Diversidad de murciélagos de la cuenca baja del Río Verde, Oaxaca

Bat diversity in the lower basin of Rio Verde, Oaxaca

Alejandra Buenrostro-Silva¹, Miguel Antonio-Gutiérrez² y Jesús García-Grajales³*

¹ Instituto de Industrias, Universidad del Mar campus Puerto Escondido. Km. 1.5 carretera Sola de Vega-Puerto Escondido, San Pedro Mixtepec, Oaxaca, México 71980. E-mail: sba_1575@yahoo.com.mx (ABS).

² Licenciatura en Biología, Universidad del Mar campus Puerto Escondido. Km. 1.5 carretera Sola de Vega-Puerto Escondido, San Pedro Mixtepec, Oaxaca, México 71980. E-mail: mijel_17@hotmail.com (MAG).

Sometido: 17 de abril de 2013
Revisado: 8 de mayo de 2013
Aceptado: 18 de junio de 2013

Resumen

El presente trabajo aporta información sobre la diversidad y abundancia de murciélagos en la cuenca baja del Río Verde en el estado de Oaxaca, México. El muestreo se realizó de agosto de 2009 a julio de 2010 en cuatro sitios del área de estudio. Se capturó un total de 810 individuos pertenecientes a 17 especies, 13 géneros y 4 familias, con una representación importante de la familia Phyllostomidae. La aplicación de modelos asintóticos de acumulación de especies indicó que en un sitio de muestreo se alcanzó la asíntota mientras que en el resto de los sitios aún existen especies por registrar. Las curvas de intervalo-abundancia muestran a los integrantes del género Artibeus como los más abundantes y dominantes en los sitios de muestreo a excepción de El Corral. Consideramos importante la necesidad de generar más estudios sobre estructura, dinámica de poblaciones y ecología de comunidades para entender claramente la importancia de este grupo en la región.

Palabras clave: abundancia, cuenca baja, diversidad, Phyllostomidae, murciélagos.

The present work provides information about bats diversity in the lower basin of Rio Verde, in Oaxaca State, Mexico. The sampling was performed from August 2009 to July 2010 in four sites of the study area. We caught 810 individuals, from 17 species arranged in 13 genera and 4 families, with an important representation of the family Phyllostomidae. The fitting of asymptotic cumulative species model showed that in one sampling site asymptote is reached while in the restant sampling sites there are still some species that remain to be recorded. The rank-abundance curves show the genus Artibeus members as the most abundant and dominant in the sampling sites except El Corral. We consider important the need of generate more studies on structure, population dynamics and community ecology to understand clearly the importance of this group in the region.

Key words: abundance, bats, diversity, lower basin, Phyllostomidae.

Introducción

La riqueza de mamíferos del estado de Oaxaca consta actualmente de 194 especies (Alfaro et al. 2005), de las cuales 94 (48.9%) pertenecen al grupo de los murciélagos (García-Grajales y Buenrostro-Silva 2012). Este grupo constituye uno de los grupos más importantes e indispensables en los ecosistemas tropicales (Arita 1993; Calderón y Briones-Salas 1998; Sánchez-Cordero 2001) debido a su variedad de gremios tróficos, diversidad, abundancia y alta movilidad, convirtiéndose así en dispersores de especies vegetales (Galindo-González 1998) y promoviendo la restauración de áreas perturbadas, sucesión secundaria y restablecimiento de especies de bosque primarios (Willing y McGinley 1999). Son igualmente, controladores de plagas y pequeños roedores, así como excelentes polinizadores (Horvath 2010). No obstante, a pesar de la alta riqueza de especies y a su importancia ecológica, aún sigue existiendo carencia de información respecto a su distribución y diversidad en zonas muy amplias del estado (García-García et al. 2006; García-Grajales y Buenrostro-Silva 2012). Respecto a la planicie costera, existen pocos estudios que documenten la distribución y diversidad de los murciélagos de la región, ya que la mayoría de los estudios en la zona se han centrado en inventariar la riqueza de especies (Lira-Torres et al. 2005, 2008; Buenrostro-Silva et al. 2012).

En las últimas dos décadas las zonas del estado de Oaxaca que más se han estudiado, en cuanto a murciélagos, son la Sierra Madre Oriental (Briones-Salas et al. 2005), el Istmo de Tehuantepec (Peterson et al. 2004; García-García et al. 2006; Barragán et al. 2010) y la Sierra Atravesada (García-Grajales y Buenrostro-Silva 2012), mientras que en las tierras bajas y costeras como la cuenca baja del Río Verde son escasos a pesar de formar parte de una región terrestre prioritaria (RTP 128, CONABIO 2008) y contener a una de las primeras áreas naturales protegidas de México, el Parque Nacional Lagunas de Chacahua (Buenrostro-Silva et al. 2012). Por tanto, el objetivo de este estudio fue determinar la diversidad de murciélagos en la cuenca baja del Río Verde, Oaxaca y contribuir con información de esta zona al conocimiento de los murciélagos del estado.

Material y Métodos

Área de estudio. El estudio se realizó en cuatro localidades de la cuenca baja del Río Verde dentro de los municipios de Santiago Jamiltepec y Villa de Tututepec de Melchor Ocampo, ubicados al sur de Oaxaca en la planicie costera central (Fig. 1). Esta región se ubica dentro de la cuenca hidrológica RH-21 de la región terrestre prioritaria 128 (Bajo Río Verde-Chacahua) y la región hidrológica prioritaria 31 (Hernández-Santos 2009). La vegetación dominante corresponde a selva baja caducifolia, selva mediana subcaducifolia y subperennifolia, manglares y vegetación de zonas inundables (Torres-Colín 2004). El clima de la región de acuerdo a la clasificación de Kóppen modificada por García (1988), es cálido subhúmedo con una temperatura media anual mayor a 28 °C, temperatura media máxima de 37 °C y mínima de 23.2 °C; el mes más frío supera los 18 °C con lluvias concentradas en el verano y principios del otoño, generalmente de julio a octubre, isoterma con una oscilación menor a 5 °C (Aw1 (w) (i)). La precipitación anual es de aproximadamente 1,000 mm (Marini 1999; Hernández-Santos 2009).

Las localidades El Azufre (16.0038° N, -97.3847° W, altitud 20 m), El Corral (15°5826° N, -97.3847° W, altitud 18m)y Cerro Hermoso (15.5826°N, -97.3214° W, altitud 9 m), seleccionadas en el interior del polígono del Parque Nacional Lagunas de Chacahua. Las tres localidades presentan condiciones muy similares de vegetación, con la presencia de selva baja caducifolia en las partes altas y predominancia de manglar en las orillas de los cuerpos de agua. La selva baja caducifolia, se caracteriza por la baja altura de las especies arbóreas (5 a 10 m de altura) y porque la mayoría de estas especies pierden sus hojas por un periodo de 5 a 7 meses del año, provocando un contraste fisionómico enorme entre la época de seca y de lluvia (Lott et al. 1987). La distancia que existe entre estas tres localidades es de 12 km aproximadamente y están separadas por cuerpos de agua. La Tuza de Monroy (16.0333° N, -97.5138° W, altitud 17 m) es la localidad seleccionada más externa y foránea al polígono del Parque, a una distancia aproximada de 12 km en línea recta de la localidad de El Azufre. Esta área presenta grandes áreas de selva baja y mediana caducifolia en buen estado de conservación. Además, en estas localidades los asentamientos humanos son considerables, existen 400 habitantes en Cerro Hermoso, alrededor de 700 en El Azufre, 80 en El Corral y 300 en La Tuza de Monroy. El Corral es la localidad más aislada y considerada la zona núcleo del PNLCh. En todas las localidades figura la pesca y la extracción de madera como las principales actividades humanas.

Muestreo. Se realizaron doce muestreos sistemáticos mensuales en cuatro sitios seleccionados (La Tuza, El Azufre, El Corral y Cerro Hermoso) que corresponden a la cuenca baja del Río Verde. En cada muestreo se evitó en lo posible las noches de luna llena que pudieran afectar la captura de murciélagos por el fenómeno conocido como fobia lunar (Santos-Moreno et al. 2010a) y tuvieron una duración de cuatro noches consecutivas por localidad. La captura de los ejemplares se realizó con cuatro redes de niebla de 12 x 2.5 m, a una altura de 3 m sobre el nivel del suelo, y permanecieron abiertas desde la puesta del sol y por las siguientes cinco horas. A cada individuo capturado se le colocó en el cuello un collar de plástico con un código de coloración predefinido (Amin y Medellín 1993) con el fin de no contabilizar de manera duplicada al ejemplar en el caso de recapturas posteriores.

Los ejemplares capturados fueron identificados hasta el nivel de especie con la ayuda de las guías de campo de Medellín et al. (1997, 2008) y Reid (1997), mientras que el arreglo taxonómico se basó en Ramírez-Pulido et al. (2005) y se consideró la propuesta de Simmons (2005) respecto al cambio de Artibeus intermedius. Algunos ejemplares fueron sacrificados para confirmar su determinación taxonómica en nuestra área de trabajo e inmediatamente se transfirieron a una solución de etanol al 70% para su preservación.

Se calculó el esfuerzo de muestreo por cada sitio, multiplicando el largo por el ancho de las redes de niebla, por el número de horas abiertas, el número de noches y número de redes empleadas. El resultado se expresó en m² red/hora con base en el método propuesto por Medellín (1993) y modificado por López et al. (2009). Se elaboraron curvas de acumulación de especies por cada sitio, utilizando los estimadores no paramétricos ACE y Chaol, debido a que no asumen el tipo de distribución del conjunto de datos y no los ajustan a un modelo determinado (Palmer 1990), pero sí a la homogeneidad entre los hábitats, por lo que se consideran apropiados para los trabajos con murciélagos (López-Gómez y Williams-Linera 2006). Las curvas de acumulación se elaboraron utilizando el paquete estadístico Estimates versión 8.2 (Colwell 2009). Se utilizó el modelo de Clench para evaluar la calidad del muestreo, mediante la relación entre el esfuerzo de muestreo y el número de especies encontradas (Colwell y Coddington 1994; Jiménez-Valverde y Hortal 2003).

La diversidad de los murciélagos (diversidad a) fue estimada con base en la riqueza de especies por cada sitio de muestreo a través del índice de Margalef (DMg; Moreno 2001), y el índice de Shannon HO para cada sitio de muestreo en la estación seca y húmeda mediante el paquete estadístico Primer v.6 (Clarke y Gorley 2001). Las diferencias en la diversidad alfa entre la estación seca y húmeda entre sitios fue evaluada mediante una prueba de t (Hutcheson 1970). Adicionalmente, se calculó el índice de Pielou (JO para medir la diversidad observada con relación a la máxima diversidad esperada (Moreno 2001). La tasa de recambio de especies (diversidad |3) se estimó a través del coeficiente de similitud de Jaccard (/.) y se refirió a la diferencia de la riqueza de especies entre sitios (Moreno 2001). A partir de la matriz de similitud se realizó un análisis de agrupaciones a través de la construcción de un dendrograma mediante la técnica de ligamiento promedio no ponderado (UPGMA, por sus siglas en inglés) utilizando el programa Statistica (Statsoft 1995). Para comparar los patrones de abundancia de especies entre sitios y especies se elaboró una gráfica de rango abundancia o curva de Whitaker (Feinsinger 2001).

Resultados

Se realizó un esfuerzo de muestreo de 26,400 m² red/hora que corresponden a 220 horas en 44 noches. Para las localidades El Azufre, El Corral y Cerro Hermoso se obtuvo un esfuerzo para cada una de 7,200 m² red/hora y para La Tuza 4,800 m² red/hora. Se capturaron un total de 810 individuos representados en 17 especies, 13 géneros y 4 familias (Tabla 1).

Del total de capturas en la zona de estudio, 24.44% (n = 198) se presentó en El Azufre, 21.11% (n = 171) en El Corral, 36.17 % (n = 293) en Cerro Hermoso y 18.27 % (n = 148) en La Tuza. La familia mejor representada fue Phyllostomidae con 14 especies (77.7%) seguida de Emballonuridae con dos especies (11.1%) y por último Vespertilionidae y Mormoopidae con una sola especie cada una. No hubo recapturas de individuos durante nuestro trabajo.

La diversidad alfa más alta ocurrió en La Tuza (H'= 2.85) y El Azufre (H'= 2.74), seguido de Cerro Hermoso (H'= 2.60) y El Corral (H'= 2.44). No existieron diferencias significativas entre la diversidad de especies de El Azufre y Cerro Hermoso (t = 1.22, g.l. = 489, P > 0.05), El Azufre y La Tuza (t = 0.96, g.l. = 305, P > 0.05) y El Corral y Cerro Hermoso (t = 1.27, g.l. = 393, P > 0.05). En las localidades de El Corral y El Azufre (t = 2.44, g.l. = 338, P < 0.05), El Corral y La Tuza (t = 3.07, g.l. = 319, P < 0.05) y Cerro Hermoso y La Tuza (t = 2.01, g.l. = 356, P < 0.05) sí existieron diferencias significativas. Respecto a los valores de equitatividad, La Tuza (J' = 0.79), El Azufre (J' = 0.79), El Corral (J' = 0.77) y Cerro Hermoso (J'= 0.72) mostraron una tendencia a presentar ensambles uniformemente distribuidos.

De las 17 especies registradas a lo largo del estudio, seis (33.3%) estuvieron representadas en las cuatro localidades. En tanto que cinco (27.7%) estuvieron registradas sólo en una de ellas, destacando La Tuza con tres especies exclusivas, lo que representa 16.6% del total registrado para los cuatro sitios. A partir del análisis de similitud se observan dos grupos, el primero conformado por El Azufre y El Corral (I_J= 23%) y el segundo por Cerro Hermoso y La Tuza (I_J = 25%; Fig. 4).

Las curvas de intervalo-abundancia muestran a los integrantes del género Artibeus en la parte superior, para La Tuza y El Azufre Artibeus lituratus fue la especie más abundante (log₁₀ pi = -1.14), seguidas de otras especies como Dermanura phaeotis y Desmodus rotundus que fueron moderadamente abundantes (log₁₀ pi = -1.41 y -1.76, respectivamente). En El Corral la especie más abundante fue Balantiopteryx plicata (log₁₀ pi = -1.05) seguida de A. lituratus (log₁₀pi = -1.73), el resto de las especies están agrupadas en la parte media de la curva y al final se encuentran dos especies raras (Centurio senex y Myotis fortidens). En la curva que representa a Cerro Hermoso se encuentra como especie abundante Artibeus jamaicensis (log₁₀ pi = -0.81) precedida de A. lituratus (log₁₀ pi = -1.67), a su vez, se presentan tres especies raras (Glossophaga morenoi, Sturnira ludovici y M. fortidens; Fig. 5).

Discusión

En el presente estudio la familia Phyllostomidae representó el 77.7% de las especies registradas en las cuatro localidades. Esta alta representación de especies por familia puede deberse a la gran variedad de tipos de alimentación que presentan los filostómidos que se alimentan principalmente de frutos, flores, néctar, polen y ocasionalmente de hojas (Jiménez-Salmerón 2008). Calderón-Patrón et al. (2013) mencionan que los filóstomidos suelen ser más representativos en cuanto a número de especies e individuos en los bosques neotropicales, además de que el agua no es un factor importante en la distribución de esta familia dado que estos obtienen el agua de los frutos que consumen (Jiménez-Salmerón 2008). Respecto al muestreo, el método de captura empleado (altura de las redes de niebla), es adecuado para las especies que habitan y forrajean en el sotobosque, pero es ineficiente para las especies insectívoras que vuelan en el dosel o arriba del dosel como los molósidos cuyo comportamiento de vuelo es de gran altura (Kalko 1997). Asimismo, existen especies que son consideradas raras por ser poco abundantes en los ambientes, como es el caso de Centurio senex (Santos-Moreno et al. 2010b) registrado en el presente estudio pero con pocos individuos (7) en total.

La baja representatividad obtenida por los estimadores no paramétricos ACE y Chao 1 en todas las localidades (excepto El Corral), puede ser atribuida a la sensibilidad que tienen estos dos estimadores respecto a la agregación. Específicamente en lo que refiere a la distribución espacial de los individuos de cada especie que influye de forma importante en la estimación de la riqueza (Palmer y White 1994; Chazdon et al. 1998), ya que al aumentar la agregación en términos de la distribución espacial de los individuos aumenta la probabilidad de capturar a más especies (Magurran 2004).

La riqueza de murciélagos para la cuenca baja del Río Verde (17 especies) representa el 22.3% de la quiropterofauna registrada para Oaxaca (García-Grajales y Buenrostro-Silva 2012). En el presente trabajo, la riqueza fue mayor a la de otros estudios realizados en la parte sur y sureste de México; por ejemplo, Santos-Moreno y Ruiz-Velázquez (2011) reportan 11 especies en la región de Juchitán, Oaxaca. En tanto que Cimé-Pool et al. (2006) reportan siete especies en la Reserva de la Biosfera Ría Celestún,Yucatán, y Naranjo y Espinoza (2001) reportan 11 especies en la Reserva Ecológica Huitepec, Chiapas. Sin embargo, es menor a lo reportado por Espinoza et al. (2003) que enlistan 40 especies en la Reserva de la Biosfera La Encrucijada en el estado de Chiapas. Esta diferencia de la riqueza de especies, se ha observado en otras regiones de Oaxaca (Sánchez-Cordero 2001), en otras partes de México y el mundo (Arita 1993; Iñiguez 1993; Navarro y León-Paniagua 1995; Heaney 2001), sugiriendo que aquellas regiones de Oaxaca con baja elevación {i.e. nuestra área de estudio, 17 especies) presentan factores bióticos (tipo de vegetación y recursos alimenticios asociados) y abióticos (precipitación y temperatura) determinantes (Rahbek 1995; Heaney 2001).

La diversidad de murciélagos de la cuenca baja del Río Verde conformó un patrón bien establecido, donde el grupo de los estenodermatinos presentaron el mayor número de especies y abundancias. Nuestros hallazgos son similares a lo reportado en otros estudios realizados en México y Oaxaca (Medellín 1993; Chávez y Ceballos 2001; Vargas-Contreras et al. 2008). Sin embargo, coincidimos con Briones-Salas et al. (2005) en que probablemente no se haya registrado adecuadamente la riqueza de especies por el sesgo que genera el método de captura. No obstante, Pech-Canche et al. (2011) mencionan que es posible alcanzar inventarios confiables sólo con las redes de sotobosque. Por otro lado, el uso de detectores acústicos normalmente registran un mayor número de especies de murciélagos insectívoros, los cuales vuelan a grande alturas o en zonas abiertas y que típicamente están poco representadas en los inventarios (García-García y Santos-Moreno 2009); mientras que las redes de niebla a baja altura capturan exclusivamente a aquellas especies con gran envergadura alar y gran capacidad de vuelo.

El Azufre se caracteriza por presentar tierras de cultivo (maíz, papaya y mango) principalmente, aunque cercanos a estos se encuentran remanentes de vegetación conservada que pueden ser utilizados por los murciélagos como corredores biológicos (Estrada y Coates-Estrada 2001). Aunado a esto, la mayoría de los cultivos presentes en esta localidad están limitados por cercos vivos, que no sólo proporcionan una cobertura temporal para los murciélagos, sino también aportan un rico conjunto de micro-hábitats y fuente de alimento (Estrada y Coates-Estrada 2001). Sin embargo, se ha documentado que dicho recurso sólo puede ser utilizado por especies que presentan una envergadura alar considerablemente grande y de hábitos alimenticios generalistas (Estrada y Coates-Estrada 2001), como las especies del género Artibeus (48% de los registros de captura).

En el caso de Cerro Hermoso, especies como A. jamaicensis y A. lituratus por si solas representaron más del 50% del total de capturas, es decir, fueron más abundantes que el resto de las especies registradas en esta localidad. Probablemente el tipo de vegetación y su capacidad de carga disponible (micro-hábitats, alimento, refugio) propicien una mayor abundancia de estas especies.

La diversidad alfa más baja de murciélagos fue observada en El Corral, en este sitio los incendios forestales son frecuentes a causa del sistema de cultivo tumba-roza-quema y la tala de árboles clandestina. Lo anterior altera la estructura vertical de la vegetación y reduce el número de estratos presentes (Vargas-Miranda et al. 2008), propiciando la permanencia de los recursos alimenticios en los niveles más bajos de la selva. De esta manera se realiza una distribución vertical de las poblaciones de murciélagos, en donde la abundancia de los generalistas del sotobosque aumenta. Aunado a esto, la disponibilidad de refugios, alimento y la extracción de madera de forma clandestina, podría ser la razón por la que Balantiopteryx plicata sea más abundante en esta zona, con capacidad de persistir en áreas perturbadas (López-Forment y Téllez Girón 2005), en comparación con otras especies que necesitan de árboles de gran altura y diámetro y con más de una cavidad (Ortiz-Ramírez et al. 2006).

El patrón de abundancia relativa de los ensambles de murciélagos presentes en la cuenca baja del Río Verde, se caracterizó por presentar algunas especies numéricamente dominantes, principalmente filostómidos frugívoros, el resto de las especies variaron de comunes a raras en menor grado. Se ha descrito que especies del género Artibeus son más abundantes en las selvas tropicales porque están asociados a especies vegetales que fructifican la mayor parte del año como higos silvestres {Ficus spp.), ceiba (Ceiba pentandra), ramón {Brosimum alicastrum) y ciruelos (Spondias; Medellín 1993; Cruz-Lara et al. 2004). Estas especies han sido reportadas para la zona (Torres-Colín 2004), aunado a los cultivos de papaya y coco, que son abundantes en la zona de estudio (Hernández-Santos 2009) y son fuente de alimento constante de dichas especies (Sánchez-Hernández et al. 2001).

De igual manera, es importante considerar aquellas especies migratorias que se registraron en el presente estudio y que pudieron influir en el análisis de la abundancia de las especies. Por ejemplo, con respecto a Leptonycteris yerbabuenae existe evidencia de que sus poblaciones en la Costa de Jalisco se desplazan en el invierno hacia la Península de Baja California Sur y Sonora (Arita 1991); sin embargo, para la parte sur de México no se conocen sus movimientos. Por otro lado, en cuanto a L. nivalis es posible que las poblaciones del sur realicen movimientos altitudinales (Arita 1991).

Los registros de las especies dominantes, comunes o raras pueden deberse a diferentes factores ecológicos y metodológicos. Es importante diferenciar si las especies raras lo son, debido a la escasez local de recursos alimenticios, hábitat, refugios o su propia biología reproductiva; o aquellas especies que se confunden con ser raras debido al uso de técnicas inadecuadas de muestreo (Flores-Saldaña 2008).

Consideramos importante la necesidad de generar más estudios sobre estructura, dinámica de poblaciones y de ecología de comunidades para entender claramente la importancia de este grupo en esta zona, además es necesario generar estrategias de conservación para este grupo de mamíferos voladores en el Parque Nacional Lagunas de Chacahua, particularmente si el ensamble lo integran especies raras o bajo situación de amenaza. A dos revisores anónimos que contribuyeron sustancialmente a mejorar el presente trabajo.

Agradecimientos

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Notas

Editor asociado: Consuelo Lorenzo

Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández