Sucesión vegetal en bordes de bosques de pinabete (Abies guatemalensis Rehder) del occidente de Guatemala

Plant succession in fir for est edges (Abies guatemalensis Rehder) the west of Guatemala

José Vicente Martínez Arévalo¹

¹ Facultad de Agronomía, Universidad de San Carlos de Guatemala, Área de Ciencias. Correo-e: josevm2000@yahoo.com

Fecha de recepción: 4 de junio de 2013;
Fecha de aceptación: 11 de abril de 2014.

RESUMEN

Se estudió la sucesión vegetal circundante en parches de bosque de Abies guatemalensis en el occidente de Guatemala con el objetivo de reconocer las características de este proceso y su posible aplicación en restauración ecológica. El área de estudio se conformó por diez localidades que representaran cinco estadios distintos para analizarlos durante tres épocas del año. Los resultados arrojaron que conviven 85 especies de flora montana; el índice de diversidad alfa de Shannon (entropía) fue estadísticamente similar en todas las zonas y el índice de diversidad beta de Dice se consideró de mediano a bajo (0.7 a 0.95); el valor de importancia de Cottam indicó que hay codominancia de los taxa, ya que la mayoría presentó valores pequeños; la dinámica de la vegetación fue similar en todos los sitios y mostró patrones diferentes a los consignados en investigaciones realizadas en zonas agrícolas abandonadas. Se concluye que las condiciones ambientales y el régimen de disturbio imprimen propiedades especiales en la sucesión biológica y se observó un claro proceso de autosucesión, que se pudo explicar mejor en el espacio que en el tiempo y se constituyó por un mosaico de estadios alrededor de los núcleos de bosque de pinabete, de manera que la afectación del sitio (pastoreo de ovejas) provocó un disclímax, en cual cada fase es un estado semiestable que requiere fuerzas exógenas (como la intervención con fines de restauración ecológica) para cambiar a un estado superior.

Palabras clave: Abies guatemalensis Rehder, autosucesión, dinámica vegetal, disclímax, índice de diversidad, sucesión ecológica.

ABSTRACT

Different phases of vegetal succession were studied, which occur around forest patches of Abies guatemalensis in Western Guatemala, with the aim to recognize the characteristics of the process of plant succession in these forests and their application to ecological restoration. Ten locations were chosen, and vegetation was analyzed through five successional stages in three times of the year. Results show that vegetation is composed of 85 species of mountain flora, seven of which corresponds to trees. The alpha diversity Shannon index was statistically the same in all locations and beta diversity Dice index was from medium to low (0.7 to 9.95). The Cottam importance value indicates a codominance of species, as most have low values. The process of ecological succession is similar in the ten locations studied, with a different pattern to that produced in areas abandoned after cultivation. The environmental conditions and pattern of disturbance print special features of vegetation dynamics. Most plant species are present in different successional stages in a clear autosuccession process. Plant succession occurs in time rather than in space, represented by a mosaic of successional stages around the forest patches, so that the disturbance has caused disclimax, where each successional stage represents a semistable state, needing exogenous forces to switch to a higher successional stage.

INTRODUCCIÓN

La sucesión ecológica es una de las teorías centrales de la ecología y trasciende el ámbito meramente académico hacia aplicaciones prácticas, como facilitar la recuperación de ecosistemas (Gómez, 2010); el análisis realizado por Prach y Walker (2011) enfatiza la utilidad de estos estudios, ya que en función del conocimiento en dicha disciplina se contribuye a la generación de investigaciones referentes a la restauración, la pérdida de diversidad biológica, los efectos de especies invasoras y el cambio del clima; en lo que respecta a la primera, el entendimiento de los procesos sucesionales orientan el planteamiento de enfoques para realizar planes de manejo que tengan como fin el restablecimiento de las condiciones ecológicas de los sitios afectados (Martínez y García, 2007), y pueden apoyarse en modelos cuantitativos que permitan predecir su comportamiento (Taylor et al., 2009). En zonas forestales muy deterioradas, esto es un punto clave, pues en principio, es necesario recuperar la integridad ecológica a partir de los remanentes de bosque que persisten (Santos y Tellería, 2006; Suárez, 2008); tal es el caso del altiplano occidental de Guatemala, donde la especie dominante es Abies guatemalensis Rehder y se distribuye entre los 2 700 y 3 400 msnm (Martínez, 2011). Por su parte, Encina et al. (2008) realizaron análisis similares en sitios en México con Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham. como taxon dominante, y resaltan su valor ecológico con respecto al mantenimiento de la flora en partes altas de las cuencas y la necesidad de su conservación y recuperación.

En los bordes de los núcleos estudiados hay distintas fases de desarrollo vegetal debido a la acción de los factores limitantes derivados del disturbio; esto brinda las características adecuadas para conocer la sucesión en ecosistemas de clima templado en Guatemala (Martínez, 2013), generar conocimiento sobre la flora local y su dinámica, lo cual según Montenegro y Vargas (2008) es sumamente útil para emprender proyectos de restauración; además es muy relevante, dada la escasez de observaciones de ese tipo en el país.

El presente trabajo aporta elementos sobre la dinámica vegetal de bosques templados y su objetivo es comprender el proceso de sucesión vegetal en la periferia de los parches donde abunda A. guatemalensis, con el fin de aplicarlo en proyectos de restauración ecológica que fomenten su recuperación ecosistémica y consideren tanto los procesos biológicos como a los actores sociales involucrados.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Se determinaron diez sitios de muestreo (parches y sus bordes) dentro del bosque de A. guatemalensis en una altitud entre 2 800 y 3 400 m, en el departamento de San Marcos, Guatemala, que corresponden a las zonas altas de las cuencas de los ríos Naranjo, Coatán y Suchiate (vertiente del Pacífico), y Cuilco (del Golfo de México); pertenecen a los municipios San Marcos, San José Ojetenám, Ixchiguan, Tacaná y Sibinal (Figura 1, Cuadro 1); la vegetación está representada por bosques húmedos, muy húmedos y de tipo montano bajo subtropical.

Trabajo de campo

Se establecieron cinco distintas fases de la sucesión mediante la técnica side by side (Müeller - Dombois y Ellenberg, 1974) y se aplicó el método sincrónico (Mueller-Dombois y Ellenberg, 1974) para estudiar el proceso; las etapas se determinaron a partir de su descripción fisonómica como: estadio 1, áreas abiertas, degradadas y con pasto o vegetación herbácea, cubiertas principalmente por gramíneas perennes, especies anuales y efímeras, con edades de 5 a 8 años; estadio 2, hierbas y arbustos de espacios abiertos con presencia de herbáceas y arbustos de 8 a 15 años de edad como el arrayán (Baccharis vaccinioides Kunth), la salvia (Buddleja megalocephala Donn. Sm.) y el chicajol (Stevia polycephala Bertol.); estadio 3, áreas con arbustos y árboles de 15 a 30 años de edad de aile (Alnus jorullensis HBK.), de ciprés (Neocupressus lusitanica Mill. de Laub.), de encino (Quercus skinneri Benth.) y de pino (Pinus ayacahuite Ehrenb. ex Schltdl. y Pinus rudis Endl.); estadio 4, árboles con edades de 30 a 80 años, entre los que crecen ejemplares de A. guatemalensis, adyacentes a los remanentes de bosque puro, producto de regeneración natural, y sitios con árboles aislados, derivados de la deforestación que se asocian con otros taxa arbóreos; estadio 5, bosques maduros de A. guatemalensis, con rodales de bosque puro o casi puro, con edades mayores a los 80 años.

Las parcelas tuvieron forma rectangular (para favorecer la pendiente) y distintos tamaños: a) parcelas grandes (1 000 m², para los estadios del 1 al 3) y parcelas de 500 m² para estadios del 4 al 5; b) subparcelas: en la esquina superior derecha de las parcelas grandes, se estableció una subparcela de 16 m² para el estudio de arbustos. En cada esquina y en el centro de la parcela grande, se delimitaron subparcelas de 1 m² para el estudio de hierbas; c) para la toma de datos de árboles se utilizó la parcela grande. En total se establecieron 50 parcelas grandes (en 30 se tomaron datos de árboles), 50 subparcelas para arbustos y 250 subparcelas para hierbas.

Los registros se llevaron a cabo entre 2010 y 2011 en la época seca (febrero - marzo), en la lluviosa (julio - agosto) y al término de las lluvias (octubre - noviembre); para cada sitio de muestreo se tomaron los siguientes datos: densidad, como el recuento del número de individuos por especie, expresado como número de plantas por hectárea; cobertura, estimada como el área ocupada por taxon en la parcela, que se calculó a través de la suma del área proyectada sobre el suelo, de cada herbácea, arbusto y árbol, expresado en m² ha^-1 y su porcentaje; para los taxa rastreros o que forman manto sobre el suelo, se tomó directamente el área donde estaba la masa; altura, se expresó como altura promedio en metros; d) colecta, se tomó una muestra por especie, para su determinación botánica en el herbario BIGU, de la Escuela de Biología de la Universidad de San Carlos de Guatemala.

Análisis de la información

La información se capturó en hojas electrónicas con el programa Excel^®;, en arreglos de matrices básicas de datos; en las filas se registraron las especies y en las columnas, cada estadio sucesional ordenado por localidad. Se elaboraron matrices de densidad, cobertura y de presencia - ausencia de especies vegetales, como se describe a continuación:

a) Se elaboró un cuadro en el que los individuos se ordenaron por familia, género y especie y se registró su frecuencia.

b) Se utilizaron los programas Past versión 1.93 (Hammer et al., 1999) y SPSS versión 15 (SPSS, 2006) para calcular la diversidad (alfa y beta). La primera se obtuvo por medio del Índice de Shannon-Wiener, mediante el porcentaje de cobertura por especie, para lo que se usó el logaritmo natural (Moreno, 2001) y los valores se expresaron como entropía de Shannon (Jost, 2006); y la segunda, con el índice de similitud de Dice (Kollef, 2003), para lo cual, el parámetro fue la presencia - ausencia de las fases sucesionales durante las tres épocas de muestreo.

c) Se estimó el Índice de Valor de Importancia (IVI) de Cottam (Matteucci y Colma, 1982), uno de los más comunes para el estudio de la vegetación, ya que permite contrastar los resultados con otras investigaciones; para ello, se establecieron los valores absolutos y relativos de densidad, cobertura y frecuencia para cada especie y la suma de los tres constituyó el IVI, que comprende una escala de 0 a 300 e indica el valor ecológico de cada taxón en función de la localidad y la fase sucesional.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Taxa contabilizados

Se registraron 39 familias botánicas, de las cuales,12 estuvieron bien representadas y de ellas destacaron Asteraceae, Rosaceae, Lamiaceae y Poaceae, con más de cinco especies en las localidades; 12 de los géneros integran a más de dos especies, y Salvia fue el más abundante. La mayoría de los individuos se localizaron en el estrato herbáceo y solo se identificaron siete en el arbóreo (Cuadro 2). La composición florística del área de estudio corresponde a una vegetación montana, cuyos grupos cuentan con mecanismos morfológicos, anatómicos y fisiológicos para adaptarse a la temperatura del sitio y enfrentar las heladas que ocurren entre noviembre y marzo (Cuevas et al., 2011); esto coincide con los estudios florísticos realizados por Véliz et al. (2001) para esa zona.

Diversidad

La diversidad beta, calculada a partir del índice de similitud de Dice (Cuadro 3) muestra que hay del alta similitud de las especies entre los tiempos de muestreo (mayor a 90 %); es decir, la variedad biológica es relativamente constante a lo largo del año, a pesar de que la fisonomía sí es cambiante, pues de diciembre a abril predomina el aspecto seco, y, como estrategia de supervivencia, varios ejemplares exponen partes vegetativas junto al suelo que provienen de órganos subterráneos. La diversidad beta que presentó mayor riqueza entre las distintas fases de sucesión fue la 1, con diversidad media, en tanto las demás la registraron baja, lo que significa que la mayoría de los taxa se desarrollan a lo largo del gradiente; los cambios que acontecen se relacionan con la densidad y la cobertura: algunas anuales fueron dominantes en los primeros estadios y en el de madurez tuvieron menor densidad.

Clasificación de los estadios sucesionales

El dendrograma (Figura 2) muestra la organización que se generó a partir de los parámetros considerados para la vegetación de las diez localidades. En el primer nivel de corte, Brachypodium mexicanum (Roem. et Schult.) Link y S. polycephala resultaron las especies indicadoras y se definen dos grandes grupos: el primero del lado izquierdo con siete sitios, y el segundo, con tres sitios, que corresponde a aquellas zonas con mayor deterioro y que esporádicamente se utilizan para pastoreo; en el segundo corte la especie indicadora izquierda fue Stevia incognita Grasshoff y el conjunto formado por Acaena elongata L., Bidens ostruthioides (DC.) Sch. Bip. y Alchemilla guatemalensis Rothm., del lado derecho y que caracterizaron al grupo III, que se conformó en el segundo nivel de corte y en el tercero, los grupos I y II. Los estadios sucesionales 3, 4 y 5 (caracterizados por mayor cobertura arbórea, y mejor recuperación del disturbio) se agruparon en el primero y en el segundo, el 1 y 2 (áreas abiertas sin árboles); en el grupo III se conglomeraron los estadios de las tres localidades más deterioradas y en él se formaron dos subgrupos: el derecho se integró en el tercer nivel de corte y los estadios maduros estuvieron en los dos subgrupos del lado izquierdo.

Índice de valor de importancia de Cottam

El IVI fue menor a 20 en 54 % de las 85 especies y en 96 % de los casos, registró también valores inferiores a 100, solo dos arbóreas y un musgo (4 % del total) tuvieron IVI mayor a 100; en general hubo codominancia en cada estadio, por lo que lo habitual es que la fisonomía que rodea los bosques de A. guatemalensis sea abundante en herbáceas y arbustivas (estrato inferior dominado por musgo, el herbáceo por Salvia sp. y Senecio callosus Sch. Bip., y el arbustivo por A. elongata y Baccharis vaccinioides; el cambio perceptible en la cronosecuencia sucesional es el desarrollo de árboles, lo que coincide con Galindo et al. (2003), quienes indican que la vegetación de altura presenta alta heterogeneidad, lo cual redunda en que pocas especies son dominantes. A lo largo del año el IVI superior a 20 se presentó de la siguiente forma: 7 % para una sola época, 35 % para dos y 40 % para la anual. Los musgos fueron los mejor representados en los distintos espacios (en algunos casos IVI > 60), se notó que con presencia de árboles, el valor para pinos y pinabetes fue mayor a 60, ya que su cobertura no es densa y esto permite el crecimiento de plantas del sotobosque.

Descripción de los estadios en el espacio

El primer estadio se conformó por sitios que tienen hasta ocho años de abandono y en él se registraron gramíneas semiperennes, musgos, especies anuales y algunos arbustos (indicio de la exclusión de ganado ovino) (Vargas et al., 2002); el cambio hacia el segundo parece ser lento (podría acelerarse con acciones de restauración) y cuenta con especies que pueden servir de nodrizas para algunas arbóreas (B. vaccinioides, A. elongata, Roldana heterogama (Benth.) H. Rob. et Brettell, Symphoricarpos microphyllus Kunth y Rubus trilobus Moc. et Ses.); a pesar de ello, la regeneración natural de árboles es baja. El tercero se caracteriza por la dominancia de árboles, lo que hace pensar que el pastoreo se realizó en gradiente: mayor cantidad de ovejas en función de la distancia del núcleo del bosque hacia las orillas.

La forma y el tamaño de los núcleos del bosque de A. guatemalensis fue variado, pero en todos se advierten los distintos estadios de la sucesión, desde el parche hacia las orillas (de 0 a 100 m de longitud para cada uno). En la parte más interna, a las orillas del bosque, sobresalen las siete especies forestales y de manera adyacente, aquellas dominadas por arbustos y árboles de porte bajo; en la siguiente etapa únicamente están presentes los arbustos y en la más externa, abundan las herbáceas y son pocos los individuos mayores a 1 m de altura. El disturbio fue evidente, tanto por la fisonomía del área como por la constitución del suelo, erosionado en los primeros estadios, y en la concentración de elementos minerales, como el fósforo que no fueron constantes a lo largo del gradiente (de 4.84 a 12.86 ppm) y que mostraron niveles bajos (Martínez, 2013).

Sucesión vegetal

Durante más de cuatro siglos la zona de interés estuvo afectada por el pastoreo ejercido por el ganado ovino que significó una intensa presión sobre el ecosistema, lo que propició que la mayor parte esté deforestada. De acuerdo con Gordillo et al. (2005), la economía local se basó en la ganadería con ovejas durante los siglos XVI y XVII; sin embargo, desde 1940 la cantidad de animales comenzó a disminuir, de forma que actualmente están prácticamente excluidos del lugar; esta información se recabó por entrevistas informales con los pobladores.

Los parches remanentes de bosque de A. guatemalensis muestran tala selectiva y la presencia de especies exóticas como Alchemilla pectinata (Kunth) Rothm. en todos los estadios. Los resultados indican que hay autosucesión (Grulke, 1995; Mendoza, 2008; Ugalde et al., 2008), ya que la mayoría de las colonizadoras son dominantes, tanto en la totalidad de los sitios de la cronosecuencia como en la comunidad madura.

La historia del área generó un mosaico de estadios sucesionales en un gradiente ambiental del núcleo a las orillas (Drury y Nisbet, 1973; Matlack, 1994), lo que sugiere que hay un disclímax (Pickett y McDonnell, 1989), ya que cada fase representa, un estado semiestable (Laycock, 1991), o estados de equilibrio y no equilibrio que dependen de fuerzas exógenas para cambiar a uno superior (Connell, 1978; Fariña et al., 1997); lo cual significa que en el área de estudio los ecosistemas maduros son estables pero con baja resiliencia a los disturbios, especialmente al pastoreo, por lo que pueden requerir intervención humana para recuperar sus funciones originales (Vargas et al., 2002). De acuerdo con Drury y Nisbet (1973), la sucesión no es tan notoria en el tiempo, en lo que posiblemente influyó la corta duración del estudio, pero sí en el espacio, donde, de acuerdo con el grado de disturbio del pastoreo y la cercanía a los núcleos de bosque, la vegetación muestra el referido mosaico.

El conocimiento de la sucesión ecológica es un pilar fundamental para desarrollar planes de restauración (Bartha et al., 2004; Leiva et al., 2009); la información que se generó con este estudio es considerada como base para el establecimiento de A. guatemalensis, en conjunto con plantas nodrizas (Martínez, 2013), ya que los resultados se compartieron con las comunidades locales que participaron en la planificación y el seguimiento, como sugiere Vargas (2007). Por otro lado, se realizan investigaciones para restaurar los ecosistemas a partir de parches de bosque (Williams et al., 2002; Peña et al., 2005). Como punto final, la Universidad Nacional, las municipalidades, las instituciones estatales y las organizaciones no gubernamentales inciden sobre las políticas públicas para incluir a A. guatemalensis en los proyectos de restauración a partir de la sucesión vegetal, dentro de un programa de pago por incentivos a la reforestación.

CONCLUSIONES

El índice de diversidad alfa presentó valores entre 3.32 y 3.95, sin variaciones importantes entre los estadios sucesionales, en tanto que la diversidad beta califica de mediana a baja (0.70 a 0.93) e indica que la mayoría de los taxa está a lo largo del gradiente y cambian únicamente en su densidad y cobertura; entre ellos hay codominancia (96 % tienen IVI inferior a 100) y es por ello que la fisonomía es similar entre los estratos herbáceo y arbustivo, por lo cual el cambio más evidente es la emergencia de árboles.

El proceso de sucesión no mostró un patrón claro (común en áreas abandonadas después de cultivo), ya que, en su mayoría, las especies se desarrollaron en autosucesión, que fue más evidente en el espacio que en el tiempo y se conformó por un mosaico de estadios de bosque de A. guatemalensis que las rodean; esto significa que existe disclímax, pues cada estadio representa un estado semiestable y, por lo tanto, para acelerar el cambio a una condición superior, se necesitan fuerzas exógenas, y, por lo tanto, se deben emprender proyectos de restauración ecológica con el fin de favorecer la sucesión secundaria.

AGRADECIMIENTOS

A la Secretaría Nacional de Ciencia y Tecnología (Senacyt) de Guatemala, que por medio del proyecto Fodecyt 055-2009 proporcionó el financiamiento para generar la información de campo para esta investigación.

REFERENCIAS

Bartha, S., G. Campetella, R. Canullo, J. Bódis and L. Mucina. 2004. On the importance of fine - scale spatial complexity in vegetation restoration studies. International J. of Ecol. and Envi. Scie. 30: 101 - 116.         [ Links ]

Clements, F. E. 1936. Nature and structure of the climax. J. Ecol. 24 (1): 254 - 284.         [ Links ]

Connell, J. H. 1978. Diversity in tropical rain forests and coral reefs. Science 199 (4335): 1302 - 1310.         [ Links ]

Cuevas G., R., E. A. Cisneros L., E. J. Jardel P., E. V .Sánchez R., L. Guzmán H., N. M. Núñez L. y C. Rodríguez G. 2011. Análisis estructural y de diversidad en los bosques de Abies de Jalisco, México. Revista Mexicana de Biodiversidad 82: 1219 - 1233.         [ Links ]

Dale, V. H., A. E. Lugo, J. A. Mac Mahon and S. T. A. Pickett. 1998. Ecosystem management in the context of large, infrequent disturbances. Ecosystems 1 (6): 546 - 557.         [ Links ]

Drury, W. H. and I. C. T. Nisbet. 1973. Succession. J. Arnold Arboretum 54 (3): 331 - 368.         [ Links ]

Encina D., J. A., F. J. Encina D., E. Mata R. y J. Valdes R. 2008. Aspectos estructurales, composición florística y caracterización ecológica del bosque de oyamel de la sierra de Zapalinamé, Coahuila, México. Bol. Soc. Bot. Méx. 83: 13 - 24.         [ Links ]

Fariña, J. M., J. C. Castilla y P. A. Camus. 1997. Los conceptos de equilibrio y no equilibrio en la ecología de comunidades. Revista Chilena de Historia Natural 70: 321 - 339.         [ Links ]

Galindo, R., J. Betancur y J. Cadena. 2003. Estructura y composición florística de cuatro bosques andinos del santuario de flora y fauna Guanentá-alto río Fonce, cordillera oriental colombiana. Caldasia 25: 313 - 335.         [ Links ]

Gauch, H. G. 1982. Multivariate analysis in community ecology. Cambridge University Press. New York, NY. USA. 297 p.         [ Links ]

Gómez - Aparicio, L. 2010. The role of plant interactions in the restoration of degraded ecosystems: a meta-analysis across life-forms and ecosystems. J. Ecol. 97 (6): 202 - 1214.         [ Links ]

Gordillo, E., M. A. Muñoz y J. C. Estrada. 2005. Libro de texto universitario sobre historia de Guatemala: época colonial 1521-1821. Instituto de Investigaciones Históricas, Antropológicas y Arqueológicas, Universidad de San Carlos de Guatemala. 117 p.         [ Links ]

Grulke, N. E. 1995. Distribution of Phippsia algida and autosuccession in the polar semidesert, Canadian High Arctic. Arctic and Alpine Research 27 (2): 172 - 179.         [ Links ]

Hammer, O., D. A. T. Harper and P. D. Ryan. 1999. PAST: paleontological statistics. University of Oslo, Natural History Museum. Oslo, Norway. 225 p.         [ Links ]

Jost, L. 2006. Entropy and diversity. Oikos 113 (2): 363 - 365.         [ Links ]

Karyne, B., G. Domon and A. Bouchard. 2005. Vegetation composition and succession of abandoned farmland: effects of ecological, historical and spatial factors. Landscape Ecol. 20 (6): 627 - 647.         [ Links ]

Kollef, P. 2003. Measuring beta diversity for presence – absence data. J. Animal Ecol. 72: 367 - 382.         [ Links ]

Laycock, W. A. 1991. Stable estates and thresholds of range condition on North American rangelands: a viewpoint. Journal of Range Management 44 (5): 427 - 433.         [ Links ]

Leiva, J. A., R. Mata, O. J. Rocha y M. V. Gutiérrez. 2009. Cronología de la regeneración del bosque tropical seco en Santa Rosa, Guanacaste, Costa Rica. I. Características edáficas. Biología Tropical. 57 (3): 801 - 815.         [ Links ]

Martínez A., J. V. 2011. Sucesión y restauración ecológica en las partes altas de cuencas y la provisión de agua. Revista Ciencias Técnicas Agropecuarias 21 (4): 35 - 39.         [ Links ]

Martínez A., J. V. 2013. Sucesión ecológica secundaria alrededor de parches de bosque con pinabete (Abies guatemalensis Rehder) en San Marcos Guatemala. Tesis de doctorado. Universidad Estatal a Distancia. San José, Costa Rica. 153 p.         [ Links ]

Martínez R., M. y X. García. 2007. Sucesión ecológica y restauración de las selvas húmedas. Bol. Soc. Bot. Méx. 80: 69 - 84.         [ Links ]

Matlack, G. 1994. Vegetation dynamics of the forest edge - tends in space and successional time. J. Ecol. 84: 113 - 123.         [ Links ]

Matteucci, S. D. y A. Colma. 1982. Metodología para el estudio de la vegetación. OEA. Washington, DC. USA. pp. 51-54        [ Links ]

McCune, B. and M. J. Mefford. 2002. PC - ORD. Multivariate analysis of ecological data (Version 5). MjM Software. Gleneden Beach, OR. USA s/p.         [ Links ]

Mendoza S., I. 2008. Regeneración de la biodiversidad de especies leñosas en un marco de degradación de hábitats mediterráneos de montaña: combinación de interacciones ecológicas y manejo humano. Tesis de doctorado. Departamento de Ecología, Universidad de Granada. Granada, España. 228 p.         [ Links ]

Montenegro, A. L. y O. Vargas R. 2008. Caracterización de bordes de bosque altoandino e implicaciones para la restauración ecológica en la Reserva Forestal de Cogua (Colombia). Revista Biología Tropical. 56 (3): 1543 - 1556.         [ Links ]

Moreno, C. E. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. CYTED, ORCYT, UNESCO. Zaragoza, España. 84 p.         [ Links ]

Müeller – Dombois, D. and H. Ellenberg. 1974. Aims and methods of vegetation ecology. John Wiley. & Sons. New York, NY. USA. 547 p.         [ Links ]

Návar - Cháidez, J. y S. González – E. 2009. Diversidad, estructura y productividad de bosques templados de Durango, México. Polibotánica 27: 71 - 87.         [ Links ]

Peña B., J. C., A. Monroy A., F. J. Álvarez S. y M. S. Orozco A. 2005. Uso del efecto de borde de la vegetación para la restauración ecológica del bosque tropical. Revista Especializada en Ciencias Químico - Biológicas 8 (2): 91 - 98.         [ Links ]

Pickett, S. T. A. and M. J. McDonnell. 1989. Changing perspectives in community dynamics: a theory of successional forces. Tree. 4 (8): 241 - 245.         [ Links ]

Prach, K. and L. R. Walker. 2011. Four opportunities for studies of ecological succession. Trends in Ecology & Evolution. 26 (3): 119 - 123.         [ Links ]

Santos, T. y J. Tellería. 2006. Pérdida y fragmentación de hábitat: efecto sobre la conservación de las especies. Ecosistemas 15 (2): 1 - 7.         [ Links ]

Statistical Package for the Social Sciences (SPSS). 2006. SPSS Base (15.0) user's manual. SPSS Inc. Chicago, IL. USA. 637 p.         [ Links ]

Suárez D., D. 2008. Formación de un corredor de hábitat de un bosque montano alto en un mosaico de páramo en el norte del Ecuador. Ecología Aplicada. 7 (1, 2): 9 - 15.         [ Links ]

Taylor, A. R., H. Y. H. Chen and L. VanDamme. 2009. A review of forest succession models and their suitability for forest management planning. For. Sci. 55 (1): 23 - 36.         [ Links ]

Turner, M. G., W. L. Baker, C. J. Peterson and R. K. Peet. 1998. Factors influencing succession: lessons from large, infrequent natural disturbances. Ecosystems 1 (6): 511 - 523.         [ Links ]

Ugalde, J., D. Granados - Sánchez y A. Sánchez - González. 2008. Sucesión en el matorral desértico de Larrea tridentata (DC) Cov. en la sierra De Catorce, San Luis Potosí, México. Terra-Latinoamericana 26 (2): 153 - 160.         [ Links ]

Vargas, O., J. Premauer y C. Cárdenas. 2002. Efecto del pastoreo sobre la estructura de la vegetación en un páramo húmedo de Colombia. Ecotrópicos 15 (1): 33 - 48.         [ Links ]

Vargas, O. 2007. Guía metodológica para la restauración ecológica del bosque Alto Andino. Grupo de Restauración Ecológica, Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia. 194 p.         [ Links ]

Véliz, M., N. Gallardo, M. Vásquez y R. Luarca. 2001. La vegetación montana de Guatemala. Ciencia y Tecnología (6): 3 - 61.         [ Links ]

Williams L., G, R. H. Manson y E. Insuza. 2002. La fragmentación del bosque mesófilo de montaña y patrones de uso del suelo en la región oeste de Jalapa, Veracruz, México. Madera y Bosques 8 (1): 73 - 89.         [ Links ]