Principales géneros bacterianos aislados de leche de cabra en dos granjas del municipio de Tequisquiapan, Querétaro, México

Most frequent bacteria isolated from goats milk in two farms located in Tequisquiapan, Querétaro, México

Rocío Angélica Ruiz Romero^a, Roberto Arnulfo Cervantes Olivares^a, Andrés Ernesto Ducoing Watty^b, Laura Hernández Andrade^c, Daniel Martínez Gómez^d

^a Departamento de Microbiología e Inmunología, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México. Avenida Universidad No. 3000, Circuito Exterior, Ciudad Universitaria, Delegación Coyoacán, CP 04510, México, D.F. raco@servidor.unam.mx. Correspondencia al segundo autor.

^c Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Microbiología Animal. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.

^d Departamento de Producción Agrícola y Animal. Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Xochimilco.

Recibido el 3 de marzo de 2011.
Aceptado el 18 de octubre de 2011.

Resumen

El término "mastitis" se utiliza para referirse a la inflamación de la glándula mamaria. A pesar de las pérdidas económicas que produce en cabras lecheras, existe escasa información relativa al estado epidemiológico de la misma en nuestro país. El objetivo de este trabajo fue identificar bacterias presentes en leche cruda de cabras clínicamente sanas, obtenida en sistemas de producción intensivo y semi-intensivo por métodos microbiológicos tradicionales. Se trabajaron con 28 animales en sistema de producción intensiva y 33 animales en sistema de producción semi-intensiva, provenientes del Centro de Enseñanza, Investigación y Extensión en Producción Animal en Altiplano (CEIEPAA) perteneciente a la FMVZ-UNAM y la granja del Carmen, ambas ubicadas en Tequisquiapan, Querétaro, México. De cada una de las cabras se obtuvieron muestras de ambas glándulas, se realizaron muestreos cada 45 días junto con la prueba de California de las cabras seleccionadas hasta los 240 días de lactación. Se recibieron un total de 484 muestras para análisis bacteriológico tradicional, 90 muestras (18.6 %) presentaron crecimiento bacteriano, de las cuales se recuperaron 97 aislados. Los géneros bacterianos aislados con mayor frecuencia fueron Staphylococcus coagulasa Negativo (SCN) 62/97 (63.9 %), Streptococus uberis 10/97 (10.3 %) y Staphylococcus aureus 5/97 (5.1 %). De acuerdo al análisis estadístico, no existen diferencias entre los dos principales géneros bacterianos aislados en ambos sistemas de producción.

Palabras clave: Mastitis, Cabras, Staphylococcus coagulasa negativo, Staphylococcus aureus.

Abstract

The inflammation of the udder is known as mastitis and despite the economic impact that it causes in goats, very scarce information exist about this problem in Mexico. The aim of this study was to identify bacteria in raw milk from clinically healthy goats in intensive and semi-intensive production systems, through traditional microbiological methods. Twenty eight (28) animals from intensive production system and 33 animals from a semi-intensive production system were sampled from the Centro de Enseñanza Investigación y Extensión en Producción Animal en Altiplano (CEIEPAA-FMVZ-UNAM) and Granja del Carmen both located in Tequisquiapan, Querétaro, México. The samples were obtained from both glands of each goat. The sampling was made to the selected goats every 45 d along the California mastitis test until 240 lactation days. A total of 484 samples were obtained for the traditional bacteriological analysis, 90 samples (18.60 %) were positive to bacterial growth of which 97 isolates were recovered. The most frequently bacteria isolated were coagulase-negative Staphylococcus (SCN) 62/97 (63.92 %), Streptococcus uberis 10/97 (10.31 %) and Staphylococcus aureus 5/97 (5.15 %). According to the statistical analysis, there are no differences between the two main bacterial genus isolated in intensive and semi-intensive production systems.

Key words: Mastitis, Goats, Coagulase-negative Staphylococci, Staphylococcus aureus.

La cabra es una de las especies que formó parte de las primeras comunidades en la vida de los humanos, desde los inicios de nuestra civilización. Para el año 2007 la población de cabras a nivel mundial se estimó en 850 millones de cabezas, de las cuales el 5 % se encuentra en América Latina, y de éstas aproximadamente 9.5 millones están en México⁽¹⁾. México produce el 42.8 % del total de la leche de cabra en el continente Americano con 155 millones de litros registrados durante el año 2005, que con respecto a la producción de leche de vaca, representan el 1.6 %^(2,3).

Existe una cantidad importante de elementos que modifican la producción de leche de cabra, los cuales pueden estar interrelacionados, siendo difícil determinar la influencia individual que pueden ejercer cada uno de ellos por separado, pero pueden dividirse en genéticos, ambientales, nutricionales y sanitarios^(4,5).

Dentro de los factores ambientales, la "mastitis" (término general que se utiliza para referirse a la inflamación de la glándula mamaria) ocasiona una disminución de la producción de leche, y ésta se caracteriza por cambios físicos, químicos y bacteriológicos en la leche y cambios patológicos en la ubre^(5,6).

Existen varios factores de riesgo que influyen en el tipo y frecuencia de aislamiento de los microorganismos causantes de mastitis, como son: higiene en la ordeña, fase de lactación, ubicación geográfica, manejo, etapa de lactación y condiciones climatológicas^(7,8,9).

La mastitis puede ser clasificada según la gravedad de las lesiones o intensidad de la reacción inflamatoria en clínica y subclínica⁽¹⁰⁾. La mastitis clínica muestra signos y se caracteriza por cambios en la glándula, que puede aumentar de tamaño, y alteraciones en la leche que puede contener grumos, coágulos y cambios de color⁽⁶⁾. La mastitis subclínica puede no mostrar signos visibles de enfermedad y la leche es aparentemente normal. Este tipo de mastitis sólo puede ser detectada midiendo el contenido celular de la leche (CCS)^(6,11).

Existe una gran cantidad de agentes causales y factores predisponentes implicados en la mastitis caprina. Entre los agentes etiológicos se incluyen bacterias, micoplasmas, levaduras y hongos filamentosos⁽⁷⁾. Las bacterias causantes de mastitis, pueden dividirse en dos grandes grupos: 1) patógenos mamarios en los cuales se incluyen a Staphylococcus aureus y Streptococcus agalactiae. 2) patógenos medioambientales entre los que se encuentran bacterias Gram negativas y otras especies de estreptococos^(8,12).

A pesar de las pérdidas económicas que produce la mastitis en cabras lecheras en México, existe escasa información relativa al estado epidemiológico de la misma en nuestro país. El presente estudio tiene la finalidad de establecer los grupos bacterianos presentes en leche de cabras con mastitis clínica y subclínica y si existen diferencias entre los géneros bacterianos aislados en la leche de acuerdo a los sistemas de producción intensivo y semi-intensivo.

El muestreo se realizó abarcando todo un periodo de lactación; las muestras de leche se obtuvieron de dos granjas, la primera fue el Centro de Enseñanza Investigación y Extensión en Producción Animal en Altiplano (CEIEPAA) ubicado en Tequisquiapan, Querétaro, México, esta explotación pertenece a la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Nacional Autónoma de México (FMVZ-UNAM); se trabaja con un sistema intensivo pero fundamentalmente con un sistema de doble propósito, orientado a la producción de leche con las razas especializadas Alpino Francés, Toggenburg y Saanen; la alimentación se basa en el pastoreo y complementación estratégica dependiendo del estado productivo del rebaño. Se seleccionaron 17 cabras pertenecientes al sistema de producción intensivo y 17 cabras pertenecientes al sistema de producción semi-intensivo.

La segunda granja llamada "Granja del Carmen" también se encuentra en Tequisquiapan, y con las mismas razas, en un sistema de producción intensivo y mixto. Se seleccionaron 11 cabras del sistema de producción intensivo y 16 cabras del sistema de producción semi-intensivo (Cuadro 1).

Todas las cabras se encontraban clínicamente sanas al momento del muestreo, presentaban de uno a cinco partos y con una condición corporal media; el ordeño se realiza de forma mecánica dos veces al día.

De cada una de las cabras se obtuvieron muestras de los dos medios. Al parto, fueron separadas de sus cabritos y se les extrajo mediante ordeño manual la secreción de las glándulas mamarias. A partir del día 15 postparto se realizaron muestreos cada 45 días junto con la prueba de California, hasta los 240 días de lactación en las hembras que lograron tal persistencia. La muestra de 30 ml se depositó en frascos estériles y herméticos, previa desinfección con torunda y alcohol al 70% y la extracción manual de los tres primeros chorros de leche de cada una de las glándulas; las muestras fueron congeladas a -20 °C para su traslado al Departamento de Microbiología e Inmunología de la UNAM, y posteriormente fueron descongeladas para realizar el cultivo, aislamiento e identificación bacteriana.

Las muestras se descongelaron gradualmente colocándose a 4 °C durante 24 h; transcurrido este tiempo las muestras se agitaron en vórtex (MS2 Minishaker Ika) para homogenizarla y liberar las bacterias que pudieran encontrase atrapadas en los glóbulos de grasa. Con el fin de identificar únicamente bacterias mesofílicas facultativas, se colocaron 30 μl de la muestra en una placa de agar sangre y agar McConkey en la primera estría para realizar el primocultivo; ambas placas se incubaron a 37 °C durante 24 h en condiciones de aerobiosis, y en caso de no observar crecimiento se incubaron durante 48 h más hasta descartar crecimiento bacteriano.

Los cultivos fueron examinados para determinar la morfología macroscópica de las colonias desarrolladas y su número relativo de acuerdo al número de cuadrantes del agar en donde se observó crecimiento bacteriano. A partir de las colonias representativas se realizó un frotis fijo teñido con Gram para guiar la identificación bioquímica recomendada por Carter et aX¹³⁾. En cuanto a los cocos Gram positivo catalasa positivo se realizaron las pruebas bioquímicas correspondientes para identificarlos como Staphylococcus spp o Micrococcus spp; en el caso de pertenecer al género Staphylococcus se realizó la prueba de coagulasa en tubo para identificarlos como Staphylococcus coagulasa positivo (S. aureus o S. intermedius) o Staphylococcus coagulasa negativo. En el caso de los cocos Gram positivo catalasa negativo se identificaron como Streptococcus y con la prueba de Christie, Atkins y Munch-Petersen (CAMP) - esculina se llegó a la especie (S. agalactiae, S. dysgalactiae o S. uberis); los bacilos Gram positivo, catalasa negativo fueron identificados como Arcanobacterium pyogenes y por último los bacilos Gram negativo oxidasa negativo fueron identificados como enterobacterias con las pruebas bioquímicas recomendadas (Cuadro 2).

Cada aislado fue identificado en género y en algunos casos hasta el nivel de especie; los aislados se sembraron nuevamente por cultivo puro en agar tripticasa soya o en agar sangre de acuerdo a los requerimientos nutricionales de cada bacteria para conservarlos en viales estériles con 1 ml de leche descremada con glicerol al 20% y conservarlos a -20 °C.

Los resultados obtenidos se analizaron con el programa JMP versión 8.0 (SAS Institute Inc.) para Windows, por medio de Ji cuadrada o en su caso prueba exacta de Fisher y análisis de regresión logística.

Se obtuvieron un total de 484 muestras de leche de cabra para su análisis bacteriológico, en el caso del CEIEPAA sistema intensivo, se obtuvieron 181/484 (37.4 %) muestras, y en el sistema semi-intensivo se obtuvieron 111 (22.9 %). Para el caso de la Granja del Carmen en sistema intensivo se obtuvieron 102 muestras (21.0 %) y 90 (18.6 %) en el sistema semi-intensivo (Cuadro 3).

Un total de 90/484 muestras (18.6 %) presentaron crecimiento bacteriano, de las cuales se recuperaron 97 aislados. En el caso del CEIEPAA sistema intensivo las muestras que presentaron crecimiento fueron 27/181 (14.9 %) y en el sistema semi-intensivo las muestras con crecimiento fueron 6/111 (5.4 %). En cuanto a la Granja del Carmen 37/102 (36.2 %) muestras de leche en sistema intensivo y 20/90 (22.2 %) muestras de leche en sistema semi-intensivo fueron positivas a crecimiento bacteriano (Table 4).

Los principales géneros bacterianos que se encontraron con mayor frecuencia fueron los Staphylococcus coagulasa negativo (SCN) 62/ 97 (63.9 %), Streptococus uberis 10/97 (10.3 %) y Staphylococcus aureus 5/97 (5.1 %).

De los 62 aislados identificados como SCN, las especies que se presentaron fueron: Staphylococcus. chromogenes 30/62 (48.3 %), Staphylococcus simulans 14/62 (22.5 %), Staphylococcus xylosus 13/62 (20.9 %), Staphylococcus sciuri 2 /62 (3 . 2 % ), Staphylococcus haemolyticus 1/62 (1.6 %), Staphylococcus caprae 1/62 (1. 6 %) y Staphylococcus epidermidis 1/62 (1.6 %) (Table 5).

Únicamente se lograron obtener los resultados de la prueba de California de las muestras de leche de las cabras pertenecientes al CEIEPAA en ambos sistemas de producción, en el caso de las muestras del sistema intensivo, 14/181 (7.7 %) fueron positivas a mastitis subclínica (California grado 2) y solamente 4/14 (28.5 %) presentaron crecimiento bacteriano (S. xylosus 2/4 - 50 %, S. simulans 1/4 - 25 % y S. uberis 1/4 - 25 %) en cuanto a las muestras del sistema semi-intensivo, 4/111 (3.6 %) fueron positivas a mastitis subclínica y no se obtuvo crecimiento bacteriano en ninguna de esas muestras.

De acuerdo al crecimiento bacteriano que se obtuvo, las cabras consideradas como positivas a mastitis subclínica fueron aquéllas con una calificación grado 2 en la prueba de California (CMT) independientemente del crecimiento bacteriano, y aquél las que presentaron crecimiento del mismo género en dos o más muestreos consecutivos, de acuerdo a lo reportado por Min et al y Contreras et al^(7,13)

En cuanto a los resultados obtenidos por la prueba de Fisher, se observó una asociación significativa entre los aislamientos bacterianos y la granja de procedencia, ya que en los 60 y 195 días de lactación se encontró un incremento en las frecuencias de aislados bacterianos en la granja del Carmen (P<0.05). Se observó asociación entre los aislamientos bacterianos obtenidos y el sistema de producción, ya que a los 15, 60 y 240 días post-parto las frecuencias de aislamientos bacterianos obtenidos fueron mayores en el sistema de producción intensivo de ambas granjas (P<0.05).

En la prueba de Ji cuadrada los resultados observados en cuanto al criterio de positividad a grado 2 de la prueba de California realizada en el CEIEPAA se encontró evidencia significativa de asociación con el sistema de producción a los 15 y 60 días post-parto (P<0.05), ya que se observó un incremento en la frecuencia de muestras positivas. No se encontró asociación entre ninguna especie de SCN y S. uberis con el sistema de producción (P>0.05), solamente se encontró que la frecuencia entre S. aureus y S.intermedius fue mayor con el sistema intensivo (P<0.05). Se encontró evidencia significativa de asociación entre S.chromogenes, S.uberis y S. intermedius con la granja del Carmen ya que en ésta se aislaron con mayor frecuencia (P<0.05).

En los resultados observados en el modelo de regresión logística se observa que en los aislamientos obtenidos hubo efecto significativo del sistema y periodo de lactación entre los 60 y 105 (P<0.01), 105 y 150 (P<0.01) y entre los 150 y 195 días post-parto (P<0.01).

Con el fin de conocer los géneros bacterianos asociados a la mastitis caprina, se realizó el análisis microbiológico de todas las muestras obtenidas de las dos granjas en los dos sistemas de producción, y los aislados con mayor frecuencia fueron los Staphylococcus coagulasa negativo, seguido de Streptococcus uberis y Staphylococcus aureus. De acuerdo a estudios realizados en diferentes países de Europa como España, Francia, Italia, Inglaterra y Escocia los SCN son los principales agentes causales de la mastitis clínica y subclínica, seguidos de S. aureus, siendo S. uberis patógeno secundario; sin embargo, S. uberis es un patógeno que se puede aislar de piel de la glándula mamaria y de otros sitios anatómicos, así como también de pisos y cama. Posiblemente existen diferencias en el porcentaje de aislamientos entre los resultados de este estudio y los resultados de otros países de Europa, ya que en muchas ocasiones no llegan hasta el nivel de especie al realizar la identificación bacteriana^(13-19).

En los resultados obtenidos en estudios realizados en México por Amezcua et al ⁽²⁰⁾ en 1981, los microorganismos aislados con mayor frecuencia en 565 cabras lecheras ordeñadas mecánicamente localizadas en Guanajuato, fueron S. aureus (32.6 %), S. epidermidis (32.6 %) y Micrococcus spp (30.4 %), el 4.4 % restante correspondió a S. uberis, S. dysgalactiae y E. coli. En un estudio realizado en Puebla con 113 cabras con mastitis subclínica se determinó que las frecuencias asociadas a esta condición eran: S. cohnii, S. capitis, S. aureus, y en menor cantidad Alcaligenes faecalis, Mannheimia haemolytica, Acinetobacter spp, Bacillus spp, Corynebacterium spp⁽²¹⁾.

Figueroa et al⁽²²⁾ analizaron 118 muestras de leche de cabras ordeñadas de forma mecánica, donde el 64.5 % (76 muestras) resultaron positivas a mastitis subclínica; de estas 76 muestras el 81.5 % resultaron negativas y el 18.5 % resultaron positivas aislando únicamente a Staphylococcus spp. Por lo que el género Staphylococcus también es el principal género involucrado en mastitis en cabras en nuestro país, ya sean SCN o cogulasa-positivos (SCP) como S. aureus; esta diferencia posiblemente se deba al medio ambiente y al sistema de producción, ya que existen reportes que indican que las mastitis causadas por S. aureus se presentan más comúnmente al utilizar equipo de ordeño mecánico⁽¹⁴⁾.

En este estudio las especies de SCN que se aislaron con mayor frecuencia fueron S. chromogenes, S. xylosus y S. simulans, lo que concuerda con estudios realizados en España⁽¹³⁾. Sin embargo, en Francia las especies de SCN causantes de mastitis son S.caprae, S. epidermidis, S. xylosus y S. chromogenes⁽¹⁶⁾, al igual que en Italia en donde S. caprae ha sido la única especie relacionada con mastitis⁽¹⁹⁾ . En el continente africano las especies causantes de mastitis que han sido aisladas son S.epidermidis y S. simulans⁽²³⁾ mientras que en el continente asiático (Israel) son S. simulans, S.caprae, S. chromogenes y S. xylosus⁽²⁴⁾. Esta variedad en las especies de SCN pueden deberse al sistema empleado para la identificación de especies, ya que se menciona que las pruebas bioquímicas tradicionales no son de gran utilidad para llegar hasta el nivel de especie, siendo preferible utilizar sistemas comerciales de identificación que proporcionan resultados más confiables⁽²⁵⁾.

Las mastitis causadas por Staphylococcus aureus ocupan el primer lugar en bovinos, sin embargo, en cabras ocupan el segundo lugar, siendo los SCN los principales agentes causantes de mastitis clínica y subclínica^(14,17); sin embargo, en este trabajo la mastitis causada por S. aureus ocupa el tercer lugar después de los SCN y S. uberis, lo que puede deberse a las medidas de bioseguridad que existen en las granjas en donde se realizaron los muestreos, ya que la transmisión de este agente puede ocurrir cuando existe poca higiene durante el ordeño, en donde los animales con una infección crónica actúan como el principal reservorio de este agente⁽²⁶⁾.

De acuerdo a la prueba de California, en el sistema de producción intensivo del CEIEPAA se encontró un mayor porcentaje de mastitis subclínica en comparación con el sistema semi-intensivo de producción basándose en una calificación de 2 (> 2 millones células/ml). Sin embargo, al no contar con los resultados de la prueba de California de la Granja del Carmen, fue imposible de comparar el porcentaje de mastitis observada en dicha granja en sus dos sistemas de producción; a pesar de esto, el porcentaje de mastitis observada en el sistema intensivo, concuerda con estudios realizados en Venezuela, en donde se encontró un 87 % de mastitis subclínica en el sistema intensivo y 44.4 % en el sistema semi-intensivo de igual forma, Kyozaire et aX²⁷⁾ en la ciudad de Pretoria en África encontraron un 43.3 % y un 36.7 % en los sistemas de producción intensivo y semi-intensivo respectivamente, ya que en las máquinas ordeñadoras del sistema intensivo encontraron el mayor número de bacterias, lo que indica que el manejo influye en la aparición de mastitis, pues cuanto más intensivo sea el sistema de producción y no se cumplan las medidas de bioseguridad, la incidencia y prevalencia de esta enfermedad aumentará^(11,27).

A pesar de que el contenido celular somático (CCS) es utilizado como monitor de la salud de la ubre y calidad de la leche en la industria en varios países⁽²⁸⁾, existen varios factores no patológicos que influyen en los niveles de estas células, además de que los neutrófilos predominan en la leche de cabra en un nivel más alto que la leche de vaca bajo condiciones normales. En estudios histopatológicos de ubres de cabras con un alto contenido de CCS, se ha observado una histología normal, por lo que las cabras pueden presentar un alto conteo de CCS de manera normal⁽²⁸⁾.

El estro también aumenta el nivel del CCS, pero aún no existen estudios definitivos en cabras. Las muestras de leche obtenidas antes, durante y después del ordeño difieren significativamente en el conteo de CCS⁽²⁸⁾, por lo que se han propuesto distintas escalas para clasificar el estado sanitario de las ubres en base al CCS, ya que a diferencia del ganado vacuno no hay un estándar oficial para el CCS en leche de cabras, por lo que el valor predictivo de las infecciones en la ubre es muy variable. En este estudio únicamente se obtuvieron aislamientos bacterianos de cuatro muestras positivas a grado dos en la prueba de California en el sistema intensivo de producción del CEIEPAA, por lo que el aislamiento bacteriano consecutivo en dos o más muestras fue de mayor ayuda para conocer la presencia de infecciones intramamarias.

La cantidad de aislamientos bacterianos que se obtuvieron, fue mayor en el sistema intensivo de ambas granjas únicamente a los 15 y 60 días post-parto, es decir, al inicio de la lactación, lo que concuerda con otro trabajo⁽⁸⁾ en donde la mayor incidencia de mastitis subclínica la encontraron al inicio del ordeño mecánico, es decir, en el primer tercio de la lactación. En cuanto a los géneros bacterianos aislados de ambos sistemas de producción, únicamente se encontró que S. aureus está asociado al sistema intensivo, lo que indica que las máquinas ordeñadoras podrían servir como reservorio de este agente y al igual que Kyozaire et al⁽²⁷⁾ no se encontraron diferencias en el espectro bacteriano entre sistemas de producción.

Con los resultados obtenidos se puede concluir que los géneros bacterianos aislados con mayor frecuencia en leche de cabras fueron los Staphylcoccus coagulasa negativo, seguido de S. uberis y S. aureus, A pesar de que los SCN son considerados como patógenos menores, es necesario realizar estudios sobre los factores de virulencia que poseen, para provocar mastitis en ganado lechero. De acuerdo al análisis estadístico, no existen diferencias entre los dos principales géneros bacterianos aislados en los sistemas de producción intensivo y semi-intensivo; únicamente S. aureus está asociado al sistema intensivo de producción. Es necesario documentar la relación que existe entre el CCS y las infecciones intramamarias en cabras, ya que resulta inapropiado utilizar los mismos parámetros utilizados en bovinos.

LITERATURA CITADA

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NOTA

Este trabajo fue financiado por el Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica (PAPIIT) número IN218708.