Morphology of floral structures related to antitelechory dispersal of fruits in Tagetes moorei H. Rob. var. breviligulata Villarreal
Miguel Á. Serrato Cruz*; Teresa Cervantes Martínez
Departamento de Fitotecnia. Universidad Autónoma Chapingo. km 38.5, Carretera México-Texcoco. C. P. 56230. Chapingo, Texcoco, Estado de México, México, Correo-e: serratocruz@gmail.com (*Autor para correspondencia).
Recibido: 22 de noviembre de 2010 ]]> Aceptado: 18 de enero de 2012
RESUMEN
Tagetes moorei var. breviligulata (Asteraceae-Tageteae) es una especie endémica de Querétaro, México. La especie se encuentra en algunos lugares semiáridos y crece en suelos calizos. Hay pocos antecedentes sobre la biología y ecología de esta especie. En este trabajo se describen algunos aspectos de la morfología vegetal de T. moorei, particularmente de la cabezuela floral, relacionados con un mecanismo especial de dispersión de semillas clasificado como autócoro-antitelécoro. En este mecanismo, los aquenios formados en el involucro no caen directamente al suelo durante la deshidratación y secado de la cabezuela, como ocurre en la mayoría de las especies de Tagetes. En este caso, el pedicelo se desintegra y se separa del involucro, y entonces los aquenios se deslizan por dentro del pedúnculo hueco. Este mecanismo de dispersión de aquenios en ambientes semiáridos es poco común en las formas de adaptación de Asteraceae.
Palabras Clave: Asteraceae, endemismo, dispersión de semillas, anatomía, pedicelo, pedúnculo.
ABSTRACT
Tagetes moorei var. breviligulata (Asteraceae-Tageteae) is an endemic species from Queretaro, Mexico. This species is found in some semiarid areas and grows on calcareous soils. Biological and ecological background of this species is scarce. This paper describes some aspects of the plant morphology of T. moorei, particularly at the flower head level, related to a special mechanism for seed dispersal classified as autochore-antitelechore. In this mechanism, the achenes formed in the involucre do not fall directly to the ground during dehydration and flower head drying, as with most Tagetes species. In this case, flower pedicel is collapsed and separates from the involucre; then achenes slid inside the peduncle. This seed dispersal mechanism in semiarid environments is uncommon for Asteraceae.
Keywords: Asteraceae, endemism, anatomy, seeds dispersion, pedicel, peduncle.
]]> INTRODUCCIÓN
Las regiones montañosas de México se consideran los mayores centros de diversidad de Asteraceae debido a las numerosas especies, géneros y tribus que ahí se encuentran (Turner & Nesom, 1993). La tribu Tageteae, nativa de América (Strother, 1977), se distribuye principalmente en la región centro-sur de México (Neher, 1965; Turner, 1996; Turner & Nesom, 1993). El género Tagetes se integra por alrededor de 58 especies endémicas del continente americano (Neher, 1965; Panero & Villaseñor, 1993; Soule, 1993; Turner, 1996). De éstas, 36 están presentes en México; la mayoría en áreas montañosas con diferentes grados de humedad, con excepción de T. moorei que crece en cañadas en condiciones semiáridas (Robinson, 1973; Villarreal, 2003) en la provincia llanuras y sierras de Querétaro-Hidalgo (Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática [INEGI], 2004). La Sierra Madre Oriental surgió en el Cretácico proporcionando hábitats en tierras altas para el desarrollo de vegetación. En el Eje Neovolcánico durante el Terciario Temprano (Ferrusquía, 1993), se estima que ocurrieron fluctuaciones climáticas y fisiográficas, especialmente durante el Pleistoceno, que contribuyeron a la diversificación de la flora de México (Rzedowski, 1993). Recientemente, nuevas especies se han encontrado (Carranza, Zamudio, & Murguía, 1998; Espejo, López, & Ramírez, 2008; Zamudio, 1999) en las cañadas de la región de sierras y llanuras de Querétaro-Hidalgo (Eje Neovolcánico) colindante con el Carso Huasteco (Sierra Madre Oriental).
Entre los estados de Hidalgo y Querétaro, se encuentra la especie T. moorei (Robinson, 1973) y la variedad breviligulata (Villarreal & De la Rosa, 2002), que son parte de las cinco especies de Tagetes con distribución endémica en México (Turner & Nesom, 1993). T. moorei se ha encontrado en la Barranca de Tolimán en Zimapán, Hidalgo, y la var. breviligulata en La Tinaja (Cañada de la Culebra) y Puerto Tepozán, en Cadereyta, Querétaro (Villarreal, 2003). Estos lugares están insertos en un área de convergencia entre el Eje Neovolcánico Transversal y la Sierra Madre Oriental (Sierra Gorda); los climas característicos son semiseco semicálido y semiseco templado, colindando con climas templado y seco semicálido, topografía de sierras, lomeríos con cañadas y llanuras (INEGI, 2004).
T. moorei H. Rob. var. breviligulata Villarreal se distingue por tener un número menor de flores y un tamaño menor de flores radiales. Las cabezuelas son solitarias, terminales y se encuentran en las axilas superiores en pedúnculos engrosados de 4 a 8 cm de largo y de 1 a 2 mm de grueso, desnudos, ligeramente ensanchados en la porción apical, tan anchos como las ramas. Los involucros son subcilíndricos de 12 a 14 mm de largo y 4 a 7 mm de ancho, con un engrosamiento anular basal y con glándulas lineares submarginales. Las flores son liguladas (5 a 6) y amarillo-anaranjadas, y las flores del disco (10 a 20) son tubulares y amarillas. Los aquenios son lineares de 6 a 8 mm de largo, estriados, glabros y negros. El vilano tiene cinco escamas erosas de 0.4 a 0.5 mm de largo en el ápice, una segunda serie de tres escamas erosas de 1.5 a 2 mm en el ápice, y una o dos escamas lanceoladas de 4 a 6 mm de largo (Villarreal, 2003). En general, la información sobre la biología y ecología de T. moorei es nula; particularmente, no se conoce el mecanismo de dispersión de semillas considerando el ambiente semiárido en el que prospera. El fenómeno de dispersión de aquenios de Tagetes tampoco es claro.
Hay plantas que presentan mecanismos autónomos para la dispersión de semillas, es decir, no requieren de otros agentes como el viento, agua o animales; es el caso de la autocoria, conocida también como engicoria (Sánchez-Gómez, Carrión-Vilches, & Hernández-González, 2011), la cual es frecuente en plantas de zonas áridas (Granados, 1994; Van & Van, 1999). Este mecanismo puede favorecer la dispersión de semillas a grandes distancias (telecoria) o también limitar la dispersión (antitelecoria). La autocoria puede darse por turgencia (telecoria), inhibición (telecoria y antitelecoria) o por cohesión (antitelecoria). Este último consiste en que las paredes de la célula, que son activas en este mecanismo, usualmente son delgadas y permiten el colapso de las células cuando se deshidratan (Granados, 1994). De esta manera, la dispersión limitada también puede proteger a las semillas de los depredadores, sequía u otro tipo de daño externo (Van & Van, 1999). Existen antecedentes sobre antitelecoria en Asteraceae (Van & Van, 1999). La dispersión de los aquenios es favorecida por el viento o por los animales en la mayoría de las especies de Tagetes distribuidas en áreas de clima templado (Neher, 1965; Turner, 1996), como regularmente ocurre en Asteraceae (Burtt, 1977).
Serrato-Cruz y Cervantes-Martínez (2008) presentan pruebas iniciales de una forma de adaptación reproductiva relacionada con la dispersión por autocoria de aquenios de T. moorei var. breviligulata. Sin embargo, se trata de un estudio poco analizado en cuanto a aspectos anatómicos y posibles implicaciones en el endemismo. En el presente escrito se brinda información complementaria al trabajo citado, describiendo aspectos morfológicos relacionados con el mecanismo de dispersión de propágulos y comentando aspectos del endemismo de la var. breviligulata.
MATERIALES Y MÉTODOS
Una colecta de plantas de T. moorei var. breviligulata (Figura 1) se realizó en octubre de 2007, en N' Tsiinti (en otomí o ña' ñuu) (1,700 m) en el paraje de La Cañada de la Culebra (20° 56' 14" LN, 99° 41' 59" LO) de la comunidad de La Tinaja, al noreste de Cadereyta de Montes, Querétaro (Villarreal, 2003). El sitio de colecta se ubica en la cartografía de INEGI (2004) dentro de la provincia del Carso Huasteco, cerca de llanuras y sierras del Norte de Guanajuato, y de llanuras y sierras de Querétaro-Hidalgo. El lugar presenta rocas calizo-lutitas del Jurásico y Cretácico, climas semiseco semicálido y semiseco templado, suelo regosol calizo de textura media y rendzina de textura media.
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Los trabajos de Villarreal y De la Rosa (2002) y de Villarreal (2003) se tomaron en cuenta para cotejar la descripción de las plantas e identificación de la especie. El material de estudio se obtuvo en el mismo lugar donde estos autores hallaron a T. moorei var. breviligulata. Las plantas colectadas se encontraban en floración y maduración. Éstas se sacaron del suelo, se trasplantaron en macetas y se mantuvieron hasta la etapa de madurez en un invernadero en Chapingo, Texcoco, México. De esta forma, el material vegetal estuvo disponible en todas las fases de desarrollo.
Para fines del estudio anatómico, fue seccionada y fijada únicamente la zona de unión entre el pedúnculo y la base del involucro; a nivel floral, esta es la zona de mayor interés en el presente trabajo. Las flores se clasificaron en cuatro estadios de desarrollo (Figura 2) preservándolas durante 48 h a 4 °C con dos cambios de solución de formaldehído-ácido acético-alcohol (FAA) (Ruzin, 1999). Posteriormente, las flores se deshidrataron con etanol a diferentes gradientes, durante 30 min en cada uno hasta llegar a dos cambios de etanol al 100 %. Después, se hizo un cambio en etanol:xilol y dos cambios de una hora en xilol puro. Finalmente, las flores se sumergieron en parafina a 56 °C durante cinco días, haciendo cambios diariamente hasta alcanzar la solidificación. Los pedicelos se cortaron en secciones de 12 µm de espesor con navajas desechables empleando un micrótomo de rotación Hyrax M25 (marca Carl Zeiss). Los cortes se tiñeron con safranina O y verde rápido (Ruzin, 1999). Las secciones se observaron en un microscopio Axio Imager D1 (marca Carl Zeiss) y se analizaron en Adobe PhotoShop 8.0. Por último, la información morfológica y anatómica obtenida se relacionó con la información documental sobre aspectos ambientales geológicos, para abordar posibles significados evolutivos de la estrategia de dispersión de frutos o aquenios de la var. breviligulata.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Serrato-Cruz y Cervantes-Martínez (2008) refieren que desde el inicio de la apertura del capítulo hasta la apertura floral total de T. moorei var. breviligulata, se observa un pedicelo completo que se va desintegrando conforme madura la cabezuela. En la Figura 3A se muestra un corte transversal de la zona del pedicelo en el primer estadio de desarrollo del capítulo o cabezuela. No se aprecian grandes diferencias a nivel de los tejidos que la integran, predominando tejido parenquimático y varios haces vasculares. Sin embargo, es una condición relevante, dado que al avanzar el estado de madurez del capítulo, las células grandes y turgentes de parénquima se colapsan por la pérdida de humedad. Esto promueve la apertura floral y la deshidratación del tejido de la zona periférica que involucra al pedicelo; proceso que termina con la desintegración del mismo, así como con la liberación de las semillas por medio del deslizamiento a través del pedúnculo floral (Figura 3C y 3D). Es importante remarcar que durante dicho proceso, existe sincronía entre el desarrollo de la cabezuela y cambios en la zona de unión pedicelo-pedúnculo, culminando en la posterior desintegración de éstos, denominando esta fase como estadio tres. En la Figura 3B se aprecia un corte transversal del pedicelo en el proceso de desarrollo morfológico, previo a la completa deshidratación y secado exterior del mismo. En la Figura 3C, que corresponde a un corte transversal de la cabezuela, en el espacio 4 se observan grupos de células completamente esclerificadas como últimos vestigios de unión entre el pedicelo y pedúnculo floral. Esta condición no se aprecia en los primeros estadios de desarrollo, por lo que se podría deducir que existe un punto de tensión entre la zona esclerificada y el resto de parénquima y tejido vascular, que en un inicio integrarían la región interna del pedúnculo (Figura 3A). Los tejidos, a su vez, se colapsan al ocurrir el desprendimiento total de los tejidos internos y la periferia de la pared externa del punto de unión entre el pedicelo y pedúnculo floral. El resultado es la desintegración y desprendimiento del pedicelo; por lo tanto los aquenios entonces quedan libres para deslizarse por el pedúnculo hueco hacia el tallo, hasta el primer nudo superior de la rama (Figura 3D). Dicha situación es relevante dado que la mayor parte de estas características no se presentan en otras especies de Tagetes. Los autores del presente trabajo han notado que, cuando el capítulo se seca en especies de Tagetes de clima templado, los aquenios se desprenden del pedicelo y salen del involucro con cualquier vibración propiciada por el viento o por el contacto de objetos en movimiento. En este proceso, el vilano del aquenio tiene una función esencial para permitir la salida del involucro, como ya se ha documentado ampliamente en Asteraceae (Burtt, 1977).
De acuerdo con lo anterior, los aquenios dispuestos en el verticilo externo del pedicelo (Villarreal & De la Rosa, 2002) de las flores liguladas expuestas a la polinización exógama (Serrato-Cruz, Miranda-Colín, García-Velásquez, & Castillo-González, 1998), serían los primeros en descender por el conducto creado debido a la deshidratación y siguiente colapso de los tejidos. Posteriormente, los aquenios de las flores tubulares también se deslizarían; la delgadez de éstos y la presencia de vilano de aristas rectas y no curvas (Villarreal & De la Rosa, 2002) facilitarían su deslizamiento por el pedúnculo (Figura 4). De esta forma, al secarse la planta, las semillas protegidas dentro del pedúnculo lograrían quedar al ras del suelo; sin embargo, se desconoce cómo podría ocurrir la germinación in situ y su relación con la distancia de dispersión de semillas. Al parecer, el mecanismo de antitelecoria por cohesión para dispersión-protección de las semillas podría tener alguna función en el endemismo de la var. breviligulata en la Cañada de la Culebra, espacio natural que tal vez sirvió como refugio durante los cambios climáticos y fisiográficos. Rzedowski (1993) señala que los taxa de Asteraceae endémicos de México se encuentran en áreas con clima seco y en otros lugares como la península de Baja California, islas y penínsulas ecológicas como las cadenas montañosas de la Sierra Madre, depresión del Río Balsas, picos elevados montañosos, áreas con suelo calizo y en espacios que sirvieron como refugio durante los cambios climáticos del Pleistoceno. Por lo tanto, es preciso conocer la fluctuación climática en la Cañada de la Víbora para asociar los cambios morfológicos revisados.
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Las cañadas de Tolimán en Zimapán, Hidalgo, y de la Víbora en Cadereyta, Querétaro, presentan extensiones menores de medio kilómetro, especialmente donde las poblaciones son más frecuentes. En estos lugares se localizan áreas con 0.25 plantasm-2 que corresponden a la mayor densidad de población de plantas encontradas de la var. breviligulata, pero en realidad es un indicador de poca abundancia. Un resultado similar se reporta para una gramínea de zonas semiáridas cuya engicoria explica su distribución microespacial o dispersión limitada (Sánchez-Gómez et al., 2011). Por otra parte, las semillas dentro de los pedúnculos huecos podrían representar otro mecanismo de adaptación que protege a las semillas contra las altas temperaturas (Baskin & Baskin, 1985) y el ataque de organismos (Dalling, Davis, Schutte, & Arnold, 2011). Estos antecedentes generan el interés por conocer el comportamiento de latencia y viabilidad de las semillas por su posible relación con la lluvia escasa y temperatura alta.
Algunas características de T. moorei como pedúnculos muy largos y huecos, engrosamiento de la base del involucro donde se dan cambios a nivel del pedicelo, aspectos de las flores radiales y del disco floral, y la condición perenne o semiperenne, también se manifiestan en otras especies endémicas como T. lacera, T. parryi y T. mulleri (Neher, 1965; Turner, 1996). El entorno ambiental de éstas se relaciona con zonas áridas o semiáridas. El pasado geológico de dichas especies es de interés, sobre todo para comprender por qué surgieron las formas herbáceas y anuales de Tagetes. Para ello, se requiere de un análisis formal mostrando sus áreas y mapeando caracteres en la filogenia.
Cada vez son más frecuentes las expediciones turísticas a barrancas, ríos y cañadas de Querétaro e Hidalgo, como sucede en la Sierra Gorda de Querétaro. Considerando el potencial biológico y ecológico de T. moorei para comprender la evolución natural de Tagetes como patrimonio de México y de la humanidad, y la escasez de las poblaciones en las cañadas de Querétaro-Hidalgo; es necesario disponer de más datos sobre filogenia y ecología para la protección de estas áreas naturales.
CONCLUSIONES
T. moorei var. breviligulata, especie endémica de la zona transicional Eje Neovolcánico-Sierra Madre Oriental-Altiplanicie Central, presenta un mecanismo de dispersión de frutos del tipo autócoro-antitelécoro. Éste es propiciado anatómicamente por el efecto de cohesión y, funcionalmente por deslizamiento limitando la dispersión de semillas, lo cual es poco común en Asteraceae.
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