Morphometric markers for gender identification in Zamia furfuracea L. f. (Zamiaceae)

María Á. Baldo-Romero¹; Lourdes G. Iglesias-Andreu^1*; Mario Vázquez-Torres²; Lázaro R. Sánchez-Velásquez³; Mauricio Luna-Rodríguez⁴; Pablo Octavio-Aguilar⁵

¹ Instituto de Biotecnología y Ecología Aplicada, Universidad Veracruzana. Av. de las Culturas Veracruzanas núm. 101, Campus para la Cultura, las Artes y el Deporte, col. Emiliano Zapata. C. P. 91090. Xalapa, Veracruz, México. Correo-e: liglesias@uv.mx, Tel./Fax: (52)(2288422773) (^*Autor para correspondencia).

² Centro de Investigaciones Tropicales, Universidad Veracruzana. Ex-Hacienda Lucas Martín, privada de Araucarias s/n, col. Periodistas. C. P. 91019. Xalapa, Veracruz, México.

³ Coordinación Universitaria para la Sustentabilidad. Calle Diana Laura Riojas viuda de Colosio núm. 83, col. Emiliano Zapata. C. P. 91090. Xalapa, Veracruz, México.

⁵ División de Estudios de Posgrado e Investigación, Instituto Tecnológico de Ciudad Victoria. Blvd. Emilio Portes Gil núm. 1301. C. P. 87010, apdo. postal 175. Cd. Victoria, Tamaulipas, México.

Recibido: 15 de marzo, 2013
Aceptado: 04 de octubre, 2013

Resumen

Zamia furfuracea L. f. es endémica de Veracruz, México. La especie es una cícada dioica que se encuentra en peligro de extinción. No se ha registrado la existencia de un dimorfismo sexual en esta especie, por lo que no es posible efectuar una identificación del sexo en estadios tempranos o sin estructuras reproductivas. La determinación de las diferencias asociadas con el sexo en Z. furfuracea se hizo a través de la evaluación de nueve variables morfológicas en 31 individuos machos y 26 hembras de una población natural de Veracruz. El número de pares de foliolos, el ancho de la hoja, el promedio del ancho del foliolo y el diámetro del pecíolo fueron significativamente diferentes entre sexos (P = 0.043, P = 0.032, P = 0.041 y P = 0.002, respectivamente). Estos caracteres pueden constituir marcadores morfométricos para determinar, con mayor certeza, la proporción de sexos en la especie.

Palabras clave: Cícadas, dioicismo, dimorfismo sexual, peligro de extinción.

Zamia furfuracea L. f. is endemic cycad species from Veracruz, Mexico. The species is dioecious cycad, which is endangered. There is no report about the existence of a sexual dimorphism in this species, so it is not possible to perform adequate gender identification in early stages or when there is no strobili. A total of nine morphological variables were evaluated in 31 male and 26 female plants of a natural population of Veracruz to determine differences related to the gender of Z. furfuracea. Number of pairs of leaflets, leaf width, average width of the leaflet and diameter of the petiole were significantly different between genders (P = 0.043, P = 0.032, P = 0.041 and P = 0.002, respectively). These characteristics may form morphometric markers to determine with greater certainty the gender ratio in this species.

Keywords: Cycad species, dioecism, sexual dimorphism, endangered.

INTRODUCCIÓN

La identificación temprana del sexo en especies dioicas, como las cícadas, constituye un aspecto de interés por razones relacionadas con el papel reproductivo (Emebiri & Nwufo, 1996) y por cuestiones prácticas asociadas con aspectos económicos y de conservación (Purrington & Schmitt, 1995). La demanda de cícadas, a nivel mundial, para uso ornamental es alta (Instituto Nacional de Ecología-Secretaría del Medio Ambiente, Recursos Naturales y Áreas Protegidas [INE-SEMARNAP], 2000), por lo que una identificación adecuada de sexos puede contribuir a incrementar la producción de plantas y reducir los costos económicos (Emebiri & Nwufo, 1996), especialmente en el caso de las hembras ya que son utilizadas como semilleros representando un valor agregado para el viverista. Desde el punto de vista ecológico, conocer la proporción de machos y hembras en las poblaciones naturales garantiza la permanencia y facilita el manejo de las mismas al poder modificar los atributos demográficos relacionados con la fecundidad. Algunos estudios se han desarrollado para identificar tempranamente los sexos en cícadas sin resultados concluyentes (Norstog & Nicholls, 1997). En este grupo no se ha determinado la presencia de un dimorfismo sexual en estados inmaduros pese a la utilidad que esto significaría, considerando que los individuos por lo regular alcanzan su madurez reproductiva entre 3 y 20 años (Vázquez-Torres, Cruz-Pérez, & Campos-Jiménez, 2011).

Dada la importancia de las especies de cícadas, y el estatus amenazado en que se encuentra la mayoría de éstas (International Union for Conservation of Nature and Natural Resources [IUCN], 2007), es de crucial importancia emprender estudios que permitan la identificación del sexo en estadios juveniles y adultos sin estructura reproductiva. Algunos trabajos se han desarrollado al respecto. Foster y San Pedro (1942) indicaron que la altura del tallo principal en hembras de Microcycas (Zamiaceae) es menor que en los machos, debido probablemente a que la producción de conos femeninos grandes inhibe el subsecuente desarrollo de las hojas y el crecimiento del tallo. En Ceratozamia mexicana Brongn. (Zamiaceae), el tamaño y número de espinas de los pecíolos de las hojas maduras de los machos es mayor que en las hembras (Sánchez-Tinoco, Vázquez-Torres, & Alejandre-Rosas, 1990). En Zamia inermis Vovides, Rees & Vázq.Torres (Zamiaceae) se ha observado que la combinación de caracteres como la longitud de la hoja mayor, el ancho apical de la hoja y el diámetro del pecíolo, pueden resultar de utilidad para discriminar el sexo en individuos juveniles (Sánchez-Tinoco, Vázquez-Torres, & Cruz-Kuri, 1993).

El conocimiento sobre el dimorfismo sexual de Zamia furfuracea L. f. es limitado. Esta especie de tallo hipógeo (que crece por debajo de la superficie terrestre) y con hojas de color verde pálido a verde olivo presenta un cono masculino de forma ovoide o cilíndrico, que es más pequeño que el cono femenino grande y con forma de barril (Vázquez-Torres et al., 2011). La especie no posee cromosomas sexuales heteromórficos que permitan distinguir tempranamente el sexo (Norstog & Nicholls, 1997). Actualmente, Z. furfuracea se considera en peligro de extinción de acuerdo con la NOM-059-ECOL-2010 (Diario Oficial de la Federación, 2010), vulnerable para la IUCN (2007) y regulada por Convention on International Trade in Endangered Species of Wild Fauna and Flora (apéndice II) (CITES, 2008). La distribución natural de la especie abarca la zona costera centro-sur del estado de Veracruz, desde el nivel del mar hasta los 50 m (Vázquez-Torres, Torres-Hernández, & Bojórquez-Galván, 2001) y es propia de la selva baja caducifolia así como de dunas costeras y palmar (Vovides, Rees, & Vázquez-Torres, 1983). La proporción de machos y hembras en las poblaciones naturales se encuentra en relativa igualdad numérica, aunque los machos parecen sobrevivir por más tiempo (Vázquez-Torres et al., 2001). Es importante contar con marcadores morfométricos que permitan identificar el sexo de manera temprana en Z. furfuracea con el fin de seleccionar hembras, las cuales tienen mayor valor comercial al producir semillas, además de contribuir con el manejo de las poblaciones naturales vulnerables por la extracción de adultos o fragmentadas por las actividades agropecuarias. En tal contexto, el presente trabajo tuvo como objetivo identificar marcadores morfométricos, que pudieran estar asociados con el sexo, en adultos de Z. furfuracea.

MATERIALES Y MÉTODOS

La población natural de Z. furfuracea se establece en La Catalana, La Antigua, Veracruz, localidad de la zona costera central del estado entre los 19° 18´ 08.66´´ N y 96° 17´ 49.30´´ O (Figura 1), próxima a la línea de costa. El clima es cálido con temperatura media anual de 25.3 °C y precipitación pluvial media anual de 1,500 mm. El suelo es arenoso con pH promedio de 7.23 y materia orgánica promedio de 3.36 % (determinados mediante los métodos de Bouyoucus-Day [pH], potenciómetro y Walkley-Black [materia orgánica], a partir de 12 muestras en el laboratorio de suelos de la Facultad de Ciencias Agrícolas de la Universidad Veracruzana).

Evaluación de los caracteres morfométricos de Z. furfuracea

El muestreo se realizó en agosto de 2011, periodo del año en que las estructuras reproductivas femeninas y masculinas de esta especie son visibles. Las muestras se tomaron en un transecto en banda de 200 x 30 m. Los individuos adultos fueron identificados por la presencia de estructuras reproductivas o restos de las mismas. Cada uno de ellos fueron georeferenciados (GPS Garmin eTrex Legend, USA), etiquetados y ubicados gráficamente en papel milimétrico. Se registraron el sexo, número de coronas (disposición helicoidal de un conjunto de hojas), número de hojas adultas por corona, número de pares de foliolos por hoja, longitud y ancho de las hojas, promedio de longitud y ancho de cuatro foliolos de la parte media de la hoja, diámetro de pecíolo y distancia de la base del pecíolo al primer par de foliolos. Las mediciones se realizaron con un flexómetro (Stanley) y un vernier analógico estándar (Truper).

Análisis estadístico

Los datos se sometieron a análisis de varianza (ANOVA) unifactorial en un diseño completamente al azar (DCA), previa comprobación de la distribución normal y homogeneidad de varianza, para comparar los caracteres morfométricos registrados en individuos machos y hembras. La prueba U de Mann-Whitney se empleó para las variables que aun transformadas (Ln: logaritmo natural) no cumplieron los requisitos para la aplicación del ANOVA. Las variables que resultaron significativamente diferentes se analizaron mediante componentes principales (ACP). Finalmente, se hizo un análisis discriminante para determinar si las variables morfológicas pudieran estar asociadas con el sexo. Todos los análisis estadísticos se realizaron con el software STATISTICA (Statsoft, 2007).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Las características morfométricas evaluadas en los adultos de Z. furfuracea (Cuadro 1) coinciden con los valores reportados por Vovides et al. (1983). De las nueve variables analizadas; el número de pares de foliolos, el ancho de la hoja, el promedio del ancho del foliolo y el diámetro del pecíolo fueron significativamente mayores en hembras que en machos (P = 0.043, P = 0.032, P = 0.041 y P = 0.002, respectivamente). Las diferencias de los caracteres vegetativos entre machos y hembras han sido reportadas en otras especies dioicas. En adultos de Mercurialis annua L. (Euphorbiaceae), las hembras son más grandes que los machos en tamaño y asignan una mayor cantidad de recursos principalmente a las hojas (Sánchez Vilas & Pannell, 2011). Un comportamiento similar se ha observado en las hembras de Pistacia lentiscus L. (Anacardiaceae) (Díaz-Barradas & Correia, 1999) y Rhamnus alpinus L. (Rhamnaceae) (Bañuelos & Obeso, 2004). Esto resulta congruente con lo indicado por Obeso (2002), quien afirma que las plantas de diferentes sexos pueden desarrollar diversas estrategias en el uso de los recursos para reproducción y crecimiento. Los resultados obtenidos en este trabajo sugieren que las hembras de Z. furfuracea de La Catalana asignan sus recursos al desarrollo de estructuras vegetativas, especialmente a las hojas. Esto concuerda con lo reportado por Montesinos, De Luis, Verdú, Raventós, y García-Fayos (2006), respecto a que las hembras almacenan la mayoría de los recursos en forma de hojas e invierten una pequeña proporción de éstos en incrementar la reproducción inmediata. En algunas especies difásicas (con flores masculinas y femeninas que se dan en ramas sexualmente dimórficas y que están espacial y temporalmente aisladas), los órganos de almacenamiento de las hembras son más grandes que los de los machos; por ejemplo, la fase femenina de Gurania (Cucurbitaceae) y Psiguria (Cucurbitaceae) es precedida por un incremento en el diámetro del tallo (García & Antor, 1995). Al respecto, la hipótesis de la ventaja del tamaño predice que los individuos pequeños expresarán el género que represente menores costos; en este caso, los machos cuyo gasto para la producción de polen es menor que el gasto total de energía metabólica y nutrientes minerales para la producción de los óvulos, semillas y frutos (Lovett-Doust & Lovett-Doust, 1988). En cícadas de formas epígea, el tronco conserva un cubrimiento de catáfilas sobrepuestas a la base de las hojas, cuya función principal es la protección y soporte, ya que está compuesto por células de pared delgada para almacenamiento (Norstog & Nicholls, 1997). Las hembras al tener mayor demanda de recursos para la producción de conos grandes y maduración de semillas, pudieran presentar mayor cantidad de células de reserva no sólo en la parte del tronco sino también en la base del pecíolo, lo que podría explicar que las hembras muestren diámetros mayores que los machos.

El análisis de componentes principales de las cuatro variables significativamente diferentes entre sexos (número de pares de foliolos, ancho de la hoja, promedio del ancho del foliolo y diámetro del pecíolo) indicó que 75.78 % de la variación total presente en los adultos reproductivos es explicado por los dos primeros componentes (Cuadro 2). El número de pares de foliolos, el ancho de la hoja y el diámetro del pecíolo fueron las variables de mayor contribución para el componente 1, y para el componente 2 fue el promedio del ancho del foliolo (Cuadro 3). La Figura 2 muestra la proyección espacial de las variables en el plano conformado por los dos primeros componentes. óun claro agrupamiento de los individuos según el sexo (Figura 3). Es posible que esto se deba a una pérdida parcial de la información de las variables originales en los nuevos componentes generados por el análisis multivariado efectuado (Guisande, Vaamond, & Barreiro, 2011).

Dado que los caracteres morfométricos en especies vegetales como las cícadas se encuentran fuertemente influidos por el ambiente, éstos pueden presentar variación, por lo que su valor diagnóstico se limita a las condiciones específicas donde los individuos se desarrollan. No obstante, los resultados obtenidos en este estudio pueden ser corroborados en otras poblaciones de Z. furfuracea bajo condiciones ambientales diferentes.

CONCLUSIONES

Las variables analizadas con valores dentro de los rangos de 13.77 ± 0.54 pares de foliolos, 27.96 ± 0.84 cm de ancho de la hoja, 2.79 ± 0.06 cm de promedio del ancho de foliolos y 0.72 ± 0.03 cm de diámetro del pecíolo para los machos, y de 15.65 ± 0.75 pares de foliolos, 30.73 ± 0.94 cm de ancho de la hoja, 3.01 ± 0.09 cm de promedio del ancho de foliolos y 0.86 ± 0.03 cm de diámetro del pecí olo para las hembras, resultan potencialmente útiles para la identificación del sexo en individuos adultos de Z. furfuracea que no presenten estructuras reproductivas. Los resultados obtenidos en este estudio son de gran beneficio para la conservación de las poblaciones naturales de Z. furfuracea así como para su producción comercial como especie ornamental.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia (CONACYT) (proyecto núm.152073). Se agradece al CONACYT por la beca de posgrado otorgada al primer autor (núm. de apoyo 229666).

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