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Control del mosco fungoso negro, Lycoriella ingenua (Dufour, 1839) y Bradysia impatiens (Johannsen, 1912) (Dipteria: Sciaridae) en Pinus montezumae Lamb.
Black fungus gnats Lycoriella ingenua (Dufor, 1989) and Bradysia impatiens (Johannsen, 1912) (Diptera: Sciaridae) in Pinus montezumae Lamb.
Víctor Hugo Marín-Cruz1, David Cibrián-Tovar1, José Tulio Méndez-Montiel1, Omar Alejandro Pérez-Vera1 y José Artemio Cadena-Meneses2
1 División de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma Chapingo. Correo-e: dcibrian48@gmail.com
]]> 2 Departamento de Zootecnia, Universidad Autónoma Chapingo.
Fecha de recepción: 8 de noviembre de 2013;
Fecha de aceptación: 20 de agosto de 2014.
Resumen
Los moscos fungosos negros, Lycoriella ingenua y Bradysia impatiens son insectos que afectan significativamente la producción de plántulas de Pinus montezumae en algunos viveros e invernaderos forestales que se ubican en el centro de México. En los meses desde la primavera hasta el otoño, las condiciones ambientales de alta humedad y temperatura son adecuadas para que la población aumente rápidamente y sea abundante en pocas semanas. Para ofrecer una alternativa de control de ellos, en el vivero forestal de Temamatla se probaron cinco insecticidas químicos: oxamil, espirotetramat, imidacloprid, carbofuran, clorpirifos, y el bioplaguicida Bacillus thuringiensis var. israelensis (BTI). Estos productos se aplicaron en tres dosis, durante cuatro meses. La eficacia de los tratamientos se evaluó en porcentaje de plantas sin daño. De los tratamientos, el imidacloprid en dosis alta y media generó una protección de 100 %. Después, oxamil y espirotetramat en dosis alta, a 96.17 % y 95.75 % de la planta tratada. En cambio, la dosis media de clorpirifos lo hizo a 95.74 %, mientras que la dosis baja de imidacloprid, a 95.29 %. Ocho tratamientos protegieron de 91.5 % a 79.43 %, pero cuatro tratamientos no fueron diferentes al control. Los resultados sugieren que no todos los productos evaluados, en sus diferentes dosis, son efectivos para el control del mosco fungoso negro. Sin embargo, algunos pueden serlo para controlarlo en plántulas de P. montezumae.
Palabras clave: Bacillus thuringiensis var. israelensis (Berliner, 1915), control químico, Lycoriella ingenua (Dufour, 1839), mosco fungoso, Pinus montezumae Lamb., vivero forestal.
Abstract
]]> The black fungus gnats Lycoriella ingenua and Bradysia impatiens are insects that affect meaningfully the seedling production of Pinus montezumae in some forest nurseries and greenhouses located at Central Mexico. During the months from springtime to autumn, the environmental conditions of high moisture and temperature are right for a fast growth of the population and it becomes abundant in a few weeks. To offer an alternative to control these insects, in a forest nursery located in Temamatla, Mexico, five chemical insecticides were tested: oxamil, spirotetramat, imidacloprid, carbofuran, chlorpyrifos and the biopesticide Bacillus thuringiensis var. israelensis (BTI). These products were applied in three doses for a four month period. The efficiency of the treatments was evaluated on the percentage of unharmed plants. Of the treatments, the imidaclopridin a high and medium doses generated a protection of 100 %. Then, the spirotetramat and oxamil protected 96.17 % and 95.75 % of the treated plant respectively; the medium dose of chlorpyrifosprotected 95.74 %, and the low dose of imidacloprid 95.29 %. Eight treatments protected from 91.5 % to 79.43 %. Four were no different to control. The results suggest that not all the evaluated products, in different doses, are effective to control the black fungus gnats. Nevertheless, some doses and products can be effective to control the pest in P. montezumae seedlings.Key words: Bacillus thuringiensis var. israelensis (Berliner, 1915), chemical, Lycoriella ingenua (Dufour, 1839), black fungus gnats, Pinus montezumae Lamb., forest nursery.
Introducción
En México, el mosco fungoso negro Bradysia spp. (Diptera: Sciaridae) es considerado una plaga mayor en los viveros e invernaderos que se ubican en el centro del país (Cibrián et al., 2008; García, 2008). En los meses de primavera a otoño, las condiciones ambientales de alta humedad y temperatura son adecuadas para que la población aumente rápidamente, siendo muy abundante en pocas semanas. Poblaciones grandes de adultos de mosco fungoso pueden ser un problema en la producción de plántulas, debido a que sobre su cuerpo pueden llevar esporas de hongos patógenos (Gillespie y Menzies, 1993; Pundt, 1999; Shamshad et al., 2009; Springer, 1995a). Las larvas se alimentan de materia orgánica en descomposición, hongos y raíces de plantas sanas (James et al., 1995; Mohrig y Menzel, 2009; Steffan, 1981); la raíz, al ser herida, queda expuesta a la entrada de hongos patógenos (James et al., 1995; Kalb y Millar, 1986; Pundt, 1999). Gardiner et al. (1990) demostraron que las larvas de Bradysia impatiens (Johannsen, 1912) pueden servir como vector de Pythium spp., ya que ingieren estructuras fúngicas de este organismo y una vez que pasan por el tracto digestivo de las larvas, las oosporas germinan de manera normal.
En el vivero forestal Temamatla, Estado de México, las plántulas atacadas por larvas del mosco fungoso negro presentan síntomas que son confundidos con los de otros patógenos: pérdida de vigor, marchitez súbita, pudrición de raíz, follaje amarillento, escaso crecimiento y caída de hojas; estos síntomas también son reportados por Cibrián et al. (2008); Pundt (1999) y Springer (1995a; 1995b). En Canadá y Estados Unidos de América, el mosco fungoso causa daños en viveros que usan el sistema de producción en contenedores (Keates et al., 1989; Landis et al., 1989; James et al., 1995).
De las especies de mosco fungoso negro que tienen mayor importancia económica, amplia distribución mundial y se alimentan de un gran número de especies de plantas y hongos comestibles en la dieta del hombre, están Lycoriella ingenua (Dufour, 1939) y Bradysia impatiens (Johannsen, 1912) (Diptera: Sciariade) (Mohrig et al., 2012; Shin et al., 2013).
L. ingenua es plaga principal en la producción del champiñón Agaricus bisporus Lange (Imbach) (Agaricaceae) (White, 1981; White, 1999; White et al., 2000; O´Connor and Keil, 2005; Shamshad et al., 2009; Erler et al., 2011). En Rusia L. ingenua está registrada como plaga en invernaderos (Komarov, 2009).
B. impatiens es menos común que L. ingenua en la producción de hongos (White et al., 2000), pero más en viveros e invernaderos de ornamentales, hortícolas y forestales; en Italia causa daños en donde se cultiva Eucalyptus (Mansilla et al., 2001) y en Sudáfrica ataca las raíces de plántulas de pino en algunos viveros (Hurley et al., 2007, 2010).
El control del mosco fungoso se hace por medio de insecticidas químicos, reguladores de crecimiento y bioplaguicidas. Erler et al. (2011) obtuvieron buenos resultados de control de L. ingenua en la producción de A. bisporus, al aplicar diferentes reguladores de crecimiento en el riego. Mansilla et al. (2001) consignan que en condiciones de laboratorio en cajas de Petri los insecticidas flufenoxuron, diflubenzuron, deltametrina y azadiractina controlan las larvas de Bradysia difformis Frey, 1948.
]]> Desde 2010 se registró el mosco fungoso negro en el vivero forestal de Temamatla, en el Estado de México, que atacaba las raíces de plántulas de Pinus montezumae Lamb. Los daños incidieron sobre todo el sistema de producción y redujeron las metas en 2011 y 2012. Para su control, los técnicos del vivero realizaron aplicaciones consecutivas de insecticidas, principalmente oxamil, carbofuran y clorpirifos, pero no lograron resultados aceptables; por ello, se decidió desarrollar el presente estudio con el objetivo de ofrecer nuevas alternativas de control químico y con bioplaguicidas para el combate de este insecto.
Materiales y Métodos
Ensayo de control del mosco fungoso negro
El ensayo se realizó en el vivero forestal de Temamatla, que se ubica a 2 270 m de altitud, entre los 19°45'11" norte y 99°11'15" oeste. El clima predominante en la región es templado subhúmedo; las temperaturas más altas se presentan de abril a junio. La máxima y mínima extremas son de 26 °C a 29 °C y de 5 °C a 3 °C, respectivamente. Las más bajas se verifican de octubre a enero y la media anual es de 12.5 °C, con lluvias en verano.
El experimento se estableció bajo un diseño completamente al azar con cuatro repeticiones por tratamiento. Se usaron tres dosis por producto: media (recomendada por el fabricante); alta 20 % más que la media; baja 20 % menos que la media, y un testigo al que solo se le puso agua de riego (Cuadro 1). Cada dosis se incorporó a un contenedor de plástico con 54 tubetes de 210 mL de capacidad. La proporción del sustrato usado fue de 1 parte de turba, 2 de perlita, 2 de vermiculita y 66.66 g de fertilizante iniciador por contenedor. Las dosis se diluyeron en agua de riego, y se agregaron con regadera manual. Se realizaron seis aplicaciones, con un intervalo de 20 días entre ellas. La primera se hizo el 1 de febrero de 2013 a los cuatro meses de edad de las plántulas de Pinus montezumae, con el fin de que las plantas se infestaran de manera natural del mosco fungoso, que ya existían en las platabandas del vivero desde la producción anterior.
Cuadro 1. Tratamientos, ingrediente activo, formulación y dosis usada por tratamiento.
]]> Antes de los tratamientos, se contaron y se registraron las plántulas sanas y las enfermas; las últimas se removieron 20 días después de la incorporación final. Para determinar si la causa de que parecieran enfermas se debía a las larvas del mosco fungoso, a cada una de ellas se le asignó una de cuatro categorías: a) larvas muertas dentro de la raíz; b) larvas vivas dentro de la raíz; c) evidencia de que hubo larvas como: excremento, mudas de cabezas y túneles en la raíz; y d) larvas vivas, junto y fuera de la raíz.Cada raíz fue examinada a partir de un corte longitudinal y se le retiró la corteza externa; además, se le revisó el cuello. Aleatoriamente, 10 % de las plantas sanas fueron revisadas para verificar la presencia de larvas. Las plantas que mostraron síntomas de enfermedad debido a otros factores como hongos, daño mecánico o ataque de otros insectos, no se incluyeron en el conteo del porcentaje de daño por larvas del mosco fungoso.
Eficacia de tratamientos
La eficacia de los tratamientos se calculó mediante el porcentaje de plantas dañadas, con presencia o evidencia de larvas. La evaluación se hizo con respecto al total de las 54 plántulas de P. montezumae por tratamiento.
Porcentaje de plantas dañadas = (Plantas con presencia de daño o larvas / total de plantas) x 100
Con esta cifra se calculó el correspondiente a las plántulas sanas para los diferentes tratamientos.
Porcentaje de plantas sanas = 100 % de plantas – porcentaje de plantas con daño
Los datos en porcentaje se modificaron al usar la transformación angular o arcoseno, los que tienden a una distribución binomial, en lugar de una distribución normal. En esta las varianzas se relacionan con las medias (Daniel, 1996). La transformación angular se hizo con la siguiente fórmula:
]]>
Con los datos originales en porcentaje y transformados se aplicó un análisis de varianza ANOVA y una prueba de medias de Tukey para identificar el tratamiento más eficiente. Además, para comparar la eficacia de los tratamientos se compararon las medias de contrastes ortogonales con un nivel de significancia de 5 % (α = 0.05). Dicha prueba se utiliza cuando se tiene un conjunto de tratamientos contra otro conjunto igual.
Resultados y Discusión
El análisis de varianza (ANOVA) del experimento mostró que hay evidencias estadísticas (P<0.0001) para afirmar que la efectividad de que alguno de los insecticidas probados contra el mosco fungoso es diferente (Cuadro 2).
Cuadro 2. Análisis de varianza de porcentajes de protección de plántulas por tratamiento.
El ANOVA indica que al menos un insecticida tiene efecto diferente; sin embargo, no precisa cuál o cuáles son los que actúan de forma distinta, por lo que se aplicó una prueba de comparaciones múltiples (Tukey). De ello resultó que los mejores tratamientos fueron el imidacloprid en dosis alta y baja, en los cuales las medias son significativamente diferentes al nivel de 5 %, lo que otorga una protección de 100 %. Espirotetramat a dosis alta (96.17 %) también tuvo un buen desempaño, así como oxamil en igual dosis (95.75), clorpirifos en media (95.74), e imidacloprid en alta (95.29). Solamente oxamil en baja, carbofuran en alta, BTI en baja y carbofuran en baja no fueron significativamente diferentes al testigo, mismo que tuvo una mortalidad de plántulas de 43.39 % (Cuadro 3).
]]>Cuadro 3. Prueba de medias de Tukey, para eficacia de protección de plantas.
Se compararon grupos de insecticidas afines mediante la prueba de contrastes ortogonales (Cuadro 4). El contraste C1compara todos los tratamientos contra el testigo, de lo que resultó que son significativamente diferentes al último. El contraste C2 compara los insecticidas químicos contra el BTI, y aquí los insecticidas químicos son significativamente diferentes al BTI; el contraste C3 compara los insecticidas que se han usado tradicionalmente en el vivero de Temamatla para controlar al mosco fungoso negro contra dos insecticidas nuevos; existen diferencias altamente significativas entre estos productos; y los más eficientes fueron imidacloprid y espirotetramat que son insecticidas de nueva generación; en el C4 se compararon oxamil, imidacloprid, espirotetramat y carbofuran contra clorpirifos, los cuales pertenecen a los organofosforados, también se obtuvieron diferencias altamente significativas.
Cuadro 4. Contrastes ortogonales calculados a partir de transformación arcoseno.
Imidacloprid fue el mejor insecticida; en sus dosis alta y media lograron la protección de 100 % de las plantas y la dosis baja alcanzó 95.29 %. Los resultados concuerdan con los obtenidos por Cloyd y Dickinson (2006) quienes destacan a elimidacloprid como efectivo para controlar las larvas de Bradysia sp. y de Coprophila sp. (Lintner) de segundo y tercer estadio en laboratorio. El alto grado de protección del imidacloprid se puede deber a que es un insecticida sistémico adsorbido por las raíces y transportado por toda la planta a través del xilema; sus propiedades permiten que los insectos que comen de la raíz se intoxiquen y mueran.
]]> La dosis alta de espirotetramat protegió a 96.75 % de las plantas; en cambio, las baja y media, 84.90 % y 79.43 %. En todas las raíces evaluadas en estos tratamientos, solo en una se encontraron larvas muertas, en el resto se tuvieron rastros, por lo que es muy probable que el producto controlara a las larvas de mosco fungoso. Este es un producto sistémico perteneciente a los derivados de los ácidos tetrónicos y tetrámicos, no es persistente en el ambiente y no es bioacumulable; su modo de acción inhibe la síntesis de lípidos; es de movilidad dual, por lo que podría ser aplicado al follaje y al suelo, lo que facilita su empleo.Las dosis alta y media de oxamil lograron la protección de 96.17 % y 90.49 % de las plantas. Sin embargo, en la dosis baja se obtuvo una protección de 75 %, que no fue significativamente diferente al testigo. Este producto es un insecticida-nematicida de acción sistémica que actúa por ingestión y contacto, en los insectos atraviesa la cutícula y penetra al interior hasta llegar al sistema nervioso. El oxamil es incompatible si se utilizan nemátodos entomopatógenos como Steinernema sp. (Pundt, 1999).
Con las dosis media, alta y baja de clorpirifos se obtuvieron 95.74 %, 91.53 % y 79.60 % de protección de plántulas. Los resultados de clorpirifos concuerdan con los de Aguilera y Ortega (1996) al asperjar en bolsas de plástico clorpirifos en dosis de 0.58 L ha-1 mensualmente en Trifolium pratense L. para controlar a Bradysia coprophila Lintner. Erler et al. (2011) refieren que clorpirifos pueden reducir la emergencia de adultos de Lycoriella ingenua Dufour, 1839 en el cultivo de Agaricus bisporus (J. E. Lange) Emil J. Imbach en 81 %. Este dato corrobora el nivel de protección alcanzado en el presente trabajo. White (1981) indica que Lycoriella auripila Winnertz ha desarrollado resistencia a los insecticidas organofosforados.
La dosis media de carbofuran registró 86.44 % de protección. La dosis alta y baja lograron 72.89 % y 56.89 % de la planta, sin una diferencia significativa del testigo. Además, la dosis alta causó clorosis en las plántulas de P. montezumae, lo que sugiere que les resulta fitotóxica, les causa estrés y tuvieron mayor número de larvas en ellas, por lo que es posible que les genere mayor susceptibilidad al ataque de los insectos. En los cortes de las raíces que recibieron dosis alta y media se encontraron larvas muertas y evidencia de las mismas, mientras que en la dosis baja se identificaron larvas vivas, muertas y evidencia de larvas Los resultados sugieren que el carbofuran no controló eficientemente al mosco fungoso negro y que posiblemente ya exista resistencia al insecticida, pues es de los más utilizados en el vivero de Temamatla, lo que puede responder, además, a que este insecto tiene generaciones de ciclo corto, sobrepuestas y las hembras son de alta fertilidad.
En dosis alta y baja los BTI protegieron de 84.62 % a 80.67 %, porcentajes significativamente diferentes al testigo, pero la dosis media de 70.89 % no fue diferente al testigo. Varios estudios indican que BTI puede ser efectivo para el control de larvas de mosco fungoso negro (James et al., 1995; White, 1999). Van Epenhuijsen et al. (2001) consigna que el BTI reduce las poblaciones Bradysia sp. nr. paupera Tuomikoski en plántulas de tabaco. Sin embargo, la efectividad es por unos cuantos días (James et al., 1995; Pundt, 1999). Según Pundt (1999) el BTI tiene una efectividad de 48 horas, por lo que es necesario repetir el tratamiento de dos a tres veces. Cloyd y Dickinson (2006) observaron evidencia que el Bacillus thuringiensis var. israelensis no tiene efecto para controlar larvas de segundo y tercer instar del mosco fungoso negro. La bacteria, al estar suspendida en agua, es ingerida por la larva durante su alimentación, por lo que la eficacia de BTI sobre la larva depende básicamente de la cantidad de toxina ingerida en un tiempo determinado (WHO, 1989). Por tal motivo, los niveles de protección logrados por el BTI en este estudio pueden deberse a que la evaluación de larvas se realizó a los 20 días de la última aplicación. Además, pudo contribuir el hecho de que entre aplicaciones se dejó un periodo de 20 días, tiempo suficiente para que se volvieran a infestar de larvas.
Las dosis bajas de clorpirifos, carbofuran y oxamil no protegieron a las plántulas satisfactoriamente, pues se identificaron larvas dentro de las raíces. Esto se puede explicar porque el mosco fungoso ha desarrollado resistencia a dosis bajas de estos productos. En Temamatla se han usado en repetidas ocasiones para combatirlo.
La resistencia al mosco fungoso negro se atribuye al ciclo biológico de aproximadamente un mes (Frouz y Nováková, 2001; Lewandowski et al., 2004; Mansilla et al., 2001; Pundt, 1999; Steffan, 1974; Wilkinson y Daugherty, 1970), a lo que contribuye la estrategia de sobreponer sus generaciones, y a que los tratamientos aplicados en el experimento fueron de 20 % menos que las dosis recomendadas por el fabricante. Al respecto, White (1981) describe la resistencia de Lycoriella auripila a los organofosforados (clorpirifos), lo que puede contribuir a explicar los resultados obtenidos.
Conclusiones
Los insecticidas oxamil, spirotetramad, imidacloprid, carbofuran y clorpirifos, son efectivos para el control de las larvas del mosco fungoso negro. El carbofuran en dosis alta puede ser tóxico para las plántulas de P. montezumae, pero en dosis bajas no controla al mosco fungoso, por lo que este producto no se recomienda para el manejo del insecto en cuestión.
]]> Con BTI no se tuvieron buenos resultados, por lo que se sugiere realizar estudios posteriores para conocer sus alcances para controlar al organismo de interés en viveros forestales. Las aplicaciones de este producto deben ser de dos a tres con un periodo entre aplicación de cuatro días.
Agradecimientos
Al Mayor de Caballería Teodoro Ariel Ake Dzib, Jefe del vivero forestal militar Temamatla; a los Ingenieros Alberto González Enríquez, Óscar Andrés Azuara González y Alejandro Castro Moreno personal técnico del Vivero de Temamatla, por su apoyo en la fase de campo en el control del mosco fungoso negro.
Conflicto de intereses
Los autores declaramos no tener conflicto de intereses
Contribución por Autor
Victor Hugo Marín-Cruz: establecimiento del bioensayo, revisión en campo, elaboración y estructura del manuscrito, toma de datos en campo y en procesamiento de datos; David Cibrián-Tovar: selección de unidades de estudio, determinación de dosis y productos, elaboración y revisión del manuscrito; José Tulio Méndez-Montiel: determinación de diseño experimental, análisis estadístico, interpretación de resultados, revisión del manuscrito; Omar Alejandro Pérez-Vera: revisión de material biológico, trabajo de biología molecular y revisión del manuscrito; José Artemio Cadena-Meneses: determinación del diseño experimental, revisión del manuscrito.
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