Diversidad de murciélagos en cuatro tipos de bosque de la Sierra Norte de Oaxaca, México

Bat diversity in four forest types in the Sierra Norte of Oaxaca, Mexico

Jaime M. Calderón-Patrón^1,2*, Miguel Briones-Salas¹ y Claudia E. Moreno²

¹ Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Unidad Oaxaca, Instituto Politécnico Nacional. Hornos 1003, Oaxaca, 71230. E-mail: mbriones@ipn.mx (MB-S). * Corresponding author.

Sometido: 6 de septiembre de 2012.
Revisado: 17 de diciembre de 2012.
Aceptado: 11 de marzo de 2013.

Resumen

La región de la Sierra Norte del estado de Oaxaca es la más rica en fauna silvestre, sin embargo, existen pocos trabajos publicados que traten acerca de la mastofauna de algunos sitios de esta zona, aunado a un conocimiento pobre de la quiropterofauna presente en algunos tipos de vegetación, por esta razón, en este trabajo se describen las comunidades de murciélagos en cuatro tipos de bosque del municipio de Ixtlán de Juárez: bosque tropical perennifolio (BTP), bosque tropical caducifolio (BTC), bosque de pino-encino (BPE) y bosque mesófilo de montaña (BMM). El objetivo del estudio fue comparar la riqueza y diversidad de las comunidades de murciélagos, así como la similitud en la composición de especies entre los distintos bosques. Se registraron 22 especies de murciélagos, Sturnira hondurensis resultó la especie más abundante en la región. La mayor riqueza y diversidad se registró en el BTP, seguido del BTC y el BPE, en tanto que la comunidad de murciélagos del BMM resultó ser la más pobre en especies. Por su elevada riqueza, el BTP tiene la menor similitud en composición de especies con respecto a los otros tipos de bosque. Sin embargo, es necesario invertir mayor esfuerzo de muestreo en la zona para completar los inventarios de la quiropterofauna.

Palabras clave: ensambles, Ixtlán, Oaxaca, quiróptera, similitud.

The Sierra Norte is the region with the highest wildlife species richness in the state of Oaxaca. However, there is very little published information about the mammal fauna in some areas of this region. In this paper, we describe bat communities in four forest types of the municipality of Ixtlán de Juárez: tropical humid forest (THF), tropical dry forest (TDF), pine-oak forest (POF) and mountain cloud forest (MCF). The objective is to compare species richness and diversity of bat communities, as well as species compositional similarity among forest types. We captured 22 bat species; Sturnira hondurensis was the most abundant species in the region. The highest species richness and diversity was recorded in the THF, followed by the TDF and POF, while the bat community of the MCF had the lower number of species. Moreover, given its high richness, the THF was less similar in species composition regarding the other forest types. However, it is still necessary to invest more sampling effort in this region in order to have more complete bat inventories.

Key words: Chiroptera, ensembles, Ixtlán, Oaxaca, similarity.

Introducción

El estado de Oaxaca es una de las entidades del país que cuentan con la diversidad biológica más elevada de México, junto con los estado de Chiapas y Veracruz (García-Mendoza et al. 2004; Koleff et al. 2008). Esto se debe a su gran heterogeneidad ambiental y a que en su territorio convergen las regiones Neártica y Neotropical. Estos factores permiten la presencia de 378 anfibios y reptiles (Casas-Andreu et al. 2004), 736 especies de aves (Navarro et al. 2004) y 192 mamíferos, de los cuales 84 son murciélagos (Briones-Salas y Sánchez-Cordero 2004; García-García y Santos-Moreno 2008). Recientemente los estudios sobre mamíferos en el estado se han incrementado notablemente, lo que se ha visto reflejado en un mejor conocimiento de la riqueza, distribución e historia natural de este orden en esta entidad (e.g. Briones-Salas 2000; Briones-Salas 2001; Briones-Salas y Sánchez-Cordero 2004; Lira-Torres et al. 2005; Alfaro et al. 2006; Pérez-Lustre et al. 2006; Botello et al. 2008; Olguín-Monroy et al. 2008; López et al. 2009; Barragán et al. 2010; Santos-Moreno y Ruíz-Velásquez 2011; Briones-Salas et al. 2012; Buenrostro-Silva et al. 2012; González-Pérez y Briones-Salas 2012).

De manera particular, el estudio sobre comunidades de murciélagos también ha sido de interés en estos últimos años, ya que se ha documentado que existen diferencias marcadas en la diversidad y composición de los quirópteros en diferentes ambientes (Chávez y Ceballos 2001). En el estado de Oaxaca se ha descrito la diversidad de murciélagos en diferentes tipos de vegetación (Rojas-Martínez y Valiente-Banuet 1996; Sánchez-Cordero 2001; Briones-Salas et al. 2005; García-García y Santos-Moreno 2008; Santos-Moreno et al. 2010a, b). La mayor diversidad se ha registrado en bosques tropicales perennifolios, bosque tropicales caducifolios y matorrales xerófilos, aunque en algunos casos también en bosques de coníferas (Sánchez-Cordero 2001; García-García y Santos-Moreno 2008).

En el estado de Oaxaca, la Sierra Norte dentro de la subprovincia fisiográfica Sierra Madre de Oaxaca (Ortíz-Pérez 2004), es la zona con mayor riqueza faunística (González-Pérez et al. 2004). Su riqueza mastofaunística incluye a todos los órdenes registrados para Oaxaca (Briones-Salas y Sánchez-Cordero 2004; Lira-Torres et al. 2006) y es la segunda región estatal de mayor riqueza (después del Istmo de Tehuantepec), con 196 especies y subespecies, de las cuales 69 son murciélagos (Briones-Salas y Sánchez-Cordero 2004).

Las publicaciones sobre mamíferos en general y de murciélagos en particular de la Sierra Norte son escasas. Monteagudo-Sabaté y León-Paniagua (2002) analizan la riqueza de mamíferos en diferentes sitios de montaña del país en el que se incluyen cuatro pertenecen a la Sierra Norte de Oaxaca. El sitio con mayor riqueza de murciélagos fue el bosque tropical perennifolio con 31 especies, seguido de un sitio cubierto por bosque tropical perennifolio y bosque mesófilo de montaña (15 especies), un sitio con bosque mesófilo (7) y finalmente un sitio con bosque mesófilo y bosque de pino-encino (1).

Briones-Salas et al. (2001) registraron 54 especies de murciélagos, con la mayor riqueza (37 especies) en el bosque tropical perennifolio, seguido del matorral xerófilo (23), mientras que el bosque mesófilo (3) y el pastizal (1) presentaron la menor riqueza.

Material y Métodos

Área de estudio. Este trabajo se realizó en el municipio de Ixtlán de Juárez, perteneciente a la Sierra Norte del estado de Oaxaca (Fig. 1). Este municipio se encuentra a 61 km al norte de la ciudad de Oaxaca. Sus límites geográficos son: 17.3044° N y 17.5666° N, -96.5272° W y -96.3333° W (Montes 1996). Esta región posee una topografía muy accidentada, con un amplio gradiente altitudinal que va de los 200 a los 3,100 msnm.

Posee siete tipos de vegetación: bosque de pino, bosque de pino-encino, bosque mesófilo de montaña, bosque tropical caducifolio, bosque tropical perennifolio, matorral espinoso y pradera subalpina (Montes 1996). La precipitación y la temperatura varían a través del gradiente altitudinal y de los diferentes tipos de vegetación. La parte más seca, que corresponde a bosque tropical caducifolio, posee un promedio de precipitación anual de 700 mm anuales y una temperatura promedio de 19° C. En el bosque de pino la precipitación promedio es de 1,058 mm y la temperatura es de 16.1° C, y en la parte más alta llega a 10° C en promedio. En la zona más húmeda, con bosque tropical perennifolio, la precipitación aumenta hasta llegar a 6,000 mm anuales y la temperatura promedio es de 24° C (Montes 1996).

Muestreo de murciélagos. Se realizaron diez periodos de muestreo entre julio de 1997 y noviembre de 1998, en once localidades de la Sierra Norte de Oaxaca (Tabla 1), abarcando cuatro tipos de vegetación: bosque tropical perennifolio (BTP), bosque tropical caducifolio (BTC), bosque mesófilo de montaña (BMM) y bosque de pino-encino (BPE). Los ejemplares se capturaron con redes de niebla de 12 metros de longitud por 2.5 metros de alto que se colocaron a nivel de suelo en veredas, túneles entre la vegetación y al lado de cuerpos de agua. En promedio se realizaron tres noches de muestreo por periodo, usando de dos a cinco redes por noche. El esfuerzo de colecta se midió mediante el método de metros/red/hora (Tabla 2). A cada individuo capturado se le tomaron las medidas convencionales para murciélagos y datos reproductivos. Las especies se identificaron de acuerdo a las claves de Goodwin (1969), Hall (1981), Álvarez et al. (1994) y Medellín et al. (1997). La nomenclatura taxonómica de las especies se actualizó con base a Ramírez-Pulido et al. (2005). Los ejemplares que fueron sacrificados se prepararon por medio de taxidermia y se depositaron en la Colección Mastozoológica (OAXMA-043; Briones-Salas et al., 2006; Apéndice 1) del Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Unidad Oaxaca, del Instituto Politécnico Nacional (permiso de colecta FAUT-0037 otorgado a Miguel Briones-Salas). Análisis de datos. La diversidad de murciélagos para cada tipo de bosque se calculó mediante la fórmula:

donde p_i es la abundancia de la especie i dividida entre la suma total de abundancias de las S especies que integran la comunidad, y el exponente q es el orden de la diversidad (Jost 2006). El exponente q determina la influencia de las abundancias relativas de las especies en el índice de diversidad; es decir, la influencia que pueden tener las especies comunes o las especies raras en la medida de la diversidad. Para este trabajo, la diversidad se calculó con tres valores de q: 0, 1 y 2. Con q = 0 la diversidad es de orden cero (°D) y no considera las abundancias de las especies, por lo que equivale a la riqueza de especies. Con q = 1 todas las especies son incluidas con un peso exactamente proporcional a su abundancia en la comunidad, y el índice de diversidad (¹D) es el exponencial del índice de entropía de Shannon, mientras que con q = 2 el índice de diversidad (²D) es el inverso del índice de Simpson, que considera a las especies comunes y excluye a las raras (Jost 2006; Moreno et al. 2011). De esta manera, la diversidad se mide en número de especies efectivas, que es el número de especies que tendría una comunidad virtual en la que todas las especies fueran igualmente comunes, conservando la abundancia relativa promedio de la comunidad estudiada (Jost 2006). Una de las características más importantes del número de especies efectivas es que permite evaluar directamente la magnitud de cambio entre comunidades (Jost 2006; García Morales et al. 2011; Moreno et al. 2011).

Además de calcular la diversidad de murciélagos con base en los individuos capturados, se utilizaron modelos que permiten estimar la diversidad total de las comunidades, debido a que el esfuerzo de muestreo invertido en algunos bosques en este trabajo fue limitado (Tabla 2). Para la riqueza de especies o ⁰D, se utilizó el estimador no-paramétrico ACE (Abundance-based Coverage Estimator; Chao y Lee 1992). Para estimar ¹D se utilizó un estimador del índice de Shannon propuesto para casos donde no se tiene un conocimiento completo de la comunidad (MLE Maximun Likelihood Estimator; Chao y Shen 2003), al igual que para ²D. Todos estos estimadores y su error estándar fueron calculados mediante el programa SPADE (Chao y Shen 2010).

La determinación de la similitud en la composición de especies entre los diferentes tipos de bosque fue obtenida utilizando los índices de similitud derivados de la diversidad beta, con los mismos tres valores de q usados en el cálculo de la diversidad. Estas medidas de similitud se obtuvieron con el paquete Vegetarian del programa R (R Development Core Team 2010). Posteriormente, los valores de similitud se utilizaron para graficar la posición relativa de los tipos de bosque en función de su similitud en la composición de especies de murciélagos, mediante un análisis de ordenación no paramétrico (NMDS) en el programa Past (Hammer et al. 2001).

Resultados

Se capturaron en total 221 individuos pertenecientes a 22 especies de murciélagos, dos familias y 18 géneros (Tabla 3). La familia Phyllostomidae suele ser más importante en cuanto a número de especies e individuos en los bosques Neotropicales, y en este trabajo esto fue corroborado, debido a que representó el 86.4 % de las especies con 19, mientras que la familia Vespertilionidae representó el 13.6 % con tres especies. Glossophaga morenoi y Baeodon alleni son especies endémicas de México, mientras que de Leptonycteris nivalis se conocen pocas capturas en la región y se considera amenazada (NOM-059-ECOL-2010; SEMARNAT 2010). Se observaron dos especies muy abundantes: Sturnira hondurensis y Dermanura tolteca, con 90 y 33 individuos respectivamente, que representan el 40.72 y 14.93 % del total de los individuos, por lo que estas dos especies representan el 55.65 % del total de las capturas.

Con las tres medidas de diversidad con los tres valores de q utilizados el BTP tuvo la mayor diversidad de murciélagos, seguido del BTC y el BPE, mientras que el bosque con la menor diversidad fue el BMM (Fig. 2). La mayor diferencia en riqueza fue de 11 especies, entre el BTP (15 especies) y el BMM (4 especies; Fig. 2a). Sin embargo, entre el resto de los bosques las diferencias en riqueza no fueron tan marcadas, debido a que entre el BTC y el BMM la diferencia fue de dos especies y entre el BTC y el BPE y entre el BPE y el BMM sólo una especie. La riqueza de especies observada en el BTP representa el 46% de la riqueza esperada en ese tipo de bosque, de acuerdo con el estimador ACE, en el BTC el 59%, en el BPE el 86% y en el BMM el 87% (Fig. 2a). En el caso de la diversidad de orden 1, el BTC y el BPE albergan el 57% y 47%, respectivamente, en comparación con el BTP, mientras que el BMM alberga el 27% (Fig. 2b). La diferencia en diversidad entre el BTP y el BMM fue de 6.68 especies efectivas. La diversidad de orden 2 varió de 1.06 especies efectivas en el BMM a 6.04 especies efectivas en el BTP (Fig. 2c). La diversidad observada representa en promedio el 87.03% de la diversidad estimada de orden 1, y el 92.30% de la diversidad estimada de orden 2.

La similitud en la composición de especies de murciélagos entre los cuatro tipos de bosque cambia según el índice utilizado. Con q = 0 (similitud basada en presencia-ausencia de las especies, sin considerar su abundancia) el BTP es el bosque que más se diferencia del resto por su composición de especies, con una similitud de 20% con el BPE (Fig. 3a). Tomando en cuenta tanto la riqueza como la abundancia de cada una de las especies en las comunidad (q = 1), los bosques se ubican a distancias similares según su similitud en composición de especies: BTP-BPE = 39%, BTC-BPE = 72%, BMM-BPE = 70%, BTC-BTP = 50%, BMM-BTC = 57% y BMM-BTP = 43% (Fig. 3b). Si se considera con mayor peso a las especies dominantes (q = 2) hay una alta similitud en la composición del BTC y el BPE (91%), BMM-BPE = 80% y BMM y BTC =7 5%, mientras que el BTP se diferencia claramente de los demás: BTP-BPE = 41%, BTP-BTC = 49%, BTP-BMM = 40% (Fig. 3c).

Discusión

Las comunidades de murciélagos de la Sierra Norte de Oaxaca varían tanto en su diversidad como en su composición de especies entre los diferentes tipos de bosques, que a su vez tienen distribuciones acotadas a ciertos intervalos altitudinales, con perfiles climáticos particulares. El caso más notable se presentó en el BTP donde se capturaron nueve especies no registrados en el resto de los tipos de vegetación, incluyendo el primer registro para el estado de Lophostoma brasiliense (Briones-Salas y Santos-Moreno 2002). El resto de los tipos de vegetación presentaron menos especies únicas, como es el caso de Baeodon alleni para el BTC, Dermanura azteca para el BPE y Myotis keaysi para el BMM, aunque estas especies ya habían sido registradas para la Sierra Norte de Oaxaca. En contraparte existen otras especies que han sido registradas previamente y que no fueron detectadas en este estudio como: Balantiopterix plicata, Moormops megalophylla, Mimon cozumelae, Lasiurus cinereus y Tadarida brasiliensis (Briones-Salas y Sánchez-Cordero 2004; Alfaro et al. 2006). Los resultados de diversidad registrados en este trabajo coinciden con los obtenidos por otros autores en diferentes zonas del estado de Oaxaca, debido a que los bosques tropicales (bosque tropical subperenifolio, BTP, BMM y BTC) presentaron la mayor diversidad de murciélagos (Briones-Salas et al. 2001; Sánchez-Cordero 2001; Monteagudo-Sabaté y León-Paniagua 2002; Briones-Salas et al. 2005; Olguín-Monroy et al. 2008). Sin embargo, en ocasiones los bosques templados han presentado la mayor diversidad, como es el caso de Santa María Chimalapas en donde se ha registrado una riqueza de 15 especies para el BPE, 12 para el BTC, 12 para el bosque tropical subperennifolio y nueve para el BMM (García-García y Santos-Moreno 2008).

Es importante mencionar que de acuerdo con los estimadores utilizados existen especies por registrar para los tres órdenes de diversidad en los cuatro tipos de bosque (Fig. 2), lo que indica que el esfuerzo de captura desplegado en este trabajo para cada tipo de bosque fue limitado (Tabla 2). Esto se infiere del hecho que la riqueza de especies o diversidad de orden 0 (q = 0) para el BTP se obtuvo un registro de 15 especies de las 32.6 especies efectivas estimadas (46.9%), mientras que para el BTC se registraron seis especies y se estimaron diez especies efectivas (60%), para el BPE se obtuvieron cinco especies y se estimaron 5.8 especies efectivas (83.3%), mientras que para el BMM se registraron cuatro especies y se estimaron 4.6 especies efectivas (86.9%).

En general los bosques que se encuentran a altitudes por debajo de los 1,500 msnm presentan la riqueza de murciélagos más alta (Sánchez-Cordero 2001; Briones-Salas et al. 2005). En la mayor parte de los trabajos realizados en el Neotrópico, los bosques tropicales perennifolios presentan la mayor diversidad de murciélagos a nivel nacional y regional, como es el caso de la Selva Lacandona, en la que coexisten hasta 64 especies de murciélagos (Medellín 1993; 1994).

Al centrar la atención en la identidad de las especies, resalta la diferencia en composición de la comunidad de murciélagos del BTP con respecto a los otros tipos de bosque. Esto es producto de que este bosque presenta una riqueza que duplica la del resto de los bosques, y las diferencias en riqueza condicionan una baja similitud. Los BTC y BPE presentan la mayor similitud, ya que comparten la mayor cantidad de especies entre sí y son las comunidades con mayor equidad en la abundancia de sus especies. Esto podría ser producto de la cercanía geográfica entre ambos tipos de vegetación (menos de 15 km entre ambos) y la variación altitudinal presente (1,500 msnm a 2,800 msnm), ya que es factible que especies que habitan en el BPE se trasladen al BTC en busca de alimento, como en el caso de Desmodus rotundus, que habita en cuevas a 2,500 msnm en BPE, pero baja a 1,600 msnm en el BTC, en busca de ganado para alimentarse. La alta similitud también puede estar influida por la dominancia de Sturnira hondurensis y Dermanura tolteca en los diferentes tipos de bosque, lo cual también ha sido registrado en otros trabajos con murciélagos realizados en el estado de Oaxaca, en donde especies de los géneros Artibeus, Sturnira y Dermanura son también las más abundantes (Briones-Salas et al. 2005; García-García y Santos-Moreno 2008). Estas tendencias concuerdan con lo registrado por García-García y Santos-Moreno (2008) al analizar la similitud de murciélagos entre cuatro tipos de vegetación en San Miguel Chimalapas, ya que los bosques tropicales compartieron más especies entre sí, mientras que la menor similitud se presentó entre bosques templados y tropicales. Esto es de esperar ya que cada tipo de bosque presenta condiciones ambientales particulares que satisfacen los requerimientos de diferentes especies de murciélagos. En el caso de los bosques tropicales del Neotrópico, se ha registrado una diferencia en la composición de las comunidades de murciélagos entre bosque tropicales húmedos y secos muy notable, ya que forman dos grupos que se separan completamente (Soriano 2000).

Los bosques tropicales (BTP y BTC) de la Sierra Norte de Oaxaca presentan una mayor diversidad de murciélagos que los bosques templados de montaña (BPE y BMM), esto probablemente está asociado con la disponibilidad de alimento y promedios altos de temperatura y precipitación, que son variables importantes para determinar la distribución de los murciélagos de México. El tipo de vegetación refleja la segregación espacial de las especies de murciélagos, que a su vez determina una baja similitud en la composición de especies de las comunidades. Sin embargo, las diferencias en la composición de especies pueden ser provocadas por las especies raras o poco comunes, por lo que sería necesario realizar un mayor esfuerzo de captura para obtener inventarios más completos, incluso combinando distintos métodos de muestreo como las redes de arpa o los detectores ultrasónicos.

Agradecimientos

Se agradece a A. Santos-Moreno, F. Luna, M. Peralta, L. Velásquez, C. García, G. González, R. Ramírez, por su valiosa colaboración en el trabajo de campo y gabinete. A las autoridades comunales de Ixtlán de Juárez por la autorización de trabajar en su territorio y a G. Ramírez por su apoyo logístico. El estudio estuvo parcialmente apoyado por la Secretaría de Investigación y Posgrado del IPN (SIP 20060058). M. Briones-Salas, agradece a la EDI y la COFFA del Instituto Politécnico Nacional y al Sistema Nacional de Investigadores por los apoyos y reconocimientos.

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Notas:

Editor asociado: Jesús Maldonado.