Germinación de especies de cactáceas en categoría de riesgo del desierto chihuahuense
Germination of cacti species under risk status of the chihuahuan desert
Joel Flores1* y Enrique Jurado2
1 División de Ciencias Ambientales. Instituto Potosino de Investigación Científica y Tecnológica, A.C. *Correo-e: joel@ipicyt.edu.mx
2 Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Nuevo León.
]]>Fecha de recepción: 16 de mayo de 2011.
Fecha de aceptación: 8 de diciembre de 2011.
RESUMEN
Se presenta una síntesis de los principales resultados sobre germinación de semillas de 28 cactáceas con estatus de conservación y cuatro sin estatus, nativas del desierto chihuahuense. Se incluye la información referente a la presencia de latencia y la forma de romperla, requerimientos de luz, impacto del tiempo de almacenamiento, competencia entre semillas y el efecto del tamaño de las semillas en la germinación. En tres de 17 taxa del género Turbinicarpus se documenta la existencia de latencia y en dos de ellas su pérdida con el paso del tiempo; algo similar se observa en dos especies de Opuntia, pero en combinación con la ayuda de hongos que escarifican la cubierta de las semillas. Entre los taxa con estatus, 17 tienen latencia (germinación ≤ 70%) y las restantes fueron fotoblásticas positivas, con semillas pequeñas cuyo peso fue menor de 1 mg. De dos cactáceas columnares endémicas de México, Isolatocereus dumortieri mostró menor porcentaje de germinación con el aumento de la densidad de semillas; mientras que la germinación de Myrtillocactus geometrizans no fue afectada por este factor. Las semillas pequeñas de cuatro años de edad de Astrophytum myriostigma registraron valores de germinación mayores y esta fue más rápida que en las grandes. Se discuten futuras líneas de investigación que contribuyan a entender la dinámica de las semillas de cactáceas en condiciones ambientales actuales y futuras para fomentar su conservación.
Palabras clave: Cactaceae, escarificación, germinación, latencia, plantas desérticas, semillas.
ABSTRACT
A synthesis of the main results of seed germination of 28 cacti under risk status and 4 without risk from the Chihuahuan Desert is presented here. The effect on germination of dormancy, light, seed age, seed competition and seed size were assessed. Three out of 17 taxa of the genus Turbinicarpus showed dormancy and two of them lost dormancy with age. Two Opuntia species also lost dormancy with age, aided by the presence of fungus that scarified the seed coat. From 28 cacti species at risk, 17 were dormant (germination ≤ 70%); and 11 non-dormant species were positive photoblastic that had small seeds (<1 mg). From the germination of two endemic columnar species, Isolatocereus dumortieri reduced germination at higher seed densities, while that of Myrtillocactus geometrizans was unaffected by seed density. 4 yr old small seeds from threatened Astrophytum myriostigma germinated faster and at higher per cent than large seeds. Future research lines are suggested to get a better understanding of cacti seed dynamics in current and future conditions in order to contribute to the preservation of these plants.
]]> Key words: Cactaceae, seed dormancy, germination, seed scarification, desert plants, seeds.
En el Desierto Chihuahuense existe una gran riqueza de especies forestales no maderables, como las cactáceas, muchas de ellas clasificadas en diversas categorías de riesgo debido, entre otras causas, a la recolecta ilegal a la que están sujetas (Hernández y Godínez, 1994; Hernández y Bárcenas, 1995, 1996; Gómez-Hinostrosa y Hernández, 2000; Hernández et al. , 2001). Se ha sugerido que su propagación ex situ puede ser un medio para reducir su extracción ilegal (Hernández y Bárcenas, 1995; Rojas-Aréchiga y Vázquez-Yanes, 2000; Boyle y Anderson, 2002; Robbins, 2003). Sin embargo, a pesar de la importancia de la biología de la germinación de semillas en la reproducción de las cactáceas, los estudios pioneros sobre este tema datan de 1959 (Rojas-Aréchiga y Vázquez-Yanes, 2000; Godínez-Álvarez et al., 2003).
El presente trabajo es una síntesis de los principales resultados obtenidos sobre la germinación de especies de la familia Cactaceae clasificada en alguna categoría de riesgo y que se distribuyen en el Desierto Chihuahuense. Se consideran como factores fundamentales la presencia de latencia en las semillas y la forma de romperla, el requerimiento de luz, la competencia entre semillas, el efecto del tiempo de almacenamiento, para germinar y del tamaño de las semillas.
Latencia de semillas y formas de romperla
La latencia de las semillas es una estrategia adaptativa de las plantas muy común en ambientes hostiles e impredecibles, tales como los áridos y semiáridos (Jurado y Moles, 2003; Jurado y Flores 2005). Varias cactáceas la presentan, y se han usado muchos tratamientos para tratar de romperla; por ejemplo, la inmersión en ácido para simular el paso de las semillas por el tracto digestivo de vertebrados, el lavado de las semillas para diluir o remover compuestos químicos existentes en la testa y que inhiben la germinación, la escarificación mecánica (parecida a la abrasión natural) y los períodos de estratificación ( over-wintering ) y postmaduración ( after-ripening ) (Rojas-Aréchiga y Vázquez-Yanes, 2000).
En diversas experiencias se evaluó la germinación de 17 taxa del género Turbinicarpus , el cual se caracteriza por tener todas sus especies con alguna categoría de riesgo e incluidas en el Apéndice I de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazas de Flora y Fauna Silvestres (CITES). Las semillas se pusieron a germinar a 25 °C con fotoperiodo de 12 horas luz por 12 horas de oscuridad; el material consistió en semillas de todos los taxa recolectadas en los 10 meses previos al experimento y semillas almacenadas por varios años para cinco especies. Las semillas se depositaron en cajas Petri con arena estéril; el sustrato se escogió con base en pruebas preliminares en las cuales se demostró que retiene mayor humedad que el papel filtro. Se tuvieron cinco repeticiones, con 20 semillas en cada una y sin pre-tratamientos promotores de la germinación.
Solamente T. pseudopectinatus (Backeberg) Glass et Foster, T. lophophoroides (Werdermann) Buxbaum et Backeberg y T. jauernigii Frank (Cuadro 1) presentaron latencia. Con el paso del tiempo se determinaron tres patrones de germinación (Cuadro 2): a) las semillas pierden viabilidad al año, b) las semillas permanecen viables y germinan de manera similar hasta por dos años y c) la germinación aumenta en semillas de 1 y 2 años de edad, al romperse su latencia (Flores et al., 2005). En estudios recientes con Opuntia leucotricha DC. y O. streptacantha Lem. (sin status de conservación), se determinó que la latencia se rompe con el paso del tiempo en combinación con hongos que escarifican la cubierta de las semillas (Delgado-Sánchez et al., 2010, 2011). En ambientes áridos y semiáridos no se considera que estos organismos sean relevantes (Porras-Alfaro et al. , 2008), pero a partir de los resultados anteriores debiesen tomarse en cuenta. Por lo tanto, sería importante realizar estudios sobre el tema, con otros taxa de la familia Cactaceae.
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Así mismo, se han aplicado putrescinas en Turbinicarpus , policationes de bajo peso molecular usados como promotores de la germinación, sin resultados positivos; sin embargo se corroboró que la latencia de T. pseudopectinatus y de T. lophophoroides se rompe con el paso del tiempo (Flores et al., 2008).
Fotoblastismo en cactáceas
Existen tres posibles respuestas de germinación por efecto de la luz (Baskin y Baskin, 1998): a) especies con requerimiento absoluto de luz (fotoblastismo positivo), b) las que germinan de manera similar en luz y en oscuridad (fotoblastismo neutro) y c) las que tienen un requerimiento absoluto de oscuridad (fotoblastismo negativo). A continuación se describe un ensayo en el cual se evaluó el efecto de la luz en la germinación de 28 especies de cactáceas en categorías de riesgo. Las semillas se pusieron a germinar a 25 °C con dos tratamientos: a) fotoperíodo de 14 horas luz/ 10 horas oscuridad y b) germinación en oscuridad total. El material se dispuso en cajas Petri con arena estéril. Para el tratamiento de oscuridad, las cajas Petri fueron cubiertas con una doble capa de papel aluminio, se consideraron cinco repeticiones, con 20 semillas en cada una de ellas. Se aplicó riego diario; para el tratamiento de oscuridad se utilizó luz verde.
Con el fin de explorar las diferencias en germinación (%) entre tratamientos de luz, se realizó un ANOVA de dos vías, con el taxón y la luz como factores principales. Este análisis se hizo solo en las 11 especies carentes de latencia; aunque los resultados sugieren que todos los taxa requieren de luz para germinar. De las 28 especies estudiadas, 17 presentaron latencia ó germinación ≤ 70% (Cuadro 3). Las once restantes sin latencia fueron fotoblásticas positivas y con semillas pequeñas con pesos menores a 1 mg (Flores et al., 2006). Lo anterior coincide con registros recientes en cactáceas, en los que se cita su necesidad de luz para germinar, cuando son semillas pequeñas (Flores et al., 2011). El fotoblastismo positivo es una estrategia evolutiva importante, ya que es una de las características ecofisiológicas que favorecen la formación de bancos de semillas en el suelo (Bowers, 2000; Rojas-Aréchiga y Batis 2001), los cuales también se relacionan con el tamaño de las semillas (Thompson et al., 1993, 2001; Hodkinson et al., 1998). Por lo tanto, es posible que las especies de cactáceas que son fotoblásticas positivas de semillas pequeñas formen bancos de semillas persistentes en el suelo (Rojas-Aréchiga y Batis, 2001), como ocurren en otras familias botánicas (Baskin y Baskin, 1989; Pons, 1991). Sin embargo, existen muy pocos estudios sobre el particular (De Viana, 1999; Bowers 2000, 2005; Montiel y Montaña, 2003), lo que resulta en una línea de investigación interesante para este diverso grupo vegetal.
De las especies sin latencia, 10 no germinaron en condiciones de oscuridad, y una presentó muy bajo porcentaje (7%). De las 11 especies con germinación menor al 70% en luz, solamente tres tuvieron valores altos cuando fueron transferidas de la oscuridad a la luz (Flores et al., 2006). Resultados similares han sido documentados para otras cactáceas (Romero-Schmidt et al., 1992; Maiti et al., 1994). Las otras ocho especies registraron porcentajes mayores de germinación en el tratamiento de luz inicial, que cuando fueron transferidas de la oscuridad a la luz. Baskin y Baskin (1998) sugieren que las semillas fotoblásticas positivas de algunos taxa pueden entrar en latencia secundaria durante la imbibición en oscuridad por períodos extendidos, fenómeno al cual denominan "skotolatencia". Así, es posible que el tratamiento de oscuridad haya provocado la pérdida de fotosensibilidad en las semillas bajo estudio.
Competencia entre semillas
La densidad de semillas en el suelo depende de su forma de dispersión; por ejemplo, los frutos que poseen pulpa son consumidos principalmente por vertebrados frugívoros, quienes dispersan las semillas en grupos al regurgitar o al defecar (Traveset, 1998). La ingesta de semillas promueve la germinación en muchas plantas (Traveset, 1998; Verdú y Traveset, 2004) entre ellas algunas cactáceas (Cortés-Figueira et al. , 1994; Pedroni y Sánchez, 1997; Godínez-Álvarez y Valiente-Banuet, 1998; Naranjo et al. , 2003). A pesar de que en las excretas las semillas se presentan en grupos, no se han realizado estudios sobre del efecto de la competencia en su germinación, sino solamente en semillas individuales.
]]> Isolatocereus dumortieri (Scheidw.) Backeb. y Myrtillocactus geometrizans (Mart. ex Pfeiff.) Console son cactáceas columnares endémicas de México (Bravo-Hollis y Sánchez-Mejorada, 1978), sin estatus de conservación y cuyas semillas son dispersadas después de pasar por el tracto digestivo de animales, principalmente mamíferos y aves (Bregman 1988; Pérez-González, 1999; Jiménez-Sierra y Figueroa-Jiménez, 2004). Para evaluar si la densidad de semillas afecta su germinación, se realizó un experimento en el que se utilizaron cinco densidades (1, 5, 10, 20 y 50 semillas) con cinco repeticiones. El material de estudio se colocó en cajas Petri con arena estéril. Las cinco cajas por especie fueron puestas en una cámara de germinación Lumistell ICP-19d-c/iv con un fotoperiodo de 12 horas luz/12 horas oscuridad y a una temperatura constante de 25 °C. En Isolatocereus dumortieri se observó un menor porcentaje de germinación con el aumento de la densidad; mientras que en M. geometrizans no hubo efecto alguno (Figura 1).Estos resultados sugieren que las plántulas de I. dumortieri estarían compitiendo por recursos, o bien relacionarse con el tamaño de los frutos, pues en cactáceas los más grandes suelen incluir un mayor número de semillas (Ayala-Cordero et al., 2004). En ese caso los de M. geometrizans son pequeños (1 a 2 cm de diámetro) en comparación con los de I. dumortieri (de 3 a 3.5 cm de diámetro) (Bravo-Hollis y Sánchez-Mejorada, 1978). Sin embargo, un animal dispersor podría consumir solo porciones de un fruto grande o muchos pequeños, y con ello se neutralizaría el efecto del número de semillas por fruto.
Es probable que las especies estudiadas tengan diferentes agentes dispersores, por lo que una de ellas enfrente mayor riesgo de competencia con plántulas hermanas. Se esperaría que las semillas de M. geometrizans se dispersen de manera solitaria o en baja densidad, o bien que tengan un agente dispersor secundario (por ejemplo hormigas) que separe las semillas originalmente agregadas en las heces; mientras que las de I. dumortieri sean dispersadas de manera agregada con más frecuencia ( clump dispersal ). No obstante, para entender mejor las implicaciones de la densidad de semillas en la germinación se requiere de investigaciones detalladas sobre su dispersión de las semillas de estas especies (Flores y Jurado, 2009).
También es posible interpretar las diferencias en el efecto de la densidad de semillas en la germinación desde el punto de vista de la capacidad competitiva (Silvertown y Charlesworth, 2001). Tal vez I. dumortieri presente baja capacidad competitiva (selección r ) al disminuir su germinación conforme aumenta la densidad de semillas; en cambio M. geometrizans es más favorecida (selección k ) al no presentar un efecto de la densidad de semillas en la germinación.
Efecto del tamaño de semillas en la germinación
En la literatura se consigna que las variaciones en peso entre semillas de una misma especie reflejan capacidades biológicas diferentes. Por ejemplo, las semillas grandes tienen una capacidad superior para germinar que las pequeñas, cuando están enterradas y posteriormente emergen del suelo (Brown et al., 2003), ya que tienen mayor reserva de nutrimentos (Leishman et al., 2000). Diferencias de 1 mg implican variaciones en la capacidad germinativa (Baloch et al., 2001).
Astrophytum myriostigma Lem. es una cactácea amenazada y endémica del Desierto Chihuahuense, que se distribuye en distintas localidades de dicha región, entre ellas la sierra "El Sarnoso" en el municipio Lerdo, Durango (Sánchez-Salas y Romero-Méndez, 2003). Los individuos de A. myriostigma son extraídos para su uso como plantas de ornato, lo que ha originado la disminución de las poblaciones e incluso la pérdida de una población entera, cuyo hábitat desapareció por la recolecta indiscriminada, además de las actividades mineras. En el 2001, existían alrededor de 100 individuos y su porcentaje de germinación era de 55% para semillas sumergidas en agua por 24h y de 42.5% para semillas sin tratamiento (Rioja-Paradela y Romero-Méndez, 2002); por lo que se infiere que la especie posee latencia de semillas como la registrada para otras especies de la familia Cactaceae (Rojas-Aréchiga y Vázquez-Yanes 2000; Flores et al ., 2005, 2006).
A partir de un banco de semillas que se conservó ex situ se obtuvo material de A. myriostigma de cuatro años de almacenamiento; se le sometió a distintos tratamientos promotores de la germinación para conocer su mejor respuesta y determinar así su capacidad de conservar el germoplasma de esta forma.
Lamb (1959), en una clasificación que realizó sobre el tamaño de semillas de distintas especies de cactáceas consignó que A. myriostigma posee dos tamaños de semilla, por lo que se decidió evaluar su impacto en la germinación. En varios taxa, incluso algunos de la familia Cactaceae, se ha documentado dicho efecto tanto entre especies (Bowers y Pierson, 2001), como dentro de un mismo taxón (Ayala-Cordero et al., 2004).
]]> Las semillas frescas de A. myriostigma germinan bajo distintos tratamientos de manera similar o menor que sin tratamiento alguno (De La Rosa-Ibarra y García, 1994; Arredondo-Gómez y Camacho-Morfín, 1995; Rioja-Paradela y Romero-Méndez, 2002). Sin embargo, no se había evaluado la germinación de semillas "viejas". El material se sembró en cajas de Petri y se colocó en una germinadora automática Lumistell ICP-19d-c/iv con fotoperiodo de 12 h luz/ 12 h oscuridad y temperatura de 25 °C. Se utilizó una mezcla de vermiculita de grano medio (60%) y arena esterilizada (40%). Se evaluaron el porcentaje y la velocidad de germinación en semillas de dos clases de tamaño, significativamente distintas en longitud (P = 0.003) y peso seco (P < 0.0001), pero no en diámetro. Se aplicaron cinco tratamientos para romper la posible latencia tanto en semillas grandes, como en semillas pequeñas; con cinco repeticiones y 30 semillas por repetición, de tal manera que el total de semillas para cada tamaño fue de 750. Los tratamientos consistieron en: 1) inmersión en H2SO4 100%, por 5min; 2) inmersión en agua destilada por 24h; 3) escarificación mecánica, en cuyo caso se retiró con pinzas la testa del embrión, sin dañarlo; 4) enfriamiento, las semillas se mantuvieron a 5 °C por 12 h antes de la siembra y 5) un tratamiento control o testigo, en el cual las semillas se usaron sin ningún tratamiento promotor de la germinación.En el porcentaje de germinación incidieron los tratamientos, el tamaño de las semillas y la interacción tratamiento x tamaño de semilla. Los mejores tratamientos fueron agua destilada y enfriamiento. Las semillas pequeñas mostraron mayor germinación, con respecto al testigo en todos los casos, excepto la escarificación, en el que se obtuvo baja germinación, independientemente del tamaño (Cuadro 4).
El tamaño y la interacción tratamiento × tamaño de semilla afectó la velocidad de germinación. Las semillas pequeñas germinaron más rápido (3.8 semillas día-1) que las grandes (1.7 semillas día-1). Con el tratamiento de H2SO4 la velocidad de germinación en semillas pequeñas fue más alta y con la escarificación, fue mayor en las semillas grandes (Cuadro 4). El resultado de las semillas pequeñas coincide con el consignado por Kikuzawa y Koyama (1999), quienes estudiaron el escalamiento en la absorción de agua necesario para la germinación de 14 especies con distintos tamaños de semilla. Estos investigadores registraron que las pequeñas absorbieron agua más rápidamente que las grandes y que penetran a través de pequeñas grietas en la superficie del suelo, lo que les permite acceder a un micrositio en donde se mantiene la humedad y previene la pérdida de agua.
Las semillas grandes de A. myriostigma , de 4 años de edad, presentaron un porcentaje de germinación parecido al del material de recolecta reciente de la misma población, aunque de tamaño no especificado (Rioja-Paradela y Romero-Méndez, 2002). Sin embargo, las pequeñas de 4 años mostraron una germinación mayor. Así, es probable que algunas de estas tengan embriones inmaduros, cuando jóvenes y que alcancen su madurez con el paso del tiempo. También se ha observado en algunas cactáceas mayor germinación en semillas de 1 año o más, que en semillas recién obtenidas; así mismo hay otras cuya capacidad germinativa es semejante a la de semillas frescas y con semillas de 1 o 2 años de edad (Flores et al. , 2005; 2008), esto sugiere que pueden formar bancos de semillas en el suelo. En conclusión, en las semillas pequeñas de cuatro años de edad se determinaron porcentajes y velocidades de germinación superiores en comparación con las más grandes, lo que podría estar relacionado con su capacidad para absorber agua más rápidamente, o bien tratarse de una estrategia para permanecer en el banco de semillas del suelo por varios años.
CONCLUSIONES
Tres de 17 taxa del género Turbinicarpus tienen latencia.
Las semillas de dos especies de Opuntia pierden latencia con el paso del tiempo, en combinación con la presencia de hongos que escarifican su cubierta.
De 28 especies con estatus de conservación de los géneros Ariocarpus , Epithelantha , Mammillaria , Mammilloydia , Obregonia , Pelecyphora , Thelocactus y Turbinicarpus en 17 se observó latencia (germinación ≤ 70%), y las once restantes fueron fotoblásticas positivas y de semillas pequeñas, con peso menor a 1 mg, que muy probablemente forman un banco de germoplasma natural.
Se determinaron tres patrones de germinación con el paso del tiempo: a) las semillas pierden viabilidad al año, b) las semillas permanecen viables y germinan de manera similar hasta por dos años y c) la germinación aumenta en semillas de 1 y 2 años de edad al romperse la latencia.
]]> Isolatocereus dumortieri mostró menor porcentaje de germinación con el aumento de la densidad; mientras que el de M. geometrizans no fue afectado por la densidad de semillas.Las semillas pequeñas de cuatro años de edad de Astrophytum myriostigma , cactácea amenazada de extinción, tuvieron porcentajes y velocidades de germinación mayores en comparación con las grandes.
AGRADECIMIENTOS
Esta investigación fue financiada por CONAFOR 9769 y por apoyos complementarios que se obtuvieron entre los que destacan: PAICYT (de la UANL); PIFI en estancias de investigación, Millenium Seed Bank (organismo perteneciente a Kew Botanical Gardens) y SEMARNAT 2006-23818. Estudiantes, colegas y personal de apoyo facilitaron esta investigación con invaluables contribuciones de trabajo en campo y laboratorio.
Wangari Muta Maathai. Dominio público.
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