Retos y oportunidades en la selección asistida de frijol resistente a BCMV y BCMNV en México. I. Dimensión del problema*

Challenges and opportunities in assisted selection of beans resistant toBCMV and BCMNV in Mexico. I. Scale of the Problem

José Luis Anaya-López¹, Laura Silva-Rosales², Víctor Montero-Tavera¹, Fulgencio Espejel² y Jorge Alberto Acosta-Gallegos^1§

¹ Campo Experimental Bajío-INIFAP. Carretera Celaya-San Miguel de Allende, km 6.5, A. P. 112, C. P. 38110, Celaya, Guanajuato, México. (anaya.jose@inifap.gob.mx; montero.victor@inifap.gob.mx). ^§Autor para correspondencia: acosta.jorge@inifap.gob.mx.

* Recibido: noviembre de 2014
Aceptado: febrero de 2015

Resumen

Las enfermedades del frijol conocidas como mosaico común y raíz negra, causadas por el virus del mosaico común del frijol (BCMV) y el virus necrótico del mosaico común del frijol (BCMNV), tienen cada vez mayor incidencia en México. El BCMV está ampliamente distribuido en casi todas las regiones productoras, y el BCMNV preferentemente en las regiones tropicales. Ambos virus producen síntomas similares y pueden transmitirse por áfidos o por semilla proveniente de plantas infectadas, por lo que su incidencia está relacionada con el cultivo de variedades susceptibles y las condiciones climáticas que favorecen la presencia de insectos vectores. El control de BCMV y BCMNV puede lograrse mediante programas de certificación de semilla libre de enfermedades y el uso de variedades resistentes. La forma más económica de prevenir daños es sembrar variedades con resistencia durable obtenida mediante la piramidación de genes, en la que se combina una resistencia de amplio espectro contra patogrupos de BCMV y BCMNV. Este proceso de mejoramiento puede facilitarse mediante el uso de selección asistida por marcadores moleculares en combinación con la confrontación directa de los virus. El objetivo es dilucidar la problemática en torno a la incidencia del BCMV y BCMNV en las principales regiones productoras de frijol para identificar los retos y oportunidades en la selección asistida de frijol resistente a BCMV y BCMNV.

Palabras clave: BCMV, BCMNV, marcadores moleculares, SAMM, variedades resistentes.

Abstract

Keywords: BCMV, BCMNV, MAS, molecular markers, resistant varieties.

Introducción

Desde tiempos prehispánicos el frijol ha tenido gran importancia alimenticia, social y económica en México. Junto con el maíz es uno de los principales alimentos básicos que forman parte de la tradición y la cultura mexicana. En la actualidad es el principal y único suministro de proteína para los sectores más pobres, que representa 45.5% de la población total (CONEVAL, 2012), y es una importante fuente de ocupación e ingresos para muchos campesinos.

Además de la sequía, el cambio climático contribuye al surgimiento de plagas y enfermedades emergentes que afectan al cultivo de frijol incluso en regiones con una alta disponibilidad de agua. Mientras que un clima seco tiende a favorecer a insectos vectores y virus, uno húmedo favorece a los hongos y bacterias fitopatógenos (Anderson et al., 2004). Los virus son una de las principales limitantes bióticas para la producción de frijol en Latinoamérica y el Caribe (Beebe et al., 2011), y aunque algunos modelos bioclimáticos predicen que en el centro de México podrían haber menos precipitaciones, no se han realizado estudios del impacto del cambio climático sobre la incidencia de virus en el país, como se hizo en Ontario, Canadá, donde se anticipa un incremento significativo del virus del mosaico común del frijol (BCMV) y el virus del mosaico dorado amarillo del frijol (BGYMV) (Boland et al., 2004).

Para obtener en México una predicción similar, se requiere conocer la ecogenómica de los virus, los hospederos y las fuentes de inóculo, y contemplar factores específicos como la situación epidemiológica de estos patógenos o las prácticas agrícolas relacionadas, por ejemplo, con el nulo uso de semilla certificada libre de virus, ya que estos factores pueden contribuir a incrementar la incidencia y severidad de las enfermedades causadas por potyvirus (Anderson et al., 2004). Por otra parte, es importante saber si las variedades que se siembran en el país cuentan con genes de resistencia que las protejan de los virus mencionados.

Recientemente en México se ha detectado una alta incidencia de BCMV y BCMNV (Flores-Esteves et al., 2003; Lepe-Soltero et al., 2012): dos especies del género Potyvirus estrechamente relacionados con el frijol que producen las enfermedades conocidas como mosaico común y raíz negra, esta última normalmente culmina con la muerte de la planta (McKern et al., 1992; Kelly, 1997). Ambos virus se transmiten de manera no persistente por varias especies de áfidos, pero el medio de diseminación más eficiente, y sobre todo a largas distancias, es por semilla.

En México, el INIFAP es el principal generador de variedades de frijol; de las 74 variedades elegidas para certificación en 2011 por el SNICS, 60 son del INIFAP. La mayoría de ellas no poseen resistencia a ambos potyvirus, y sólo las de grano negro tropical que poseen el gen I son resistentes al BCMV pero no al BCMNV (Rosales et al., 2004). Entre el año 2000 y 2011, el SNICS recibió 27 solicitudes de registro de variedades y otorgó nueve títulos de obtentor, de las cuales 20 solicitudes y seis de los títulos correspondieron al INIFAP (SNICS, 2011).

Los Programas de Mejoramiento Genético de Frijol (PMGF) y de Biotecnología del INIFAP, con la colaboración del CINVESTAV, recién han comenzado a aplicar estrategias de selección asistida por marcadores moleculares (SAMM) desde una perspectiva integral, y aunque en el caso de BCMV y BCMNV se han piramidado genes de resistencia que condujeron a la liberación por parte del INIFAP de Dalia (Flor de Junio), la primera variedad de frijol obtenida por selección asistida, se requiere el desarrollo de nuevos marcadores moleculares de amplio espectro que permitan la introducción de resistencia genética al mayor número de patogrupos posible.

Cultivo de frijol en México

Durante el ciclo agrícola primavera-verano, 96% del frijol (Phaseolus vulgaris) cultivado en México se siembra en condiciones de temporal, principalmente en los altiplanos central y semiárido, y durante el otoño-invierno se cultiva en las regiones húmedas, aprovechando la humedad residual mientras que en el trópico seco se cultiva con irrigación (SIAP, 2012). El área productiva de frijol más importante de México se localiza en la región semiárida en los estados de Zacatecas, Durango y Chihuahua en donde se siembra más de 50% de la superficie destinada a este cultivo y cuya producción en 2011 representó poco más de 28% de la producción nacional (SIAP, 2012). Debido a que la producción de frijol en estos estados depende casi exclusivamente de la siembra en condiciones de temporal, la escasez de lluvia afecta significativamente su producción. En el año 2011 se registró en los estados productores la peor sequía en 70 años, que causó una disminución en la superficie de siembra que sólo alcanzó 680 mil hectáreas y de las cuales solo se cosecharon 350 mil (SIAP, 2012).

De 2009 a 2011 la aportación de Durango a la producción nacional decayó de 13 a 3%, y en los casos de Chihuahua y Zacatecas fue de 11 a 6%, y de 25 a 19%, respectivamente (SIAP, 2012). De persistir o incrementarse esta problemática será necesario desplazar el cultivo de frijol a otras regiones, ya que se requiere de una disponibilidad mínima de agua para establecer y obtener el rendimiento adecuado para darle rentabilidad. El desplazamiento a áreas más favorables no estará libre de problemas, como la presencia de patógenos causantes de enfermedades fungosas, bacterianas y virales, así como la competencia con otros cultivos más rentables.

Otros productores importantes de frijol son los estados de Chiapas, Sinaloa, Guanajuato, San Luis Potosí, Puebla, Nayarit, Oaxaca, Hidalgo y Veracruz, que en conjunto aportaron 61% de la producción en 2011 (SIAP, 2012). En estos estados la sequía no ha tenido efectos tan devastadores como en Durango, Chihuahua y Zacatecas; sin embargo, el cambio climático tiene otras repercusiones importantes como el aumento de plagas y enfermedades emergentes cuyo impacto puede afectar la producción del frijol aún en zonas con disponibilidad de agua. En la subregión del Bajío y la mesa central se ha detectado al BCMV; mientras que en las regiones húmedas, que incluyen los estados de Veracruz y Chiapas, así como Nayarit en el trópico seco, prevalece el BCMNV (Flores-Esteves et al., 2003; Lepe-Soltero et al., 2012).

BCMV y BCMNV

El BCMV y el BCMNV son dos especies de patógenos del género Potyvirus, estrechamente relacionados con el frijol (Dijkstra y Khan, 1992). Hasta 1992 se consideraban como serotipos A y B de la misma especie del BCMV, pero se reclasificaron como dos especies virales con base en los perfiles bioquímicos de sus proteínas de cubierta (PC) (McKern, 1992), sus relaciones serológicas (Mink y Sibernagel, 1992), sus efectos citológicos en los tejidos infectados, así como por su peso molecular y secuencia de aminoácidos en la región amino terminal de la PC (Spence y Walkey, 1995).

Se han identificado y caracterizado biológicamente al menos 19 cepas diferentes de BCMV y sólo cuatro de BCMNV: TN-1, NL-3, NL-5 y NL-8. Todas los cepas conocidas de cada virus se transmiten de manera no persistente por varias especies de áfidos (Larsen et al., 2005). También pueden transmitirse por semilla, polen e inoculación mecánica. La transmisibilidad de estos virus por semilla puede ser mayor de 50% y depende del genotipo de frijol, las condiciones ambientales y la cepa del virus (Morales y Castaño, 1987).

La identificación del BCMNV por sintomatología es extremadamente imprecisa, ya que la gama de síntomas es amplia y depende de la cepa y del genotipo de frijol inoculado. En genotipos de frijol con el gen I, la cepa NL3 de BCMNV produce lesiones locales necróticas, necrosis de venas, raíz negra, y "pinpoint"; mientras que en genotipos con distintos genes recesivos bc induce coloraciones rojizas en las nervaduras principales, enrollamiento de hojas, ámpulas en trifolios, amarillamientos en hojas primarias, entramados de coloraciones rojizas en nervaduras secundarias, mosaicos, manchas cloróticas y lesiones localizadas cloróticas (Figura 1).

BCMV y BCMNV en México

Las primeras observaciones en México sobre el mosaico común se hicieron en la región del Bajío, cuyo agente etiológico pudo ser BCMV o BCMNV, ya que ambas especies pueden ocasionar este síndrome en genotipos que carecen del gen I. Desde la década de los 60’s se describió al mosaico común como una enfermedad importante (Montenegro, 1970) asociada principalmente al tipo de frijol de mayor demanda en la región, el Flor de Mayo. En Guanajuato esta enfermedad se describió como uno de los principales problemas fitopatológicos del frijol bajo riego (Crispín y Sifuentes, 1970). Crispín y Sifuentes (1970) señalaron que ‘las enfermedades causadas por virus no constituían un problema serio en las partes altas de México, pero sí ocasionaban daños considerables en zonas tropicales y semitropicales, como en las costas del Golfo (Veracruz y Tamaulipas), del Pacífico (Sinaloa), y en el Bajío (siembras de invierno en Guanajuato)’. Sin embargo, estos autores no hicieron mención a la sintomatología de necrosis sistémica o raíz negra.

Hace cuatro o cinco décadas el gen I era el único gen de resistencia a BCMV conocido, por lo que diferentes programas de mejoramiento de los EE.UU y del Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT) incorporaron sistemáticamente este gen a todos los materiales desarrollados como una estrategia para erradicar la enfermedad de mosaico común. Sin embargo, como se mencionó anteriormente, las cepas de BCMNV inducen raíz negra en genotipos con el gen I cuando no están presentes los genes recesivos bc.

Las primeras evidencias de raíz negra en las regiones del Altiplano Semiárido y la Mesa Central se dieron dentro de los Campos Experimentales de manera paralela a la introducción de germoplasma portador del gen I del CIAT, de los EE.UU o incluso de algunas áreas tropicales del país. Lo cual sugirió que en esas regiones había cepas de BCMNV cuya presencia no se había detectado previamente debido a que los cultivares usados carecían del gen I. Sin embargo, también es posible que se hayan introducido cepas necróticas a regiones donde probablemente no existían.

Reportes posteriores sobre la distribución de BCMV y BCMNV, basados también en la sintomatología, indicaron la presencia del primero en los estados de Guanajuato (Montenegro, 1970), Puebla (Díaz-Plaza et al., 1992), Veracruz (López-Salinas et al., 1994) y Sonora (Jiménez-García y Nelson, 1994). Sin embargo, en 2003 con el uso de RT-PCR con iniciadores específicos para cada especie viral, el PMGF del INIFAP en colaboración con el CINVESTAV, Irapuato, detectaron la presencia de BCMV y/o BCMNV en 15 estados productores de frijol (Flores-Esteves et al., 2003). Posteriormente en 2012 se detectaron ambos virus en cuatro de cinco estados evaluados (Lepe-Soltero et al., 2012), y en Guanajuato, donde sólo se había detectado a BCMV, se detectó también a BCMNV (Figura 2) (Flores-Esteves et al., 2003; Lepe-Soltero et al., 2012) debido probablemente a la introducción de semilla infectada que pudo proceder de Nayarit y Sinaloa.

En Nayarit, en condiciones experimentales de riego durante el ciclo 2012- 2013, se registró la muerte de 100% de las plantas, con síntomas típicos de raíz negra, en genotipos mejorados de grano negro opaco portadores del gen I, como Negro Guanajuato, mientras que la variedad Dalia que posee la combinación de los genes I + bc-3 (Acosta et al., 2012), y los genotipos SCR 6, SCR 83, SER 18 y León, que presuntivamente la tienen, no presentaron síntomas (Figura 3).

La incidencia de BCMV y BCMNV está relacionada con el cultivo de variedades de frijol susceptibles que les sirven de reservorio, y con las condiciones climáticas que favorecen la presencia de sus insectos vectores. Ambos virus, además de diseminarse de manera no persistente por varias especies de áfidos (Halbert et al., 1997), son frecuentemente transmitidos por semilla (Morales y Castaño, 1987), lo que facilita su dispersión. En México, en muestras de plantas con síntomas atribuibles a BCMV y BCMNV, Lepe-Soltero et al. (2012) detectaron la frecuencia más alta de infección con BCMV (33%) en el frijol Azufrado Higuera (raza Nueva Granada) cultivado en Sinaloa, mientras que Negro Jamapa (raza Mesoamericana) de Nayarit tuvo la más alta frecuencia de BCMNV (50%). En estos estados el porcentaje de muestras positivas para cualquiera de las dos especies virales fue de 80%.

Es importante destacar que, en ese mismo estudio, en Nayarit se detectaron infecciones mixtas en frijol Negro Jamapa, una situación que sólo se había detectado en materiales de frijol de color claro, pues el gen I está ligado con la intensificación del color en el locus B (Kelly et al., 1995; Kelly, 1997). Una posible explicación, es la heterogeneidad intrínseca de la variedad Jamapa que fue derivada de un compuesto de líneas de una colecta de Jamapa, Veracruz (Cárdenas y Velo, 1965), cuya selección se realizó mediante fitomejoramiento tradicional.

La alta prevalencia de BCMV y BCMNV en las muestras de frijol Negro y Azufrado en Sinaloa y Nayarit, respectivamente (Lepe-Soltero et al., 2012), sugiere que las condiciones climáticas son favorables para los insectos vectores y el desarrollo de la enfermedad, o que los productores usan como semilla el grano contaminado por uno o ambos virus. Esta problemática se acentúa debido a la inexistencia de programas de producción de semilla libre de virus. Por ejemplo, en Nayarit anualmente se establecen alrededor de tres mil hectáreas con la variedad Flor de Junio Marcela, cuyo grano cosechado se embarca para su venta a los mercados de abasto del Bajío.

Este grano, en ocasiones, es utilizado por los agricultores para la siembra debido a la falta de semilla, por lo que es probable que la introducción de semilla contaminada procedente de Nayarit y otros estados, como Sinaloa, a los sistemas de producción del Bajío sea la causa del incremento de la incidencia de BCMV y BCMNV. Una posible alternativa para mitigar esta problemática es el establecimiento de sistemas de producción y certificación de semilla de frijol o cultivar variedades resistentes a los virus prevalentes en las regiones con alta incidencia de estos virus.

Desarrollo de variedades resistentes a BCMV y BCMNV

La variedad Flor de Mayo Bajío se desarrolló a partir de cuatro progenitores: dos líneas resistentes a la roya y dos líneas resistentes al BCMV (Montes et al., 1988); estas últimas también derivaron su resistencia de la variedad Amanda. Posteriormente se registró en Zacatecas una tercera variedad, Flor de Mayo Sol (Zandate y Pérez, 1996), variedad derivada de una línea hermana de Flor de Mayo Bajío, probablemente también portadora de los genes I + bc-1². El uso comercial de las variedades mencionadas impulsó el cultivo del frijol en la región del Bajío. Variedades posteriores registradas en esta región como Flor de Mayo M38 (Acosta et al., 1995) y Flor de Mayo Anita (Castellanos et al., 2003) probablemente poseen únicamente el gen I sin protección de algún gen recesivo.

Hasta ahora en México, sólo la variedad Dalia generada por el INIFAP (Acosta-Gallegos et al., 2012) se ha seleccionado para resistencia a BCMV mediante SAMM usando los marcadores SW13 para el gen I (Haley et al., 1994; Melotto et al., 1996), y ROC11 para bc-3 (Johnson et al., 1997). Esta variedad mostró baja incidencia de raíz negra (10%) en condiciones experimentales de campo en Nayarit, mientras que en variedades como Negro Guanajuato portadora del gen I fue alta (90%). Las variedades Flor de Mayo Dolores (Acosta et al. 2011) y Flor de Mayo Eugenia desarrolladas recientemente también presentan estos marcadores asociados a los genes I y bc-3.

Recientemente, en colaboración con el Laboratorio de Virología del Centro Internacional de Agricultura Tropical, se evaluó la resistencia de líneas de frijol generadas por PMGF del INIFAP, incluida la variedad Dalia. Sin embargo, cuando se inocularon mecánicamente con la cepa NL3 de BCMNV todas presentaron síntomas de raíz negra, lo que indicó que los materiales evaluados tienen el gen I, pero que carecen del bc-3. Esto sugirió diversas posibilidades: que el marcador ROC11 no es eficiente para seleccionar al gen bc-3, o que selecciona un gen distinto que confiere resistencia a cepas específicas, que la resistencia observada en campo pudo ser específica a las cepas de Nayarit. Sin embargo, se desconoce cuáles cepas de BCMV y BCMNV están distribuidas en México.

Perspectivas

Como parte de la línea base de conocimiento requerido para reducir o eliminar los daños causados por BCMV y BCMNV en las regiones productoras de frijol en México, lo primero es conocer cuáles son las cepas de BCMV y BCMNV presentes en México y qué otros virus se encuentran en frijol silvestre y cultivado en el centro de domesticación de frijol en México. Para lo cual se puede hacer uso de técnicas como la secuenciación masiva. El estado actual del conocimiento científico, así como el desarrollo de nuevas tecnologías para el estudio de ácidos nucleicos y proteínas, permite llevar a cabo la identificación eficiente de genes y marcadores a partir de germoplasma con características de interés, en función a su resistencia a virus y aceptación por el consumidor. Para esto es necesario conjuntar esfuerzos de investigación en las áreas básica y aplicada de manera interdisciplinaria e interinstitucional.

El conocer el genoma de los virus asociados al frijol, incluidos el BCMV, BCMNV y algunos no reportados, permitirá en el corto plazo desarrollar herramientas moleculares que servirán para determinar la distribución de los virus identificados en otras regiones productoras de frijol; hacer estudios de patogenicidad, e identificar la introducción de cepas y patotipos de BCMV y BCMNV descritos hasta ahora en otros países.

A mediano y largo plazo la información generada contribuirá a incrementar la producción de frijol al reducir, o incluso eliminar, la incidencia de mosaico común y raíz negra en México mediante la generación de variedades resistentes a las cepas predominantes en la zona específica de cultivo, adaptadas a las condiciones climáticas con las características que demanda el mercado de cada región, y a establecer normas para la regulación de la importación y exportación de frijol con la finalidad de proteger el germoplasma de frijol silvestre y cultivado en México.

La amplia distribución de BCMV, y de la especie necrótica BCMNV, en las principales regiones productoras de frijol de México representa un problema latente en la producción nacional, sobre todo si se consideran el incremento de temperatura atribuible al cambio climático y el alto riesgo de infección ocasionado por la movilización interestatal de semilla infectada. Esta situación enfatiza la necesidad de piramidar los genes de resistencia ya conocidos en las principales variedades cultivadas en las regiones productoras, e identificar nuevos genes de resistencia a fin de desarrollar marcadores moleculares para usarse en los programas de mejoramiento genético de frijol.

Adicionalmente, es necesario conocer los genes de resistencia a ambas especies virales. El conocimiento de los mecanismos de replicación viral y de la variedad de los componentes de la célula hospedera, necesarios para llevar a cabo dicha replicación, permitirá determinar los genes importantes en el desarrollo de marcadores moleculares para la resistencia a BCMV y BCMNV. La contraparte viral a partir del conocimiento de la diversidad de demás especies y patogrupos también será indispensable para vislumbrar estrategias de resistencia de amplio espectro.

Es por ello que para enfrentar la problemática actual y futura del cultivo de frijol en México se requiere usar tecnologías que hagan más eficientes los programas de mejoramiento. Implementar las herramientas moleculares existentes es una alternativa viable, siempre y cuando satisfagan las necesidades particulares de estos programas. Por otra parte y no menos importante, es urgente producir y utilizar semilla de calidad certificada de las variedades mejoradas de reciente registro.

Agradecimientos

Los autores(as) agradecen el financiamiento con los fondos S0007 de SAGARPA- CONACYT, por el apoyo al proyecto 0109621. "Desarrollo de variedades de frijol de alto rendimiento, tolerantes a sequía resistente a patógenos y con la calidad que demanda el consumidor" de la convocatoria 2009-1.

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