Infestación por Pineus strobi Hartig (Hemiptera: Adelgidae) en una restauración con dos especies de pino

Pineus strobi Hartig (Hemiptera: Adelgidae) infestation in a restoration with two pine species

Azucena Rubín-Aguirre¹, Roberto Lindig-Cisneros¹ y Ek del-Val¹

¹ Centro de Investigaciones en Ecosistemas, Universidad Nacional Autónoma de México. Correo-e: ekdelval@oikos.unam.mx

Fecha de recepción: 21 abril de 2010
Fecha de aceptación: 20 de enero de 2011

Resumen

Los herbívoros invertebrados son un factor limitante para la supervivencia de las plantas en condiciones de restauración, pero existen pocos estudios en los que se haya abordado este tema. En un experimento con una duración de cuatro años que se realizó en Michoacán, México con Pinus pseudostrobus y P. montezumae , crecieron, saludablemente hasta 2006, cuando fueron atacados por Pineus strobi (Hemiptera: Adelgidae). En consecuencia se evaluó el efecto de los adélgidos sobre el arbolado. En 2006 la infestación, a pesar de ser grande, no tuvo efectos significativos sobre el crecimiento de ninguna de las dos especies de pinos. En 2007 se realizó un experimento para eliminar a P. strobi mediante la aplicación del insecticida Decis ® y evaluar su efecto sobre los árboles. Durante ese año se midió la infestación de los insectos y el desarrollo de los árboles mensualmente, durante la temporada de crecimiento. Los resultados muestran que el producto aplicado redujo la infestación de P. strobi en Pinus montezumae , pero no en P. pseudostrobus ; además su uso afectó negativamente el incremento en diámetro basal de P. montezumae . Pinus pseudostrobus no fue dañado por el insecticida, ni por los insectos, y los individuos de P. montezumae infestados por Pineus strobi registraron un crecimiento (altura) mayor que los controles en dos años consecutivos (2006 y 2007). La presencia de Pineus strobi en los taxa evaluados tuvo poca relevancia, puesto que no incidió en su crecimiento.

Palabras clave: Compensación, insecticida, insecto chupador, Pinus montezumae, Pinus pseudostrobus , tolerancia.

Abstract

Invertebrate herbivory is known to be a limiting factor for plant survival under restoration conditions but there are few studies that have dealt with the topic. In a 4-year-old restoration experiment in Michoacan, México, pine trees were growing healthy until 2006 when they were heavily attacked by Pineus strobi (Hemiptera: Adelgidae) therefore it was decided that the effect of the adelgid on the performance of the pines: P. pseudostrobus and P. montezumae must be assessed. P. strobi was eliminated in half of the trees using the insecticide Decis and assessed insect infestation and tree performance monthly throughout the 2007 growing season. The insecticide decreased P. strobi infestation in P. montezumae but not in P. psedostrobus. Insecticide application was not beneficial for tree growth in any species, on the contrary tree performance diminished in P. montezumae. Pinus pseudostrobus was not harmed by insect feeding and individuals of P. montezumae infested by P. strobi showed greater growth than controls. P. strobi infestation for both species seems to be of little relevance since trees did not reduce their growth.

INTRODUCCIÓN

La destrucción del medio ambiente y el cambio en el uso del suelo fueron parte de la tendencia global del siglo pasado, que continúa en el presente, y ambos factores son causantes de graves pérdidas en la biodiversidad y daños al funcionamiento de los ecosistemas. Desafortunadamente, México no se ha sustraído a esos sucesos, y prueba de ello es la tasa de deforestación anual de 1.29% que se registró durante la década de los ochenta, principalmente en las regiones tropicales (Masera et al., 1997).

Con el fin de aliviar la situación se han emprendido múltiples proyectos de conservación y restauración. Este último es particularmente deseable cuando el efecto combinado del disturbio natural y humano da lugar a condiciones que limitan la sucesión. Al respecto, muchos trabajos son calificados como exitosos cuando se logra el establecimiento de las plantas después de varias temporadas de crecimiento. Sin embargo, rara vez se evalúan tomando en cuenta el restablecimiento de las interacciones bióticas, las funciones y los servicios que proveen los ecosistemas. Otros fracasan porque no se logran fortalecer las relaciones entre los organismos que garanticen la supervivencia del ecosistema a largo plazo (p. ej. micorrizas-planta, planta-polinizador, planta-dispersor, etc.), o bien se presentan nuevas asociaciones que impiden el funcionamiento del ecosistema (Ehrenfeld y Toth, 1997; Joe y Daehler, 2008; Kaiser et al., 2008). Algunas de ellas son, por lo general, de tipo antagonista tales como la competencia o la herbivoría. Los herbívoros pueden ser particularmente dañinos para la restauración cuando son capaces de consumir toda la planta (Allen et al ., 2005, Blanco García y Lindig Cisneros, 2005; Sweeney et al., 2007). Se ha demostrado que dichos animales son un factor limitante para la supervivencia de los vegetales en muchos sitios; por ejemplo, los conejos provocaron una mortalidad de 64% en la restauración del bosque tropical en Costa Rica (Holl y Quiros-Nietzen, 1999) y 78% de mortalidad en plántulas de Quercus rugosa Nee en sitios cercanos a la Ciudad de México (Bonfil y Soberón, 1999).

Los efectos de los insectos herbívoros se han estudiado menos, pero se sabe que producen severos daños a los bosques, en especial cuando tienen ciclos de vida caracterizados por brotes periódicos (Cairns et al., 2008). Se ha sugerido que las plagas entomológicas son más abundantes en plantaciones o ecosistemas degradados; sin embargo, la evidencia empírica al respecto es escasa. Eveleigh et al. (2007) indican que los rodales monoespecíficos pueden ser más susceptibles a siniestrarse por este factor, en tanto que la diversidad servirá para restringir los brotes de insectos (Scholwater, 1995). También se ha citado un porcentaje más grande de daño por hongos fitopatógenos aunado a una gran incidencia de herbivoría, en plantas de sitios fragmentados (Benítez-Malvido et al ., 1999). Así, Pinus pungens Lamb. presenta infestación alta por Dendroctonus frontalis Zimm. en paisajes fragmentados (Cairns et al ., 2008); en Syzygium mamillatum Bosser & Guého se observan numerosas yemas destruidas por larvas de lepidóptero en lugares restaurados (Kaiser et al ., 2008).

Los insectos chupadores de savia pueden ser muy perjudiciales para los bosques, porque extraen el floema, xilema o líquido del parénquima (dependiendo de la especie) y transmiten enfermedades (virales, bacterianas o micóticas) (Schoonhoven et al., 2005), además inyectan toxinas al floema (McLure, 1991). Algunos secretan líquidos azucarados que sirven de sustrato tanto para el desarrollo de fumaginas o moho negro, como para atraer hormigas (Mazzey y Masiuk, 2007). El daño que causan se manifiesta como crecimientos anormales en forma de agallas, rizados o decoloración de las hojas (Cerda et al ., 2003). Por ello, sus efectos se traducen en una disminución del vigor y crecimiento del árbol, destrucción de los tejidos atacados, así como alteraciones en la fisiología y bioquímica, que dejan al hospedero mucho más susceptible a la incidencia destructiva de agentes secundarios como: el clima extremo, las enfermedades o al ataque de otros insectos (McLure, 1991).

En el grupo de los insectos chupadores de savia presentes en bosques nativos y en plantaciones de coníferas, se ha consignado que los integrantes de la familia Adelgidae son muy nocivos, sobre todo, cuando son especies introducidas (McLure, 1991; Zilahi-Balogh et al . 2002; 2005, Zilahi-Balogh, 2003; 2004). Las nativas han sido poco estudiadas, pero se tienen registros de que ocasionan daños significativos (McLure, 1991; Cranshaw, 2004; Dreistadt y Clark, 2004).

Hasta este momento los árboles crecieron sanos, sin embargo en 2006 se detectó una infestación significativa de Pineus strobi Hartig. (Hemiptera: Adelgidae). En consecuencia, se decidió evaluar el efecto de los adélgidos sobre el desarrollo de las dos especies. La hipótesis de trabajo fue que los árboles gravemente infestados crecerían menos (en términos de la altura y diámetro basal) y tendrían acículas más pequeñas que los árboles menos infestados, y que los insectos podrían obstaculizar los esfuerzos de restauración.

Pineus strobi es un insecto escama del orden Hemiptera, familia Adelgidae de origen europeo y en la actualidad se distribuye ampliamente en América del Norte y algunos países de América del Sur, sobre Picea y varias especies de Pinus (Day, 1996; Diekmann, 2002; Rosales y Cermeli, 1993; Zilahi-Balogh, 2004). Constituye una de las plagas más frecuentes que atacan a los pinos en América, y se alimenta de los troncos de los árboles succionando la savia del floema, lo que ocasiona secreciones azucaradas, por lo que es frecuente encontrar moho negro (Ascomycetes) en las acículas y tallo de los individuos infestados (Diekman, 2002; Cibrián, 2007). Puede ser muy dañino para los árboles pequeños en viveros, pero si están sanos, no causa un daño permanente. Pineus strobi es un organismo minúsculo (>1mm) que se caracteriza por los filamentos blancos que cubren su cuerpo y porque produce varias generaciones al año (hasta cinco).

Pinus montezumae Lamb. es endémica y dominante en los bosques de pino mixtos (Perry, 1991). Presenta crecimiento rápido y alcanza alturas de 20 - 35 m y diámetros de 50 - 80 cm (Vela-Correa et al ., 2007). Las hojas se agrupan en fascículos de 4, 5 ó 6 acículas y cada una mide de 15 - 25 cm, con márgenes aserrados. Los conos son ovoides a cónicos, de 12 - 15 cm de longitud y de 7 - 10 cm de ancho. Su madera es de color café clara, dura y pesada (Perry, 1991).

MATERIALES Y MÉTODOS

Como parte de un proyecto de investigación participativa llevado a cabo con la comunidad indígena de Nuevo San Juan Parangaricutiro (CINSJP) se inició un experimento de restauración en 2003, en el cual se utilizaron árboles juveniles de tres coníferas de 19 meses de edad ( Pinus pseudostrobus, P. montezumae y Abies religiosa (HBK.) Schltdl. et. Cham.) y semillas de una leguminosa ( Lupinus elegans Knuth) para restablecer la cobertura vegetal en un campo de labranza abandonado, de 4,000 m², situado en una ladera montañosa cercana a la localidad de San Nicolás, que forma parte de los bosques de la CINSJP (Blanco-García y Lindig-Cisneros, 2005). Pasados tres años (2006) P. montezumae había alcanzado una altura promedio de 89 cm y P. pseudostrobus de 196 cm.

Área de estudio

La zona es manejada por la Comunidad Indígena de Nuevo San Juan Parangaricutiro y se localiza al noreste del estado de Michoacán, México, a 2,750 msnm, con las coordenadas 19°25'02"N y 102°14'46"W (Figura 1). Los bosques de pino-encino-oyamel son los dominantes. En la superficie propiedad de la comunidad (11,694 ha) se extrae madera en forma sustentable. La investigación se llevó a cabo en una ladera montañosa de pendiente media que se había utilizado para fines agrícolas, hasta 9 años antes de que se iniciara la restauración. El área circundante consiste de una matriz de terrenos agrícolas con pequeños y dispersos fragmentos de bosques de pino-encino-oyamel. A pesar del abandono de casi una década, no había ninguna de las especies arbóreas al inicio del estudio.

Diseño experimental

1) En la temporada de crecimiento 2006 (abril a septiembre) en la parcela restaurada se determinó la relación entre el crecimiento de todos los árboles de P. montezumae y P. pseudostrobus y el nivel de infestación por el adélgido, para ello, en cada individuo, se asignaron categorías de cobertura por el insecto durante el mes de mayo, y se sumó su presencia en el tallo principal y todas las ramas, a fin de integrar una sola condición por ejemplar. Las categorías fueron las siguientes: 0 (sin presencia del adélgido), 1 (de 1 a 10 cm de infestación), 2 (10 - 70 cm de infestación) y 3 (> 70 cm de infestación). El crecimiento de los árboles se calculó como el cambio en la altura de enero a noviembre.

2) En abril de 2007 se inició un experimento de exclusión de Pineus strobi en 123 individuos (76 de P. pseudostrobus y 47 P. montezumae ) distribuidos equitativamente en tres tratamientos de acolchado (con leguminosas, corteza de árbol y el testigo). El insecto se eliminó de la mitad de los individuos con Decis (Bayer ®, Deltametrina), según las recomendaciones del fabricante (1 mL insecticida / 300 mL agua / 0.5 mL emulsionante Dap-plus). Las plantas control se trataron con una mezcla de agua y emulsionante. Se determinó la infestación y el desarrollo de los árboles una vez en la temporada de crecimiento (abril a septiembre de 2007). La cobertura de los insectos por árbol resultó de la suma de la longitud de la infestación por rama, en cada pino, y su crecimiento se ponderó en términos de los incrementos en la altura, el diámetro basal y la longitud de las acículas.

Análisis estadístico

El efecto de Pineus strobi sobre el desarrollo de las dos especies de Pinus se obtuvo mediante un análisis de varianza, en el cual el crecimiento representó la variable de respuesta y las diferentes categorías de cobertura del insecto y de acolchado las variables explicativas, así como la interacción entre cobertura del insecto con el tipo acolchado.

A partir de los resultados del experimento de exclusión del insecto se estimó la abundancia de P. strobi en cada taxón de pino. Para ello se uso un ANOVA con la longitud de infestación como la variable de respuesta y el tratamiento (con y sin insecticida), el tiempo y la interacción tratamiento x tiempo, como las variables explicativas. Con el fin de evitar la pseudorreplicación temporal, el diseño se anidó en el tiempo y en el árbol.

El efecto de P. strobi sobre los taxa de pino se determinó con ANOVAs de dos vías, en los que las variables de respuesta fueron el incremento en el crecimiento (altura final - inicial, diámetro basal final - inicial) y la longitud de las acículas; el tratamiento con y sin Pineus strobi , el acolchado (con leguminosas, corteza de árbol y control) y la interacción tratamiento x acolchado, como las explicativas. También se realizó una regresión lineal entre la longitud de la infestación y el incremento en el crecimiento (altura y diámetro basal) para las dos especies de pino, con la finalidad de establecer la posible relación entre el crecimiento y la abundancia-infestación de los insectos. El tamaño de muestra fue el mismo en todos los análisis, 76 individuos para P. pseudostrobus y 47 para P. montezumae y la unidad experimental fue el árbol. Todos los análisis se realizaron con S-Plus 2000 (Seattle, Washington) y se revisaron los supuestos de normalidad de los errores y homocedasticidad de la varianza en cada caso, cuando no se cumplieron, se hicieron transformaciones con logaritmo y raíz cuadrada.

RESULTADOS

Efecto del insecticida

Abundancia del insecto y crecimiento de los árboles

En 2006,se detectó que en el crecimiento de P. montezumae incidió la infestación de P. strobi (F_(3,36)=4.15, p<0.01), (Figura 4A); y contrario a lo esperado, las plantas en la categoría de daño mayor crecieron más que las testigo y que los individuos con infestaciones menores. Para P. pseudostrobus, la infestación del adélgido no afectó su crecimiento (F_(3,67)=1.29, p=0.28) (Figura 4B). En el mes de mayo de 2007, la presencia del insecto llegó a su máximo, se observó en las plantas control de P. montezumae que su incremento en altura estaba significativamente correlacionado con la abundancia de P. strobi , i.e. una mayor infestación correspondió con un crecimiento más grande (R²=0.22, F_2,21=6.17 , p=0.02); (Figura 5), pero el aumento en el diámetro basal no mostró este patrón. En P. pseudostrobus no hubo ninguna relación entre el incremento (en altura o diámetro basal) y el insecto (R²=0.06, F_1,39=2.65 , p=0.11). Acolchado, abundancia de los insectos y desempeño de los árboles

El acolchado no incidió sobre la infestación de los Pinus por el adélgido en 2006 ( P. montezumae: F_2,44 = 0.03, p =0.97, P. pseudostrobus: F_2,75=0.14 , p=0.87). Para el siguiente año se repitió el patrón. El acolchado no fue significativo para la infestación por adélgidos ( P. montezumae: F_2,41 = 0.94, p=0.39, P. pseudostrobus: F_2,70=0.14 , p =0.86), y tampoco tuvo significancia la interacción del acolchado y la eliminación de los insectos (acolchado x insecticida: P. montezumae: F_2,41 = 0.47, p=0.63, P. pseudostrobus: F_2,70=0.33 , p=0.71).

Con respecto al impacto del acolchado en el desarrollo de los árboles, en 2006 ambas especies de pino no presentaron beneficios por el tratamiento ( P. montezumae: F_2,36 = 0.18 , p= 0.84, P. pseudostrobus: F_2,67=0.49 , p=0.61); sin embargo para 2007 el acolchado benefició el desarrolló en altura de P. montezumae (F_2,41=5,36, p=0.009), en particular los árboles bajo el tratamiento de corteza crecieron más que los establecidos con Lupinus (prueba a posteriori de Tukey p=0.006), mientras que para P. pseudostrobus no hubo efecto (F_2,70=0.32, p=0.32). El tamaño de las agujas tampoco se afectó con acolchado ( P. montezumae : F_2,43=1.66, p=0.2, P. pseudostrobus : F_2,72=0.47, p=0.77).

DISCUSIÓN

La infestación en las dos especies llegó al máximo en el mes de mayo, cuando 54 % de la superficie de los árboles estaba cubierta por los adélgidos, hecho que correspondió con la temporalidad de su ciclo de vida (Day, 1996; Cibrián, 2007). La aplicación del insecticida sólo fue eficiente en P. montezumae . La morfología de la planta influye sobre la eficiencia del insecticida, y dado que la estructura de la corteza de P. pseudostrobus es más compleja, los insectos pudiesen ocultarse bajo ella, y así evitan el contacto con el plaguicida. La otra posibilidad es que los adélgidos fuesen resistentes a la deltametrina (Chávez et al ., 2005; Rosa et al ., 1997), pero como las dos especies de pino se plantaron alternadamente, se hubiera observado alguna respuesta en ambos pinos.

En este trabajo el insecticida no incidió en la altura de la planta, sin embargo, en el diámetro de P. montezumae tuvo efectos negativos (Figura 2). Los individuos control alcanzaron valores más grandes para este parámetro, en consecuencia se infiere que el insecticida Decis® tuvo una acción fitotóxica sobre esta especie. Varios compuestos químicos, tales como: el dimetoato, el carbarilo y el Pynosect, que se utilizan para controlar las plagas de insectos, son tóxicos para las plantas (Medina, 1978; Straw y Fielding, 1998). A la fecha la deltametrina no ha sido descrita con esa propiedad.

El tratamiento de acolchado con corteza mostró ser benéfico para el crecimiento de P. montezumae en 2007, no así en 2006, ni para P. pseudostrobus . Este resultado puede ser reflejo de la variación de las condiciones ambientales interanuales, en años secos, como fue el caso de 2007, la presencia del acolchado representa una protección para las raíces, resulta positiva para el desarrollo del árbol, aunque no se relacionó con la incidencia de P. strobi , ni con el efecto del insecticida. Las ventajas del tratamiento tampoco se reflejaron en una mejor defensa contra el insecto herbívoro por parte del arbolado.

Los vegetales tienen diferentes respuestas al ataque de los herbívoros, las cuales son positivas, negativas o bien neutras. Pueden ser perjudicados, no ser afectados o incluso beneficiarse (Strauss y Agrawal, 1999; Agrawal, 2000). A partir de ello, la mayoría son dañados cuando hay presencia de herbívoros (Seymour, 2007). En este estudio se observó, en un caso, falta de respuesta y en otro esta fue positiva. A pesar de que 60% de la superficie de la planta estaba cubierta por Pineus strobi , ciertos individuos de P. montezumae registraron un mayor crecimiento que los ejemplares de control, en dos años consecutivos (2006 y 2007). El efecto de mitigación o sobrecompensación al ataque de los insectos chupadores se ha documentado en otras especies. Por ejemplo, Dungan et al . (2007) consignaron que Nothofagus solandri var. solandri (Hook f.) Oerst. compensa totalmente el ataque por Ultracoelostoma assimile Maskell; Klingeman et al . (2000) citan que las azaleas toleran estar cubiertas hasta 14% por la chinche de ala de encaje, sin disminuir la producción de flores y hojas; Rosenheim et al . (1997) mostraron que el algodón mitiga el daño causado por áfidos ( Aphis gossypii Glover) durante la etapa temprana de las plántulas. Reconocer que la presencia de A. gossypii en la etapa temprana no constituye una plaga es crucial para la sustentabilidad de la producción del algodón, porque permitirá que los productores se abstengan de aplicar plaguicidas que aceleran el desarrollo de la resistencia a los mismos y causan daños a las comunidades naturales de depredadores y parasitoides.

El hecho de que las especies de pinos estudiadas fueron capaces de tolerar el ataque de los insectos chupadores, incluso cuando éstos eran muy abundantes, implica que no se necesita controlar a los insectos durante la etapa juvenil de las plantas, cuando ya se han establecido. Es frecuente pensar que estos organismos siempre tienen un efecto adverso sobre la salud de los árboles, por lo que es importante eliminarlos en su totalidad; sin embargo, el presente trabajo evidencia que las plantas pueden soportar cierto daño y que la intervención no se requiere en todos los casos. Lo anterior implica una reducción en los costos del manejo, puesto que la aplicación de insecticidas no sería necesaria en plantaciones de P. montezumae y P. pseudostrobus si fueran infectadas por P. strobi. Un aspecto importante por investigar en el futuro se refiere a la determinación del umbral de compensación en el cual se empiezan a manifestar los daños por los insectos (del-Val y Crawley, 2005).

Varios mecanismos fisiológicos están involucrados en la respuesta a la incidencia de herbívoros, particularmente el incremento en la tasa fotosintética (Retuerto et al ., 2003). La compensación de las plantas infestadas por insectos chupadores ha sido menos abordada; sin embargo, Dungan et al . (2007) registraron que Nothofagus solandri var solandri aumenta su tasa fotosintética después de una infestación por herbívoros, así mismo hay defoliadores que inducen la misma respuesta en una variedad de plantas: Avena barbata Link , Amaranthus hybridus L. , Leymus chinensis (Trin.) Tzvelev , Populus tremuloides Michx. , Chamaedorea elegans L. , y Agropyron desertorum (Fisch. ex Link) J. A. Schultes (Hayashi et al. , 2007; Stevens et al. , 2007, 2008; Suwa y Maherali, 2008; Zhao et al. , 2008).

Una hipótesis para explicar esta compensación es que las plantas podrían beneficiarse de las secreciones de P. strobi , ricas en carbón, que se depositan en la corteza de los pinos, los cuales pueden llegar al suelo, lo que a su vez, aumenta la actividad biótica y la disponibilidad de nutrimentos (Farji, 2007; Leschen, 2000; Diekmann et al ., 2002; Retuerto et al. , 2003; Cibrián, 2007). Los herbívoros (principalmente vertebrados) tienen un efecto perjudicial sobre la restauración, en especial, cuando son capaces de comerse la planta completa (Bonfil y Soberón, 1999; Holl y Quiros-Nietzen, 1999; Mayer et al ., 2000; Allen et al., 2005; Blanco García y Lindig Cisneros, 2005; Johnston et al. , 2007; Sweeney et al ., 2007). Sin embargo en el experimento aquí descrito con las dos especies de pinos, los herbívoros no perjudicaron el crecimiento de los árboles.

CONCLUSIONES

La infestación de Pinus montezumae y de Pinus pseudostrobus por Pineus strobi parece tener poca relevancia para la restauración ecológica, puesto que no afecta el crecimiento de los árboles. El insecticida Decis® no elimina a P. strobi y parece tener un efecto fitotóxico para P. montezumae. Los umbrales a los cuales los árboles son capaces de llegar para compensar los daños ejercidos por los insectos chupadores es un campo interesante y poco estudiado, que pudiera producir resultados prometedores, ya que se reducirían los gastos en insecticidas.

AGRADECIMIENTOS

REFERENCIAS

Agrawal, A. A. 2000. Overcompensation of plants in response to herbivory and the byproduct benefits of mutualism. Trends Plant. Sci. 5:309-313.         [ Links ]

Allen, M. F., E. B. Allen and A. Gómez-Pompa. 2005. Effects of mycorrhizae and nontarget organisms on restoration of a seasonal tropical forest in Quintana Roo, Mexico: Factors limiting tree establishment. Restor. Ecol. 13: 325-333.         [ Links ]

Benítez-Malvido, J., G. Garcia-Guzman and I. D. Kossmann-Ferraz. 1999. Leaf-fungal incidence and herbivory on tree seedlings in tropical rainforest fragments: an experimental study. Biological conservation 91: 43-150.         [ Links ]

Blanco-García, A. and R. Lindig-Cisneros. 2005. Incorporating restoration in sustainable forestry management: Using pine-bark mulch to improve native species establishment on tephra deposits. Restor. Ecol. 13: 703-709.         [ Links ]

Bonfil C. and J. Soberón. 1999. Quercus rugosa seedling dynamics in relation to its re-introduction in a disturbed Mexican landscape. Appl. Veg. Sci. 2: 189-200.         [ Links ]

Cairns, M. D., C. W. Lafon, J. D. Waldron, M. Tchakerian, R. N. Coulson, K. D. Klepzig, A. G. Birt and X. Weimin. 2008. Simulating the reciprocal interaction of forest landscape structure and southern pine beetle herbivory using LANDIS. Landscape Ecol. 23: 403-415.         [ Links ]

Cerda, L., A. Angulo, A. Durán and T. Olivares. 2003. Insectos asociados a bosques del centro sur de Chile. In : Baldini, A. y L. Pancel (Eds.). Agentes del daño en del bosque nativo. Editorial Unversitaria, Santiago, Chile. pp. 201-281        [ Links ]

Chávez, J., J. Vargas and F. Vargas. 2005. Resistance to deltamethrine in two populations of Aedes aegypti (Diptera, Culicidae) from Peru. Rev. Peru. Biol. 12: 161-164.         [ Links ]

Cibrián T., D., D. Alvarado R. y S. E. García D. 2007. Enfermedades Forestales en México/Forest Diseases in Mexico. Universidad Autónoma Chapingo; Comisión Nacional Forestal, SEMARNAT, México; U. S. Forest Service, Estados Unidos; Canadian Forest Service, Natural Resources, Canadá y Comisión Forestal de América del Norte, FAO. Chapingo, Edo. Méx., México 587 p.         [ Links ]

Cranshaw, W. 2004. Garden insects of North America. Princeton University Press. Princeton, NJ, USA. 656 p.         [ Links ]

Day, E. 1996. Pine Bark Adelgid. Insect Identification Laboratory. Virginia Cooperative Extension Publication 444-245. http://www.sites.ext.vt.edu/departments/entomology/factsheets/pibadelg.html (15 de mayo 2009)        [ Links ]

del-Val, E. and M. J. Crawley. 2005. Are grazing increaser species better tolerators than decreasers? An experimental assessment of defoliation tolerance in eight British grassland species. J. Ecol. 93: 1005-1016.         [ Links ]

Diekmann, M. 2002. Pinus spp. FAO/IPGRI Technical Guidelines for the Safe Movement of Germplasm 21: 4-59.         [ Links ]

Dreistadt, S. H. and J. K. Clark. 2004. Pests of landscape trees and shrubs: An integrated pest management guide. ANR Publications. Oakland, CA. USA. 501 p.         [ Links ]

Dungan, J. R., M. H. Turnbull and D. Kelly. 2007. The carbon costs for host trees of a phloem-feeding Herbivore. J. Ecol. 95: 603-613.         [ Links ]

Ehrenfeld, J. G. and L. A. Toth. 1997. Restoration ecology and the ecosystem perspective. Restor. Ecol. 5: 307-317.         [ Links ]

Eveleigh, E. S., K. S. McCann, P. C. McCarthy, S. J. Pollock, C. J. Lucarotti, B. Morin, G. A. McDougall, D. B. Strongman, J. T. Huber, J. Umbanhowar and L. D. B. Faria. 2007. Fluctuations in density of an outbreak species drive diversity cascades in food webs. P. Natl. Acad. Sci. 104: 16976-16981.         [ Links ]

Farji, B. G. A. 2007. How plants may benefit from their consumers: leaf-cutting ants indirectly improve anti-herbivore defenses in Carduus nutans L. Plant Ecol. 193: 31-38.         [ Links ]

Hayashi, M., N. Fujita and A. Yamauchi. 2007. Theory of grazing optimization in which herbivory improves photosynthetic ability. J. Theor. Biol. 248: 367-376.         [ Links ]

Holl, K. D. and E. Quiros-Nietzen. 1999. The effect of rabbit herbivory on reforestation of abandoned pasture in southern Costa Rica. Biol. Conserv. 87: 391-395.         [ Links ]

Joe, S. M. and C. C. Daehler. 2008. Invasive slugs as under-appreciated obstacles to rare plant restoration: evidence from the Hawaiian Islands. Biol. Invasions 10: 245-255.         [ Links ]

Johnston, D. B., D. J. Cooper and N.Thompson-Hobbs. 2007. Elk browsing increases aboveground growth of water-stressed willows by modifying plant architecture. Oecologia 154: 467-478.         [ Links ]

Kaiser, C. N., D. M. Hansen and C. B. Müller. 2008. Habitat structure affects reproductive success of the rare endemic tree Syzygium mamillatum (Myrtaceae) in restored and unrestored sites in Mauritius. Biotropica 40: 86-94.         [ Links ]

Klingeman, W. E., S. K. Braman and G. D. Buntin. 2000. Azalea growth in response to azalea lace bug (Heteroptera: Tingidae) feeding. J. Econ. Entomol. 94: 129-137.         [ Links ]

Leschen, B. A. R. 2000. Beetles feeding on bugs (Coleoptera, Hemiptera): repeated shifts from mycophagous ancestors. Invertebr. Taxon. 14: 917-929.         [ Links ]

Lindig-Cisneros, R., A. Blanco-García, C. Sáenz-Romero, P. Alvarado-Sosa y N. Alejandre- Melena. 2007. Restauración adaptable en la meseta purépecha, Michoacán, México: hacia un modelo de estados y transición. Bol. Soc. Bot. Mex. 80: 25-31.         [ Links ]

López-Upton, J. 2003. Pinus pseudostrobus Lindl. Species description in the tropical tree seed manual. Part II. pp. 636-637.         [ Links ]

Masera, O. R., M. J. Ordoñez and R. Dirzo. 1997. Carbon emissions from Mexican forests: Current situation and long-term scenarios. Climatic Change 35: 265-295.         [ Links ]

Mayer, J. J., E. A. Nelson and L. D. Wike. 2000. Selective depredation of planted hardwood seedlings by wild pigs in a wetland restoration area. Ecol. Eng. 15: 79-85.         [ Links ]

Mazzey, K. and M. Masiuk. 2007. Cooperative Extension-College of Agricultural Sciences. Woody ornamental IPM. http://woodypests.cas.psu.edu/FactSheets/InsectFactSheets/html/Pine_BarkA.html (7 de mayo del 2009).         [ Links ]

McLure, M.S. 1991. Adelgid and scale insect guilds on hemlock and pine. In : Baranchikov, Y. N., W. J. Mattson, F. P. Hain, and T. L. Payne (Eds.). Forest Insect Guilds: Patterns of Interaction with Host Trees. U.S. Dep. Agric. For. Serv. Gen. Tech. Rep. NE-153. 256-270.         [ Links ]

Medina, V. 1978. Presencia en Valencia de Rhizoecus cacticans (Hambl.) (Homoptera, Pseudococcidae). Bol. Serv. Plagas 4: 15-21.         [ Links ]

Perry, J. P. Jr.1991. The pines of Mexico and Central America. Timber Press. Portland, OR, USA. 231 p.         [ Links ]

Retuerto, R., S. Rodríguez-Roiloa, B. Fernández-Lema y J. R. Obeso. 2003. Respuestas compensatorias de plantas en situaciones de estrés. Ecosistemas 12: 1-7.         [ Links ]

Rosa, M. J., J. E. Araya, M. A. Guerrero and L. Lamborot. 1997. Resistance levels of Plutella xylostella to three insecticides in several locations in the central zone of Chile. Bol. San. Veg. Plagas 23: 571-581.         [ Links ]

Rosales, J. C. y M. Cermeli. 1993. Pineus strobi (Hartig), Homoptera, Aphidoidea, Adelgidae en Venezuela. Agronomía Trop. 4: 305-310.         [ Links ]

Rosenheim, J. A., L. R. Wilhoit, P. B. Goodell, E. E. Grafton-Cardwelland T. F. Leigh.1997. Plant compensation, natural biological control, and herbivory by Aphis gossypii on pre-reproductive cotton: the anatomy of a non-pest. Entomol. Exp. Appl. 85: 45-63.         [ Links ]

Schoonhoven, L. M., J. J. A. van Loon and M. Dicke. 2005. Insect-Plant biology. Oxoford University Press. 2nd edition. NY, USA. 421 p.         [ Links ]

Schowalter, T. D. 1995. Canopy arthropod communities in relation to forest age and alternative harvest practices in western Oregon. Forest Ecol. Manage. 78: 115-125.         [ Links ]

Seymour, L. C. 2007. Grass, rainfall and herbivores as determinants of Acacia erioloba (Meyer) recruitment in an African savanna. Plant Ecol. 197: 131-138.         [ Links ]

Stevens, T. M., D. M. Waller and R. L. Lindroth. 2007. Resistance and tolerance in Populus tremuloides : genetic variation, costs and environmental dependency. Evol. Ecol. 21:829-847.         [ Links ]

Stevens, M. T., E. L. Kruger and R. L. Lindroth. 2008. Variation in tolerance to herbivory is mediated by differences in biomass allocation in aspen Funct. Ecol. 22: 40-47.         [ Links ]

Strauss, S. and A. A. Agrawal. 1999. The ecology and evolution of plant tolerance to herbivory. Trends Ecol. Evol. 14:179-185.         [ Links ]

Straw, N. and N. Fielding. 1998. Phytotoxicity of Insecticides used to Control Aphids on Sitka Spruce. The forest authority. A part of the forest commission. http://www.forestry.gov.uk/PDF/fcin5.pdf/$FILE/fcin5.pdf (10 octubre 2008).         [ Links ]

Suwa, T. and H. Maherali. 2008. Influence of nutrient availability on the mechanisms of tolerance to herbivory in an annual grass, Avena barbata (Poaceae). Am. J Bot. 95: 434-440.         [ Links ]

Sweeney, B. W., S. J. Czapka and C. Petrow. 2007. How planting method, weed abatement, and herbivory affect afforestation success. South J. Appl. For. 31(2): 85-92.         [ Links ]

Vela-Correa, G., B. E. Vázquez-Martínez, L. M. Rodríguez-Gamiño y V. I. Domínguez-Rubio. 2007. Caracterización edáfica de sitios con regeneración natural de Pinus montezumae Lamb. en el volcán la Malinche, México. Agrociencia 41: 371-383.         [ Links ]

Viveros-Viveros, H., C. Sáenz-Romero, J. López-Upton and J. J. Vargas-Hernández. 2007. Growth and frost damage variation among Pinus pseudostrobus, P. montezumae and P. hartwegii tested in Michoacán, México. Forest Ecol. Manage. 253: 81-88.         [ Links ]

Zhao, W., C. Shi-Ping and L. Guang-Hui. 2008. Compensatory growth responses to clipping defoliation in Leymus chinensis (Poaceae) under nutrient addition and water deficiency conditions. Plant Ecol. 196: 85-99.         [ Links ]

Zilahi-Balogh, G., L. T. Kok and S. M. Salom. 2002. Host specificity of Laricobius nigrinus Fender (Coleoptera: Derodontidae), a potential biological control agent of the hemlock woolly adelgid, Adelges tsugae Annand (Homoptera: Adelgidae). Biol. Control 24:192-198.         [ Links ]

Zilahi-Balogh, G. 2003. Seasonal abundance and synchrony between Laricobius nigrinus (Coleoptera: Derodontidae) and its prey, the hemlock woolly adelgid (Hemiptera: Adelgidae). Canadian Entomol. 135:103- 115.         [ Links ]

Zilahi-Balogh, G. 2004. Evaluating host range of Laricobius nigrinus for introduction into the Eastern United States for biological control of hemlock woolly adelgid. In : Van Driesche, R. G., T. Murray and R. Reardon (Eds.) Assessing host ranges for parasitoids and predators used for classical biological control: a guide to best practice. United States Department of Agriculture Forest Health Technology Enterprise Team, Morgantown, West Virginia, USA. pp. 224-239.         [ Links ]

Zilahi-Balogh, G. M. G., C. D. Broeckling, L. T. Kok and S. M. Salom. 2005. Comparison between a native and exotic adelgid as hosts for Laricobius rubidus (Coleoptera: Derodontidae). Biocontrol Science Tech. 15: 165-171.         [ Links ]