 18° 01' 32'' N y 97° 41' 37'' O, a una altitud de 1,835 m. El clima es semicálido subhúmedo con lluvias en verano; la temperatura media es de 20 °C y la precipitación promedio anual de 747 mm; el suelo es de tipo Regosol derivado de roca basáltica (Instituto Nacional de Estadística Geografía e Informática [INEGI], 2011). El bosque mesófilo de montaña se localiza al norte del estado, en el municipio de San Pedro Ocopetatillo a 1,760 m de altitud, entre los 18° 10' 46'' N y 96° 54' 3'' O. Este ecosistema tiene clima templado húmedo con lluvias en verano; la temperatura media es de 25 °C y la precipitación promedio anual de 2,266 mm; el suelo es de tipo Cambisol derivado de roca sedimentaria (INEGI, 2011).
Selección de las especies de helechos y muestreo de suelo y raíces
]]> Las especies de helechos fueron elegidas por su amplia distribución y abundancia en México (Mickel & Smith, 2004), en particular, en el estado de Oaxaca (Tejero & Mickel, 2004). En el matorral xerófilo y en el bosque mesófilo, el muestreo se hizo en diciembre de 2010 y febrero de 2011 para captar la variabilidad temporal. En cada ecosistema se realizaron dos transectos de 100 m de longitud en los que se localizaron a las especies de manera individual o formando colonias (dos a seis individuos). En los transectos se eligieron sistemáticamente cinco individuos por especie, con una separación mínima de 30 m entre cada uno, por lo que se consideraron réplicas independientes. Los individuos seleccionados tuvieron cobertura y tamaño similares, lo que redujo el efecto asociado a diferencias en su crecimiento. En el matorral se seleccionaron dos especies de helechos: Ch. myriophylla y Ch. bonariensis (Pteridaceae), y en el bosque: B. appendiculatum (Blechnaceae) y A. capillus-veneris (Pteridaceae). Los ejemplares de cada especie fueron identificados (Mickel & Smith, 2004) y depositados en el Herbario UAMIZ de la Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa (UAM-I).Por cada individuo se recolectó una muestra de 300 g de suelo rizosférico (profundidad de 15 cm), dando un total de cinco muestras por especie. Asimismo, se recolectaron cinco muestras de suelo en áreas sin helecho con la finalidad de comparar y detectar el efecto de las especies de helecho sobre los HMA. Las áreas sin presencia de helechos se eligieron a una distancia mínima de 10 m de separación a partir del individuo seleccionado. En total se obtuvieron 30 muestras de suelo que se colocaron en bolsas de plástico negras. Éstas se trasladaron al laboratorio y se almacenaron bajo refrigeración a 4 °C hasta su procesamiento. Asimismo se recolectaron raíces finas de cada individuo y se fijaron en alcohol (70 %) hasta que fueron examinadas en el laboratorio.
Extracción de esporas de HMA y tinción de raíces
Las esporas se extrajeron por tamizado húmedo y decantación (Gerdenmann & Nicolson, 1963), seguido de centrifugación en sacarosa al 50 % (Walker, 1997). Todas las esporas se contabilizaron para determinar la abundancia y se montaron sobre un portaobjetos con alcohol polivinflico en lactoglicerol (PVLG) y en PVLG más reactivo Melzer. Las esporas se identificaron a nivel de género o morfoespecie, con base en sus características morfológicas (Schenk & Pérez, 1990).
Las preparaciones permanentes están depositadas en el laboratorio de Biosistemática de Helechos y Licofitas de la UAM-I. Las muestras de raíces fueron teñidas con azul de tripano al 0.05 % (Phillips & Hayman, 1970), se fijaron con PVLG y se observaron al microscopio (Cari Zeiss, modelo 62223, Alemania) para cuantificar la colonización por hifas, vesículas y arbúsculos (McGonigle, 1990).
Análisis químico y físico del suelo
Las muestras de suelo fueron secadas al aire y tamizadas con malla de 2 mm. El pH activo se midió con un potenciómetro (1:2.5 H2O p/v). La humedad (%) se estimó mediante el método gravimétrico; se secó una submuestra de suelo a 75 °C por 72 h (peso constante). La materia orgánica (MO) del suelo se cuantificó mediante el procedimiento de Walkley y Black (1934). El carbono orgánico (CO) del suelo se estimó a partir de la MO usando el factor de conversión de 0.58 (Nelson & Sommers, 1996). El fósforo inorgánico (Pi) se extrajo con NaHCO3 (pH = 8.5) y se determinó con el procedimiento de Olsen (Olsen, Colé, Watanabe, & Dean, 1954). El nitrógeno total (Nt) se determinó a través de una digestión ácida semi-microkjeldahl y titulación (Bremmer & Mulvaney, 1982).
Análisis estadístico
Los datos de suelo se sometieron a un análisis de varianza (ANOVA) en el que se anidó a la especie en el ecosistema y a la fecha en ecosistema-especie. Cuando hubo efectos significativos, las medias se compararon con una prueba de Tukey DHS (P ≤ 0.05). Los datos se transformaron a log10 para ajustarlos a la distribución normal. Los datos de colonización micorrícica no se ajustaron, por lo que se analizaron con Kruskal-Wallis (H) y una prueba de medias por rangos (P ≤ 0.05). La composición de HMA entre ecosistemas, especies y fechas se comparó utilizando el índice de disimilitud por distancias euclidianas (Magurran, 2004) basado en presencias-ausencias; el índice es igual a cero cuando hay completa similitud. La relación entre la colonización micorrícica en cada especie y las propiedades del suelo por ecosistema-fecha fue explorada con un análisis de correspondencia canónica (ter Braak, 1990). Los análisis se realizaron con el programa STATISTICA versión 6.0 (StatSoft Inc., 2000).
]]> RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Abundancia y riqueza de esporas de HMA
El Cuadro 1 muestra los HMA encontrados en los helechos estudiados. En dicho cuadro se observa que la abundancia de esporas de HMA fue mayor en el matorral xerófilo semiárido que en el bosque mesófilo de montaña. En el matorral, la abundancia disminuyó de diciembre a febrero; mientras que en el bosque, fue mayor en febrero. En ambos ecosistemas, la abundancia de esporas de HMA fue mayor en la rizósfera de los helechos que en las áreas con ausencia de éstos, tal como se esperaba. Los helechos Ch. bonariensis (matorral) y B. appendiculatum (bosque) tuvieron la más alta abundancia de esporas. En total se registraron 13 géneros y 32 morfoespecies de HMA (Cuadro 1); en el bosque se encontraron más morfoespecies que en el matorral. En el bosque se encontraron seis morfoespecies de Acaulospora, una de Racocetra, una de Redeckera y tres de Scutellospora que en el matorral no se hallaron; ambos ecosistemas difirieron 1.6 veces en la composición de los HMA. Asimismo, en los dos ecosistemas hubo más y diferentes morfoespecies de HMA en diciembre que en febrero (Cuadro 1; Figura 1). Los suelos de las áreas sin helechos tuvieron menos morfoespecies que el suelo rizosférico de los helechos. En el matorral, Ch. myriophylla tuvo menos morfoespecies que Ch. bonariensis, y en el bosque, B. appendiculatum tuvo más morfoespecies que A. capillus-veneris.
En los dos ecosistemas, el suelo de la rizósfera de los helechos es un reservorio de esporas y morfoespecies de HMA, en comparación con el suelo con ausencia de helechos. Esto puede deberse a que los helechos forman colonias y desarrollan rizomas, los cuales actúan como trampas de las esporas de HMA que son transportadas por erosión o dispersores bióticos desde otros microambientes; como ha sido documentado en otros taxones de plantas (Camargo-Ricalde & Dhillon, 2003). Es posible que las especies de helechos influyeran la multiplicación de los HMA en su rizósfera al formar la MA y modificar los recursos edáficos, lo que favoreció la esporulación (Smith & Read, 2008). La riqueza de morfoespecies de HMA (32) en las cuatro especies es mayor que las ocho reportadas en helechos de China (Zhang, Guo, & Liu, 2004), de las nueve morfoespecies en helechos de India (Muthukumar & Prabha, 2013) y de las 20 registradas en el matorral semiárido de Oaxaca, México (Carballar, Palma, Hernández, & Robles, 2012).
Esto sugiere que las cuatro especies de helechos favorecen la diversidad de HMA del suelo al incrementar la riqueza de morfoespecies y su abundancia con respecto a las áreas sin helechos.
Propiedades químicas y físicas del suelo
El Cuadro 2 muestra las propiedades del suelo analizadas mediante el ANOVA anidado y sus significancias. Por otra parte, en el Cuadro 3 se presentan las comparaciones de medias del pH, humedad y MO del suelo asociado a las cuatro especies de helechos. En dicho cuadro se observa que el pH del suelo de la rizósfera de Ch. bonariensis y B. appendiculatum fue más ácido que el de Ch. myriophylla y A. capillus-veneris y que el suelo del área sin helechos. La humedad del suelo fue menor en el matorral que en el bosque; en ambos ecosistemas, el suelo rizosférico de las especies fue más húmedo que el suelo del área sin helechos. En el matorral, la humedad del suelo de la rizósfera de Ch. myriophylla y Ch. bonariensis fue similar en ambas fechas. En el bosque, en el mes de diciembre, el suelo rizosférico de B. appendiculatum fue más húmedo que el de A. capillus-veneris; mientras que en febrero ocurrió lo opuesto (Cuadro 3). La MO y el CO fueron mayores en el bosque que en el matorral. En el bosque, en febrero, los suelos de la rizósfera de B. appendiculatum y A. capillus-veneris tuvieron concentraciones similares de MO y CO, las cuales fueron mayores que el área sin helechos. En contraste, en diciembre, el suelo de la rizósfera de B. appendiculatum tuvo el mayor contenido de MO y CO, mientras que el contenido en la rizósfera de A. capillus-veneris y en el suelo sin helechos fueron estadísticamente similares (P ≤ 0.05) (Cuadro 3, Figura 2A). Aunque no hay estudios al respecto, las diferencias en la humedad, MO y CO posiblemente se deban a la morfología del rizoma y la abundancia de raíces, ya que el rizoma de A. capillus-veneris es cortamente rastrero con raíces abundantes y el de B. appendiculatum es erecto y estolonífero con menor cantidad de raíces (Mickel & Smith, 2004).
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En el matorral, el suelo de la rizósfera de Ch. bonariensis tuvo mayor concentración de Nt que el suelo de Ch. myriophylla y que el suelo sin helechos. Por otra parte, en el mes de febrero, en el bosque, los suelos de la rizósfera de A.capillus-veneris y B. appendiculatum registraron mayor concentración de Nt que el suelo sin helechos; mientras que en diciembre, el suelo de la rizósfera de B. appendiculatum tuvo el mayor contenido de Nt (Figura 2B). En el matorral, en el mes de diciembre, la concentración de Pi fue mayor en el suelo de la rizósfera de Ch. myriophylla y Ch. bonariensis que en el suelo sin helechos. En el bosque, en el mes de febrero, el Pi fue mayor en el suelo de la rizósfera de A. capillus-veneris y B. appendiculatum que en las áreas sin helechos, mientras que en diciembre el contenido de Pi fue similar en los tres suelos (Figura 2C).
A nivel de ecosistema, el matorral y el bosque difirieron en abundancia y riqueza de HMA, debido a la interacción entre sus recursos edáficos y las especies de helechos. La mayor abundancia de esporas y la menor riqueza de morfoespecies de HMA en el matorral xerófilo, particularmente en diciembre, pudieran estar explicadas por un mayor estrés ambiental, ya que el suelo del matorral es más seco y menos fértil que el del bosque (Figura 2); es decir, la MA disminuye cuando los hospederos se encuentran en estrés fisiológico, promoviendo la esporulación de los HMA que colonizan las raíces. La composición de HMA en ambos ecosistemas no fue la misma, lo que sugiere que las especies de helechos en cada ecosistema se asocian a distintos HMA o que otras especies de este tipo de hongos se activan cuando hay más humedad y nutrimentos. Por ejemplo, Ch. bonariensis y B. appendiculatum con más morfoespecies de HMA en el matorral y el bosque, respectivamente, fueron menos similares en su composición (Figura 1). Esto permite inferir que las morfoespecies de HMA de los géneros Racocetra, Scutellospora, Diversispora, Gigaspora y algunas de Acaulospora y Funneliformis podrían ser más susceptibles al estrés ambiental o no asociarse con Ch. myriophyla y Ch. bonariensis, pero sí con B. appendiculatum y A. capillus-veneris, lo que explica la composición diferente de HMA entre ambos ecosistemas. Estos géneros de HMA también se han citado en ecosistemas templados con humedad y temperatura similares al bosque mesófilo (González et al., 2012); mientras que Glomus es el género dominante en los ecosistemas semiáridos (Carballar et al., 2012). Estas evidencias apoyan la hipótesis de que la diversidad de los HMA en el suelo de la rizósfera de los helechos es regulada por los recursos edáficos (i. e. Nt, Pi y humedad) y por la identidad de la especie (West, Brandt, Holstien, Hill, & Hill, 2009).
Colonización micorrícica arbuscular
La Figura 3 muestra la colonización micorrícica arbuscular en las cuatro especies de helechos estudiadas. En el matorral, las raíces de Ch. bonariensis tuvieron mayor colonización por hifas que las raíces de Ch. myriophylla; ambas especies presentaron mayor colonización hifal en febrero que en diciembre. En contraste, en el bosque, la colonización no difirió entre especies ni fechas; sin embargo, los porcentajes de hifas en las especies del bosque fueron similares a los de Ch. bonariensis en el matorral (Figura 3A). Por otra parte, la colonización por vesículas en las cuatro especies fue mayor en febrero que en diciembre (Figura 3B), pero la colonización por arbúsculos sólo se registró en Ch. bonariensis (matorral) y B. appendiculatum (bosque); la mayor colonización se registró en el matorral (Figura 3C).
La Figura 4 presenta el análisis de correspondencia canónica que relaciona las propiedades del suelo con los parámetros de micorrización arbuscular. El análisis canónico, cuyos ejes explicaron 51.4 % de la varianza, indica que la colonización está relacionada con los recursos del suelo. Así, la correlación positiva del primer eje con el pH (0.36) y la negativa con el Nt (-0.15) y el Pi (-0.17); así como la correlación negativa del segundo eje con la MO (-0.12), el CO (-0.10) y la humedad (-0.27), sugieren que la diferencia en humedad y nutrimentos (Nt y Pi), entre fechas y ecosistemas, predicen mejor la colonización por MA y la riqueza de HMA de las especies de helechos.
La colonización micorrícica en las especies estudiadas fue baja (17 a 24 %), comparada con el 68 % registrado en otros helechos (Kessler et al., 2010; Lehnert et al., 2009); sin embargo, fue cercana al 33 % en Pteridofitas de China. La baja colonización micorrícica en las especies estudiadas puede atribuirse a que los niveles de MO, Nt y Pi en el suelo se consideran altos (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales [SEMARNAT], 2000); por lo que la disponibilidad de recursos edáficos disminuyó la formación de la MA. La MO y el CO se acumulan en el suelo debajo de los helechos, debido a la entrada de hojarasca y raíces de las mismas especies o al arrastre desde otros microambientes; esto, aunado a una mayor humedad bajo las especies en ambos ecosistemas, favorece la mineralización del N y P, cuyas formas inorgánicas quedan disponibles para las hifas y raíces de los helechos. La presencia de vesículas y la baja presencia de arbúsculos en las raíces de las especies estudiadas indican una MA pasiva. No obstante, en el matorral, la diferencia en la colonización hifal fue atribuida a que se requiere mayor cantidad de hifas para que Ch. myriophylla y Ch. bonariensis obtengan recursos del suelo (i. e. Pi).
Los porcentajes de MA no correlacionaron con la abundancia de esporas de HMA, como ocurre en otros helechos (Muthukumar & Udaiyan, 2000), lo que sugiere que la colonización radicular en las especies estudiadas se inició no únicamente por esporas, sino también a través de fragmentos de micelio y raíces micorrizadas de plantas adyacentes a estas especies (Muthukumar & Prabha, 2013). No obstante, los resultados confirman la micotrofía de Cheilanthes, Blechnum y Adiantum en ecosistemas de México, lo que coincide con lo mencionado en otros ecosistemas del mundo (Gemma, Koske, & Flyn, 1992; Hernández, Serrano, Albornoz, & Rodríguez, 2008), así como la micotrofía Ch. bonariensis y B. appendiculatum. Estas dos especies tuvieron mayor micorrización que Ch. myriophyla y A. capillus-veneris en sus respectivos ecosistemas; además, la presencia de arbúsculos en las raíces de Ch. bonariensis y B. appendiculatum indica una MA activa, ya que en dichas estructuras ocurre el intercambio nutrimental planta-hongo. Lo anterior sugiere que estas especies son más dependientes de la MA, en particular, cuando están sometidas a estrés ambiental como ocurre con Ch. bonariensis en el matorral.
]]>CONCLUSIONES
Este estudio documentó que el suelo asociado a Ch. myriophylla, Ch. bonariensis, B. appendiculatum y A. capillus-veneris del estado de Oaxaca es un reservorio de esporas y tiene una riqueza de 32 morfoespecies de HMA. Por lo anterior es posible sugerir que las cuatro especies estudiadas podrían generar inóculos nativos útiles para la restauración ambiental en sus respectivos ecosistemas. Asimismo, por primera vez se reporta la MA en Ch. bonariensis (matorral xerófilo) y B. appendiculatum (bosque mesófilo), especies con la mayor abundancia de esporas y riqueza de morfoespecies de HMA, así como colonización micorrícica; lo cual sugiere que la MA está regulada por la disponibilidad de humedad, Nt y Pi en el suelo de la rizósfera y por la identidad de la especie del helecho.
AGRADECIMIENTOS
A Rosalva García-Sánchez y Eduardo Chimal por su asesoría en las técnicas micorrícicas, así como a Andrés Sánchez, Gabriel Aguilar y Juan Carlos Rivera, por su apoyo en el campo. Asimismo, al municipio de San Pedro y San Pablo Tequixtepec, Distrito de Huajuapan de León, y al municipio de San Pedro Ocopetatillo, Teotitlán, Oaxaca, por las facilidades para esta investigación.
REFERENCIAS
Bremmer, J. A., & Mulvaney, C. S. (1982). Total nitrogen. In A. L. Page, R. H. Miller, & D. R. Keeney (Eds.), Methods of soil analysis (pp. 595-624). Madison, USA: American Society of Agronomy. [ Links ]
]]>Camargo-Ricalde, S. L., & Dhillion, S. S. (2003). Endemic Mimosa species can serve as mycorrhizal "resource islands" within semiarid communities of the Tehuacán-Cuicatlán Valley, México. Mycorrhiza, 13,129-136. doi: 10.1007/s00572-002-0206-5 [ Links ]
Carballar, S., Palma, F. J., Hernández, L., & Robles, C. (2012). Arbuscular mycorrhizal potential and mycorrhizal fungi diversity associated with Agave potatorum Zucc. in Oaxaca, Mexico. Ecological Research, 28, 217-226. doi: 10.1007/ S11284-012-1008-7 [ Links ]
Fernández, N., Fontenla, S., & Messuti, M. I. (2010). Mycorrhizal status of obligate and facultative epiphytic ferns in Valdivian temperate forest of Patagonia, Argentina. American Fern Journal, 100, 16-26. doi: org/10.1640/0002-8444-100.1.16 [ Links ]
Gemma, J. N., Koske, R. E., & Flynn, T. (1992). Mycorrhizae in Hawaiian Pteridophytes: Occurrence and evolutionary significance. American Journal of Botany, 79, 843-852. Obtenido de http://www.jstor.org/stable/2444993 [ Links ]
Gerdenmann, W., & Nicolson, T. (1963). Spores of mycorrhizal endogene species extracted from soil by wet sieving and decanting. British Mycological Society, 46, 253-244. [ Links ]
González, J. C., Vega, M., Varela, L., Martínez, M., Carreón, Y., & Gavito M. E. (2012). Arbuscular mycorrhizal fungal (AMF) communities and land use change: The conversion of temperate forests to avocado plantations and maize fields in central Mexico. Fungal Ecology, 5, 16-23. doi:10.1016/j.funeco.2011.09.002 [ Links ]
Hernández, M., Serrano, S., Albornoz, P., & Rodríguez, F. (2008). Anatomía de rizoma, raíz y micorrizas arbusculares en Cheilanthes pruinata Kaulf. y C. myriophylla Desv. (Pteridaceae) en el Noroeste Argentino. Lilloa, 45, 73-82. Obtenido de http://www.lillo.org.ar/?q=taxonomy/term/76 [ Links ]
Instituto Nacional de Estadística y Geografía (INEGI) (Cartógrafo). (2011). Prontuario de información geográfica municipal de los Estados Unidos Mexicanos-San Pedro y San Pablo Tequixtepec y San Pedro Ocopetatillo, Oaxaca. Claves geoestadísticas 20340 y 20322. México: Autor. [ Links ]
]]>Jansa, J., Finlay, R., Wallander, H., & Smith, F. A. (2011). Role of mycorrhizal symbiosis in phosphorus cycling. In E. K. Bünemann, A. Oberson, E. Frossard (Eds.), Phosphorus in action: Biological processes in soil phosphorus cycling (soil biology) (pp. 276-282). Berlin, Germany: Springer-Verlag. [ Links ]
Kessler, M., Jonas, R., Strasberg, D., & Lehnert, M. (2010). Mycorrhizal colonization of ferns and lycophytes on the island of La Réunion in relation to nutrient availability. Basic Applied Ecology, 11, 329-336. doi:10.1016/j.baae.2010.01.002 [ Links ]
Lehnert, M., Kottke, I., Setaro, S., Pazmiño, L.F., Suárez, J. P., & Kessler, M. (2009). Mycorrhizal associations in ferns from Southern Ecuador. American Fern Journal, 99, 292-306. doi: org/10.1640/0002-8444-99.4.292 [ Links ]
Magurran, A. E. (2004). Measuring biological diversity. Victoria, United Kingdom: Blackwell Sci. [ Links ]
McGonigle, T. P. (1990). A new method which gives an objective measure of colonization of roots by vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytologist, 115, 495-501. doi:/10.1111/j. 1469-8137.1990.tb00476.x [ Links ]
Mehltreter, K. (2010). Fern conservation. In K. Mehltreter, L. R. Walker, J. M. Sharpe (Eds.), Fern Ecology (pp. 323-325). Cambridge, UK: Cambridge University Press. [ Links ]
Mickel, J. T., & Smith, A. R. (2004). The Pteridophytes of Mexico. Memoirs of the New York Botanical Garden, 88, 1-1054. [ Links ]
Montaño, N. M., Alarcón, A., Camargo-Ricalde, S. L., Hernández, L. V., Álvarez-Sánchez, J., González, M. C. A., ...Ferrera-Cerrato, R. (2012). Research on arbuscular mycorrhizae in Mexico: An historical synthesis and future prospects. Symbiosis, 57, 111-126. doi: 10.1007/s13199-012-0184-0 [ Links ]
Muthukumar, T., & Prabha, K. (2013). Arbuscular mycorrhizal and septate endophyte fungal associations in lycophytes and ferns of south India. Symbiosis, 59, 15-33. doi: 10.1007/s13199-012-0185-z [ Links ]
Muthukumar, T., & Udaiyan, K. (2000). Vesicular arbuscular mycorrhizae in pteridophytes of Western Ghats, South India. Phytomorphology, 50, 132-142. Obtenido de http://phytomorphology.tripod.com/pastissues.htm [ Links ]
Nelson, D. W., & Sommers, L. E. (1996). Total carbon, organic carbon, and organic matter. In A. L. Page, R. H. Miller, & D. R. Keeney (Eds.), Methods of soil analysis (pp. 535-577, 2th ed.). Madison, USA: American Society of Agronomy. [ Links ]
Olsen, S. R., Cole, C. V., Watanabe, F. S., & Dean, L. A. (1954). Estimation of available phosphorus in soils by extraction with sodium bicarbonate. Washington, DC, USA: U.S. Dept, of Agriculture. [ Links ]
Phillips, J. M., & Hayman, D. S. (1970). Improved procedures for clearing roots and staining parasitic and vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi for rapid assessment of infection. Mycological Society, 55, 158-161. doi: 10.1016/S0007-1536(70)80110-3 [ Links ]
Reyes-Jaramillo, I., Camargo-Ricalde, S. L., & Aquiahuatl-Ramos, M. A. (2008). Mycorrhizal-like interaction between gametophytes and young sporophytes of the fern Dryopteris muenchii (Filicales) and its fungal endophyte. Revista de Biología Tropical, 56(3), 1101-1107. Obtenido de http://www.scielo.sa.cr/pdf/rbt/v56n3/art11v56n3.pdf [ Links ]
Schenk, N. C., & Pérez, Y. (1990). Manual for the identification of VA mycorrhizal fungi. Florida, USA: Synergistic Publications. [ Links ]
Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT). (2000). Norma Oficial Mexicana NOM-021-REC-NAT-2000 que establece las especificaciones de fertilidad, salinidad y clasificación de suelos. Estudios, muestreo y análisis. México, D. F: Diario Oficial de la Federación. [ Links ]
Smith, S. E., & Read, D. J. (2008). Mycorrhizal symbiosis (3th ed.). Great Britain: Elsevier. [ Links ]
StatSoft, Inc. (2000). STATISTICA for windows vers. 6. Tulsa, OK, USA: Autor. [ Links ]
Tejero, J. D., & Mickel, J. T. (2004). Pteridofitas. In A. J. García-Mendoza, M. J. Ordóñez, & M. Briones-Salas (Eds.), Biodiversidad de Oaxaca (pp. 121-139). México: Instituto de Biología, UNAM- World Wildlife Fund. [ Links ]
]]>ter Braak, C. J .F. (1990). Update notes for CANOCO program version 3.10. Wageningen, USA: Agricultural Mathematics Group. Obtenido de http://edepot.wur.nl/250652 [ Links ]
Turnau, K., Anielska, T., & Jurkiewicz, J. (2005). Mycothallic/ mycorrhizal symbiosis of chlorophyllous gametophytes and sporophytes of a fern, Pellaea viridis (Forsk.) Prantl (Pellaceaceae, Pteridales). Mycorrhiza, 15, 121-128. doi: 10.1007/s00572-004-0306-5 [ Links ]
Walker, C. (1997). Spore extraction by centrifugation-sugar flotation. New Milton, UK: Biological Research and Imaging Laboratory. [ Links ]
Walkley, A., & Black, I. A. (1934). An examination of the Degtjareff method for determining soil organic matter and a proposed modification of the chromic acid titration method. Soil Science, 37, 29-38. [ Links ]
Walker, L. R., & Sharpe, J. M. (2010). Ferns, disturbance and succession. In K. Mehltreter, L. R. Walker, & J. M. Sharpe (Eds.), Fern Ecology (pp. 177-219). Cambridge, UK: Cambridge University Press. [ Links ]
Wang, B., & Qiu, Y. L. (2006). Phylogentic distribution and evolution of mycorrhizas in land plants. Mycorrhiza, 96, 299-363. doi: 10.1007/s00572-005-0033-6 [ Links ]
West, B., Brandt, J., Holstien, K, Hill, A., & Hill, M. (2009). Fern-associated arbuscular mycorrhizal fungi are represented by multiple Glomus spp.: Do environmental factors influence partner identity? Mycorrhiza, 19, 295-304. doi: 10.1007/S00572-009-0234-5 [ Links ]
Zhang, Y., & Guo, L.-D., & Liu, R.-J. (2004). Arbuscular mycorrhizal fungi associated with common pteridophytes in Du-jiangyan, Southwest China. Mycorrhiza, 14, 25-30. doi: 10.1007/s00572-003-0272-3 [ Links ] ]]>