Depredación de las semillas de Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham.

Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham. seed predation

Cecilia Nieto de Pascual Pola¹

Fecha de recepción: 16 de abril de 2012;
Fecha de aceptación: 9 de octubre de 2012

RESUMEN

La depredación en los bosques de coníferas es trascendente como proceso sustancial de su conservación, ya que su intensidad y las partes utilizadas definen cambios estructurales en los ecosistemas. El consumo de semillas, en particular, implica una fuerza de selección en virtud de que supone pérdida de germoplasma, por un lado, y, por otro, una nueva distribución del mismo. Con el propósito de conocer el efecto del forrajeo de semillas de oyamel sobre el potencial reproductivo de la especie, se llevó a cabo un experimento en la Estación Experimental Forestal Zoquiapan, en el Estado de México; se trabajó bajo dos condiciones de apertura de dosel (abierto y cerrado), se aplicaron tres tratamientos y dos repeticiones que consistieron en trampas construidas ex professo para determinar la intervención de roedores, aves y roedores-aves en conjunto. Dentro de cada una se colocaron 100 semillas, dispuestas en 10 grupos de 10 en un arreglo regular. Se hizo una evaluación semanal, durante la cual se contabilizaron las remanentes y se repuso el material perdido. Los resultados indican que la pérdida más alta de este material se registró en el bosque abierto en las trampas correspondientes a la interacción aves y roedores, y la más baja en las específicas para estos últimos, donde la supervivencia fue de 80%, pero sin diferencias significativas entre esta tasa y la correspondiente a las aves. Se concluye que la depredación de las semillas no parece ser un factor de riesgo para la conservación de Abies religiosa.

Palabras clave: Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham., depredación, forrajeo, herbivoría, semillas, trampas.

ABSTRACT

Key words: Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham. predation, foraging, herbivory, seeds, traps.

La disponibilidad de semillas para los depredadores cambia durante cada ciclo reproductivo y poco se sabe sobre su impacto en las poblaciones de plantas así como de los costos de forrajeo asociados al consumo de semillas (Fedriani y Manzaneda, 2005). La depredación es una relación trófica que involucra a un organismo que consume una parte o en su totalidad a otro para obtener energía. Se establece una interdependencia numérica y funcional entre ambos, de modo que si decrece la población depredadora, se incrementa la población presa. Sin embargo, el fenómeno con herbívoros, como consumidores primarios, y las plantas, como productores primarios, se define en otro esquema de regulación, pues en esta opción la presa no se puede escapar o mimetizar. Dirzo (1983) los denomina "depredadores de plantas".

Dicha interacción es importante en términos de regeneración cuando las partes consumidas son los órganos o componentes reproductivos; por ejemplo, frutos, conos y semillas; las últimas son consideradas como la primera fenofase más vulnerable del ciclo de vida de las plantas (Dirzo, 1983). A nivel de todo el ecosistema, Camacho (1994) indica que son lo más rico en nutrimentos dentro de las plantas, por lo cual están fuertemente sometidas a depredación. En el caso de las coníferas es un factor que se debe considerar pues se ha calculado que la incidencia de los herbívoros sobre los conos provoca una pérdida de 55% del germoplasma que se produce (McNaughton y Wolf, 1973), y finalmente es un factor que define la distribución de las especies.

En los bosques templados, la depredación ocurre sobre hojas, cortezas, frutos, conos, plántulas y semillas; la realizan aves, mamíferos y reptiles, además de invertebrados diversos, que actúan desde la raíz. Las opiniones de forestales y biólogos de campo coinciden en que los roedores y aves son las principales plagas que destruyen las semillas de coníferas (Radwan, 1970).

Los roedores son herbívoros importantes en los bosques por su diversidad de especies, de hábitos alimentarios y por sus poblaciones numerosas. Los ratones y las ardillas son omnívoros, y tienen acceso a una gran diversidad de productos para alimentarse; se han observado síntomas de forrajeo de hongos micorrizógenos asociados al bosque de oyamel (Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham.) realizado por Paromyscus, Reinthrodontomys y Microtus (Valenzuela et al., 2000). Pero su repercusión sobre las semillas tiende a ser muy dañina, la cual ha sido ampliamente documentada desde hace varias décadas: Abbott y Belig (1961) y Abbot (1966) refieren el consumo de Pinus strobus L. y de Juniperus virginiana L., tanto por palomas blancas como por ardillas. Ahlgren (1966) identificó diferencias dietéticas entre el ratón de patas blancas (Peromyscus maniculatus Wagner, 1845) que se alimenta de semillas de Pinus banksiana Lamb., mientras que el ratón de lomo rojo (Clethrionomys gapperi (Vigors, 1830) y el saltador (Zappus hudsonius Zimmermann, 1780), además de dicha semilla de pino, complementan su alimentación con plantas suculentas y con frutos. Musálem (1984) señaló a los roedores como los principales consumidores de semilla de Pinus montezumae Lamb. Cetina (1984) obtuvo resultados que corroboran lo anterior para Pinus cembroides Zucc., pues la totalidad de su muestra fue consumida en ocho días por ratones. Esto debe obedecer a la alta palatabilidad del piñón, ya que las semillas están rodeadas de una testa dura, lo que implica un mayor esfuerzo para el depredador, y que pudiera desalentarlo si el alimento no fuera satisfactorio, porque resultaría poco eficiente invertir tiempo para conseguir el recurso.

La depredación ejercida por aves sobre las simientes de diversas coníferas, como los pinos de semilla grande, y para otros géneros arbóreos asociados a los pinares ha sido abordada por varios autores. Entre ellos, Castro et al. (1999) concluyeron que la incidencia de Loxia curvirostra, Linnaeus 1758, Parus spp. y Carduelis spp. es responsable de más de 80% de la pérdida de semilla de Pinus sylvestris L. La primera especie, distribuida en gran parte de Europa, depende principalmente de las semillas de la Picea de Noruega (Picea abies (L.) H. Karstens), lo que se manifiesta en su reproducción y estrategias de movimiento, que están en función de los patrones de producción de semillas de la especie forestal (Newton, 2006). En este contexto, la distribución del pájaro carpintero americano [Nucifraga columbiana (Willson, 1811)] se asocia con la presencia de Pinus ponderosa Douglas ex Lawson, Pinus albicaulis Engelm., Pinus flexilis James, Pinus edulis Engelm., Pinus monophylla Torr. & Frém., Pinus jeffreyi Balf. y de Pseudostsuga menziesii (Mirb.) Franco (Giuntoli y Mewaldt, 1978).

Con respecto a la semilla de Abies se tienen datos contrastantes. Abbott (1962) le atribuyó al género propiedades repelentes a las que reaccionan algunos mamíferos pequeños. Por ejemplo, a cinco ratones (Peromyscus leucopus Rafinesque, 1818) se les alimentó con semillas de Abies balsamea (L.) Mill., Pinus strobus L., Pinus resinosa Ait., Picea glauca (Moench) Voss y Tsuga canadensis (L.) Carr. La semilla de oyamel prácticamente no fue consumida, pues solo un ratón, que estaba al borde de la muerte por inanición, se comió una semilla, de un total de 7 500. En observaciones de campo, el autor destaca que esta especie de roedores y el ratón campestre de lomo rojo (Clethrionomys gapperi solus Hall & Cockrum, 1952) ingirieron casi medio kilogramo de semillas de pino en 68 días, mientras que la de oyamel prácticamente no la tocaron. Franklin (1964) registró que los daños en Abies balsamea ocasionados por las ardillas Douglas (Tamiasciurus douglasii Bachman, 1839) consistían en tirar los conos, sin haber rastros de haberlos abierto o comido sus semillas.

Smith (1970, citado por Ángeles, 1998) definió a las semillas de Abies como una última opción alimentaria para los roedores, ante el fuerte olor que desprenden, derivado de la composición química de la resina, que tiene un alto contenido de grupos benzeno, solubles en alcohol y muy volátiles. En contraste, Fowels (1965) identificó que los roedores consumieron 95% de Abies lasiocarpa (Hook.) Nutt. en dos semanas, bajo condiciones experimentales. De acuerdo a Lanner (1983) las ardillas rojas (Tamiasciurus hudsonicus Erxleben, 1777) generalmente comen semillas de esa misma especie de abeto después de haber ingerido las de otras coníferas almacenadas.

El estudio se llevó a cabo en la Estación Experimental Forestal Zoquiapan de la Universidad Autónoma Chapingo, ubicada dentro del Estado de México en el municipio Ixtapaluca, entre los 19°12'30" y 19°20'00" de latitud norte y los 98°42'30" y 98°30'00" de longitud oeste; sus colindancias son al norte, el ejido Río Frío y el Parque Nacional Zoquiapan; al sur, el ejido Tlalmanalco y el Parque Nacional Izta-Popo; al este, el Ejido San Martín Cuahutlalpan y al oeste, el Ejido Nuevo Centro de Población San Gabriel, el ejido Río Frío y el Parque Nacional Izta-Popo. Comprende 1 638-59-14 ha de terrenos federales en la parte sur del Parque Nacional Zoquiapan (UACH, sf).

Se caracteriza por la dominancia de coníferas en particular de Pinus hartwegii Lindl., pero destacan también diversos taxa como Pinus montezumae Lamb. y Abies religiosa que son propias del lugar, y coexisten con otras introducidas que se han adaptado exitosamente como Pinus ayacahuite Ehrenberg, Pinus pseudostrobus Lindl. y Psedotsuga spp. Forman asociaciones dominadas por uno o dos taxa, pero llegan a establecerse mezclas de hasta cuatro especies, entre ellas Cupressus lindleyi Klotzsch ex Endl. o con latifoliadas como Alnus firmifolia Fernald, Arbutus xalapensis Kunth, Quercus spp., Salix oxylepis C. Schneider y Buddeia parviflora HBK. Son abundantes las formas herbáceas o arbustivas, representadas por Senecio angulifolius DC, Symphoricarpos microphyllus Kunth, Senecio cinerarioides HBK., y los pastizales conformados por Muhlenbergia spp., Festuca spp. y Calamagrostis spp. (UACH, sf).

La fórmula climática en la Estación es C (w2) (w) (b') i g de acuerdo a la clasificación de Köppen modificada por García (1973), que corresponde al menos húmedo de los templados subhúmedos, con lluvias en verano y la época más seca en el invierno. La oscilación térmica anual entre 5.0 oC y 18.0 oC, y junio es el mes más caluroso. La temperatura media del mes más frío varía de –3.0 ºC a 18 ºC y del mes más caliente, de 6.5 ºC a 20 ºC; la media anual es de 11.1 ºC, y los valores más bajos se presentan en enero, febrero y diciembre, y los más cálidos en abril, mayo, junio, julio y agosto; la temperatura del mes más caliente es de 22.0 ºC. Las heladas ocurren de noviembre a febrero. La precipitación anual promedio es de 964.1 mm; el número de días con lluvia es entre 90 y 119 (UACH, sf).

Se eligieron dos localidades para definir opciones de apertura de dosel (Eiten, 1968): bosque abierto, con una cobertura de 30%, aproximadamente, en el paraje Texcalietla; y bosque cerrado, con una cobertura de 60 al 70%, en el paraje Piedras Blancas.

Se manejó un sistema de trampeo para controlar la entrada y salida de los depredadores (Howe y Brown, 1999), en un diseño experimental de tres tratamientos: roedores, aves y roedores + aves con tres repeticiones, con base en las recomendaciones de Musálem (1984), con dos aperturas de dosel, abierto y cerrado. Las trampas se construyeron con las siguientes características:

a) Roedores: consistieron en armazones de madera de 2 m de ancho por 2 m de largo por 50 cm de fondo, elaboradas con tiras de 5 x 2.5 cm. Se les cubrió por cinco lados con tela de mosquitero de aluminio de 1 m de ancho. La sexta cara quedaba al descubierto y estaba dirigida hacia el suelo. Cada trampa se colocó sobre cuatro morillos de 8 cm de altura, i.e., uno en cada esquina para permitir la entrada a los mamíferos; con este diseño se esperaría que las aves fueran excluidas (Figura 1).

b) Aves: tenían el mismo diseño, medidas y materiales que las anteriores, pero la cara descubierta quedó hacia arriba. Se les colocó una cinta de lámina de 10 cm de ancho sobre el borde de cada uno de los lados de la cara superior, con la intención de evitar el acceso de los roedores (Figura 2).

c) Aves y roedores: se delimitó una superficie de 2 x 2 m sobre el suelo, utilizando "mecahilo" que se fijó al sustrato con estacas de metal enterradas de modo que se favoreciera el acceso libre de ambos tipos de animales (Figura 3).

Dentro de cada trampa se colocaron 100 semillas de Abies religiosa, distribuidas en 10 grupos de 10 semillas cada una, dispuestos en un arreglo espacial regular. Una vez por semana se contabilizaron el número de semillas presentes o remanentes y recolocó nuevo material para mantener 100 semillas por trampa. La duración del experimento fue de tres meses. El germoplasma procedía del antiguo Campo Experimental San Juan Tetla del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias y fue recolectado el invierno anterior; se conservó en refrigeración a 5 ºC en el Laboratorio de Germoplasma Forestal del Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales (CENID-COMEF).

A los datos derivados de las observaciones realizadas en las trampas se les aplicaron los análisis estadísticos conducentes para asociar al tipo de depredador, con la apertura de dosel en función del tiempo. Se trabajó con el programa SAS versión 7.0 (SAS, 1999)

En el Cuadro 1 se muestra el resultado del análisis estadístico de los datos experimentales. Los factores evaluados interaccionaron en forma significativa en la gran mayoría de las fechas; la excepción fue el 15 de mayo, cuando el factor de depredación actuó de forma independiente. Esto quiere decir que las comparaciones entre las medias deben hacerse para un factor en cada uno de los niveles.

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Para calcular la depredación de las semillas a través del tiempo se analizaron los datos en términos de supervivencia con el siguiente modelo (Figura 4):

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Donde:

Σ= Periodos de muestreo (9)

lx = Tiempo en días

]]> Pqx= Supervivencia de semillas (al To= ratio:100/100)

lx(i)= Tiempo i, e.g. lx(1)= tiempo uno

Pqx(i)= Tiempo i, e.g. Pqx(1)= supervivencia al tiempo uno

E.g.

Tiempo= 0, lx = Pqx= lx(0) = 1

Tiempo= 1, lx(1) = 1xPqx(1)

Tiempo= 2, lx(2) = 1xPqx(1) + Pqx(2)

Se analizó la asociación entre los tipos de dosel (abierto o cerrado) sobre la depredación por tipo de depredador (Figuras 5 y 6).

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Los datos experimentales indican que la depredación de la semilla de Abies religiosa es significativamente baja, pues el porcentaje remanente en las trampas fue cercano a 100% en la mayoría de las fechas en las que se realizó el muestreo.

La pérdida más notoria del material se registró, preferentemente, en el tratamiento de bosque abierto, tanto para aves como para roedores; en contraste, la depredación más baja se dio dentro de las trampas específicas para roedores, aun cuando, en general, no se verificaron diferencias significativas (p>0.05) entre esta tasa de depredación y la ejercida por las aves.

Estos resultados llaman la atención ante el potencial de consumo de recursos esperado en los ecosistemas dominantes del lugar que son los pinares, cuando se ha destacado que en el Estado de México, entre los bosques templados los de encino son las comunidades vegetales más ricas en número total de especies (de mamíferos) y de endémicas (65 especies en total, 17 endémicas) seguidos, en orden decreciente, por los de coníferas (58, 13, respectivamente) (Chávez y Ceballos, 1998).

En la Estación se tiene consignada la presencia de diversos roedores, entre ellos Peromyscus maniculatus (Aguilar y Plateros, 2003), ratón omnívoro, que prefiere frutos y semillas, además de hongos, vegetación verde en pequeñas porciones y hasta algunos invertebrados (Whittaker, 1966; Wolff et al., 1985), lo que explica capacidad de sobrevivir en ecosistemas muy contrastantes (Matamoros-Trejo y Cervantes, 1992).

El comportamiento de los números a lo largo del experimento casi no varió en las diferentes fechas, hecho que sugiere que las trampas fueron visitadas rutinariamente por animales de colonias locales y que la proporción de semillas eliminadas en cada visita fue muy semejante. Además, el que no decayeran las cifras en función del tiempo sugiere que no se generó un aprendizaje en los animales, lo que declara al recurso como poco conveniente para ser comido.

Otra explicación se refiere a que el consumo no ocurra en el sitio de recolecta, como lo ejecutan los Heteromyidae, los Muridae de las subfamilias Cricetinae, Cricetomyinae así como de la subfamilia Sigmodontinae y algunas especies de Sciuridae (Ryan, 1989), cuya costumbre es la de llenar sus abrazones (cheek pouches) de productos comestibles (semillas, raíces, hongos, etcétera) y transportarlos a la madriguera, para ahí inspeccionarlos, comerlos o almacenarlos (Vander Wall y Longland, 1999). De acuerdo a Lanner (1983), las ardillas rojas, por lo general, comen semillas de abeto subalpino después de ingerir las almacenadas. Tal es el caso de Spermophilus variegatus, habitante de los bosques templados del Estado de México y del Eje Neovolcánico (Chávez et al., 2009), que acarrea bellotas y semillas de Lupinus sp. y de pinos, aunque se alimenta de una gran variedad de productos naturales: bellotas, flores, frutos, moras, además de semillas; esta amplia dieta la distribuye a partir de la disponibilidad del recurso, por lo que las últimas las consume durante el otoño (Oaks et al., 1987). Asimismo se ha consignado que Sciurus aureogaster, ardilla arborícola gris o de vientre rojo (Valdés, 2003), se alimenta de semillas, frutos, hojas, así como de huevos de aves, lo que ha propiciado que se involucre en procesos de competencia con grupos animales muy diversos (Palmer et al., 2007) pues consume los recursos si los encuentra en el sitio que habita, hecho que explicaría su amplia distribución: desde Norteamérica hasta Guatemala.

Los hábitos alimentarios de algunas especies de roedores pudieran interpretar, también, los resultados de la presente investigación. Por ejemplo, la ardilla Spermophilus mexicanus (Erxleben, 1777) habita en el lugar, pero permanece en las praderas de tomentilla (Potentilla candicans Humb. & Bonpl.) en donde consume materia vegetal, que consiste en pastos y fibras (Valdez y Ceballos, 1991) y no acude a la semillas de las coníferas. Los conejos (Sylvilagus floridanus J. A. Allen, 1890), igualmente, prefieren los espacios abiertos.

Los datos obtenidos sugieren a la depredación como un factor de baja importancia en términos de pérdida de semillas de oyamel, lo que puede obedecer, en parte, a su alto contenido de resina. La oleorresina es el componente químico y mecánico para la defensa de las coníferas, que en el caso de Abies se produce en células generadoras de resina de vida corta y en vejigas resinosas, que responden al ataque en proporción a la intensidad del daño. Aún cuando la concentración de monoterpenos de la oleorresina varía por especie, contiene limoneno, que por sí mismo y sus productos de oxidación, provoca irritaciones respiratorias y de la piel (Dayisoylu y Alma, 2009).

De las características físicas de la oleorresina, la viscosidad es una de las más agresivas para los depredadores, porque tiene una adherencia fuerte sobre cualquier superficie, y, una vez que las vesículas resiníferas son reventadas, las olefinas monoterpénicas se evaporan y los diterpenos comienzan a cristalizar (Cates, 1996); en el caso de las semillas de oyamel, en virtud de que las vejigas las rodean, dificultan la obtención de los tejidos suaves (endospermo y embrión).

Simplemente por el olfato, los roedores reconocen tanto el origen del producto como su viabilidad de ser consumido.

Record et al. (1976) lo comprobaron en un experimento con Peromyscus maniculatus en el cual los utilizaron para determinar el efecto de las sustancias volátiles sobre el consumo de semillas de Pseudotsuga mensiezii (Mirb.) Franco; concluyeron que pueden tener impacto negativo sobre sus quimiosensores, de tal manera que los ahuyentan, o bien que los confunden porque asocian el olor con los componentes de las ramas, la corteza, la hojas y lo reconocen como un recurso no comestible, pero de uso, por ejemplo como material para la formación de nidos.

Es conocida la baja preferencia de los roedores por semillas con esta condición; Schreiner et al. (2000) lo confirmaron al comparar la ingesta controlada de semillas de Abies alba Mill. y Picea abies por roedores, en la que resultó más consumida la segunda. La semilla de oyamel representa un recurso de alta demanda de energía contra muy bajo rendimiento, porque deja a los animales más vulnerables al ataque de sus propios depredadores al invertir tiempo en pelar la semilla cuando la cubierta es difícil de manipular (Phelan y Baker, 1992).

Con respecto a la ornitofauna, el tiempo y el esfuerzo que requiere un consumidor se incrementan en proporción al número de semillas vanas (Jordano, 1990 in Fuentes y Schupp, 1998); por lo tanto, se esperaría que las especies con esa condición sean poco atractivas para propósitos alimentarios. Las aves acuden a dicha opción cuando están en el árbol, pues son menos vulnerables a los cazadores que si permanecen en el suelo; en cuanto caen la semillas, los lagomorfos las consumen (Fuentes y Schupp, 1998). De hecho, se ha confirmado que aún con abundancia de semillas, muchos pájaros prefieren no estar presentes en bosques abiertos ante el riesgo de ser atacados por depredadores, conducta que pudiera explicar la poca pérdida del material en las trampas exclusivas para aves, a pesar de que se reconoce que llegan a consumir hasta cuatro veces más semillas que los mamíferos (Nilsson, 1979).

La pérdida más baja del material se registró en las trampas destinadas a roedores, y la más alta en trampas de libre acceso para ambos tipos de depredador.

La depredación de las semillas de Abies religiosa no es significativa por efecto de aves o de roedores de modo específico, ni por la interacción de ambos, por lo que no constituye un factor de riesgo para la conservación de la especie.

AGRADECIMIENTOS

Este experimento se llevó a cabo bajo el auspicio del PADEP de la Universidad Nacional Autónoma de México con el proyecto Núm. 003327. Se agradece al personal del aserradero de la División de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma Chapingo el apoyo brindado para la elaboración de las trampas y a los responsables de la Estación Forestal Experimental Zoquiapan por haber autorizado el establecimiento del experimento. Al Ing. Francisco Camacho Morfín por sus sugerencias en el análisis estadístico. En memoria del Dr. Miguel Ángel Musálem S., a quien se le reconoce su valiosa asesoría para la realización de este estudio.

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