Morfología del embrión en frijol y su comparación entre razas Durango y Jalisco*

Bean embryo morphology and its comparison between races Durango and Jalisco

Edwin Javier Barrios Gómez^1§, Cándido López Castañeda², Josué Kohashi Shibata², Jorge Alberto Acosta Gallegos³, Salvador Miranda Colín², Netzahualcoyotl Mayek Pérez⁴ y Jaime Canul Ku¹

¹ Campo Experimenta Zacatepec-INIFAP. Carretera Zacatepec-Galeana, Zacatepec 0.5, Morelos, C. P. 62780. Tel: 734 34 30230. Fax. 734 34 33820. (canul.jaime@inifap.gob.mx). ^§Autor para correspondencia: barrios.edwin@inifap.gob.mx.

³ Campo Experimental Bajío-INIFAP. A. P. 112, 38000, Celaya, Guanajuato, México. (acosta.jorge@inifap.gob.mx).

⁴ Centro de Biotecnología Genómica-IPN. C. P. 88710. Reynosa, México. (nmayek@hotmail.com).

* Recibido: noviembre de 2013
Aceptado: abril de 2014

Resumen

En frijol (Phaseolus vulgaris L.) el embrión es toda la semilla con excepción la testa. En 2007 se realizaron trabajos con el objetivo de determinar la relación de la biomasa del complejo del eje embrionario (CEE, eje hopocótilo-radicular más las dos primeras hojas foliares) y los cotiledones, y las dimensiones del CEE en variedades contrastantes en tolerancia a sequía, alto y bajo rendimiento, y las diferencias entre las razas de frijol Durango y Jalisco. Para la separación del CEE se seleccionaron 20 semillas con biomasa de 200, 260 y 320 ±5 mg. Las semillas de 320 mg tuvieron biomasa total del CEE (BTE) mayor que las semillas de 260 y 200 mg, esto se debió a una biomasa total mayor de las dos primeras hojas (BHS) y a la biomasa del eje hipocótilo-radicular (BHR). El CEE separado de semillas de 320 mg presentó el área foliar mayor de las dos primeras hojas (AFPH) y longitud del eje hipocótilo-radicular (LHR), respecto a las semillas de 260 mg. El porcentaje del CEE en el embrión mostró una relación opuesta con la biomasa de semilla. Los cotiledones representaron 98.4% de la biomasa del embrión y el CEE el porcentaje restante. El cultivar con tolerancia a sequía presentó menor anchura del eje hipocótilo-radicular (AHR) que el cultivar susceptible a sequía; la BTE alto de Pt Villa se debió a su BHR alto, en tanto, que ala alta BTE de FM M38 y Anita se debió a una alta BHR y BHS.

Palabras clave: Phaseolus vulgaris L., semilla, vigor inicial.

Abstract

In bean (Phaseolus vulgaris L.) the embryo is all the seed except the testa. In 2007, work was conducted in order to determine the ratio of the biomass from the embryonic axis complex (CEE, hypocotyl-root axis plus the two first leaves) and cotyledons and dimensions of CEE in contrasting varieties tolerant to drought, high and low yield, and the differences between bean races of Durango and Jalisco. For separation of the EEC, 20 seeds with biomass of 200, 260 and 320 ± 5 mg were selected. Seeds of 320 mg had total biomass of CEE (BTE) greater than 260 and 200 mg seed; this was due to greater total biomass of the first two leaves (BHS) and biomass of the hypocotyl-root axis (BHR). CEE separate from seeds of 320 mg had the highest leaf area of the first two leaves (AFPH) and length of hypocotyl-root axis (LHR), compared to 260 mg seed. The percentage of CEE in the embryo showed a reverse relationship with seed biomass. The cotyledons represented 98.4% of the biomass from the embryo and the CEE the rest. The drought-tolerant cultivar showed smaller width of hypocotyl-root axis (AHR) that the cultivar susceptible to drought; the high BTE from Pt Villa was due to its high BHR, meanwhile, the high BTE of FM M38 and Anita was due to a high BHR and BHS.

Keywords: Phaseolus vulgaris L., seed, early vigor.

Introducción

Se ha demostrado que las semillas de cereales como trigo, cebada y avena con embrión grande producen plántulas vigorosas con raíces y hojas grandes que pueden dar ventaja al inicio de la estación de crecimiento [López-Castañeda et al. (1996) en cereales de grano pequeño; Martinelli y Moreira de Carvalho (1999) en maíz]. Por el contrario, también se ha demostrado que en variedades de frijol de origen tropical, las semillas de menor tamaño emergen de manera vigorosa en comparación con las de tamaño mediano y grande (Pearson y Miklas, 1992).

Investigaciones sobre este particular han sugerido la utilización de la biomasa de 100 semillas como criterio de selección para identificar germoplasma con mayor vigor inicial (Kuruvadi et al., 1988) y se ha encontrado una correlación negativa entre el tamaño de semilla y el rendimiento (White y González, 1990; White et al., 1992; Sexton et al., 1994). En maíz en algunos casos se ha asociado positivamente el tamaño grande de semilla con un mayor crecimiento inicial de la plántula (Derieux et al., 1989; Bockstaller y Girardin, 1994).

En zanahoria (Daucus carota L.) se ha encontrado que una mayor longitud (mm) del embrión estuvo relacionado con un menor número de días a emergencia y una mayor biomasa de la plántula (Gray y Steckel, 1983). Leishman et al. (2000) señalaron que las reservas de la semilla fueron translocadas a las diferentes estructuras de la plántula en forma progresiva, y en algún periodo durante este proceso de translocación el tamaño de semilla debería tener ventajas, pues una semilla grande permitió incrementar o asegurar la cantidad suficiente de reservas que la plántula requerirá para concluir su desarrollo, inclusive en condiciones adversas.

Celis-Velázquez et al. (2008) encontraron una variabilidad reducida en el vigor seminal entre cultivares mejorados de frijol, y que las plántulas desarrolladas de semi­llas pesadas fueron en promedio más vigorosas, pues tuvieron mayor altura y diámetro de hipocótilo, y acumularon más biomasa en su raíz y folíolos. En contraste, las semillas más ligeras o pequeñas, generaron algunas de las plántulas más cortas, con los folíolos, hipocótilo y raíz más ligeros, e hipocótilo angosto y corto (Celis-Velázquez et al., 2010).

Materiales y métodos

Localización de los experimentos

En el presente estudio se realizaron dos experimentos: el primero se sembró en macetas de plástico a la intemperie, el 11 de mayo de 2006, en el área de invernaderos del Colegio de Posgraduados en Ciencias Agrícolas en Montecillo, Municipio de Texcoco, Estado de México (19º 21' latitud norte, 98º 55'longitud oeste y 2 250 msnm) y el segundo se realizó en el Laboratorio de Resistencia a Sequía, Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas en abril de 2007.

Material genético utilizado en los experimentos

Con el propósito de determinar la relación en biomasa entre el complejo del eje embrionario (CEE) y los cotiledones, así como su vigor inicial en plántula, se utilizaron semillas de cinco variedades de frijol Flor de Mayo (FM), una variedad Flor de Junio (FJ) y un criollo, como testigo, todas pertenecientes a la raza Jalisco.

Para la comparación en biomasa del CEE y los cotiledones entre razas se incluyeron variedades de la raza Durango [Pinto (Pt) Saltillo y Villa] y de la raza Jalisco (FM M38 y Anita), esto debido a que la primera es conocida ampliamente por su tolerancia a sequía y la segunda por su amplia adaptación a la sequía intermitente. La semilla de las variedades de la raza Jalisco y Durango utilizadas en el experimento de comparación entre razas, fue cosechada un año anterior bajo condiciones de riego en Montecillo, México (Cuadro 1).

Características evaluadas en semilla

Se determinó el porcentaje de humedad de la semilla de cada variedad con un medidor de humedad (Modelo MB45, OHAUS) en el Laboratorio de Análisis de Semillas del Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas. Para la separación del CEE se seleccionaron 20 semillas con biomasa individual de 200, 260 y 320± 5 mg para ello se usó una balanza analítica (precisión de 0.0001 g). Se seleccionaron estas biomasas debido a que las variedades seleccionadas mostraron estos rangos en la biomasa de semilla (mínimo, máximo y promedio). En revisiones relacionadas al tema se mencionó que se han escogido para este tipo de trabajos semillas de variedades por biomasa de 100 semillas.

En el presente estudio se parte de la premisa que en la biomasa individual de 100 semillas no es homogénea cuando son muestreadas al azar, así pueden haber semillas en dicha muestra de todas las biomasas posibles desde una biomasa máxima y mínima de la variedad. En el presente estudio se hizo un corte en la testa a la semilla (con ayuda de un bisturí) para separar los cotiledones y al exponer el CEE se tomaron imágenes de las 20 semillas de los nueve cultivares, de las tres biomasas en un fotomicroscopio Tessovar con cámara digital para microscopía (Pax cam 3, Carl Zeiss) (Laboratorio de Morfología de Insectos, Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas).

Con las mismas 20 semillas de cada una de las variedades se separó la testa de los cotiledones para determinar la biomasa y porcentaje que ésta representó de la semilla, esto se hizo para los tres grupos de semillas con biomasa diferente. El porcentaje del CEE con respecto al embrión fue calculado. Para medir el CEE se utilizó el programa Image Tool para Windows (Wilcox et al., 2002). Las características evaluadas fueron: longitud del eje hipocótilo-radicular (LHR, mm), anchura del eje hipocótilo-radicular (AHR, mm), área foliar de las dos primeras hojas (AFPH, mm².

Esto se midió con la longitud y la anchura de una mitad de la cara de la hoja simple visible y multiplicado por cuatro, y posteriormente por 0.62 (este valor se obtuvo con hojas en estado de plántula medidas con regla por el largo y ancho de las mismas variedades, de las que se midieron las dos hojas simples, de 10 plantas, de cinco variedades. Posteriormente se llevaron a un medidor de área foliar marca LI-COR modelo LI-3100, en el cual se obtuvo el valor real.

Con los datos tomados con la regla al multiplicar el largo y el ancho y los datos del medidor del área foliar se hizo una regresión lineal simple del cual se obtuvo el valor de la abscisa como el valor) así obtener el área foliar en mm² (Figura 1). Se separaron las diferentes estructuras de CEE y se obtuvo la biomasa del eje hipocótilo-radicular (BHR, mg), las dos primeras hojas (BHS, mg) y la suma de ambas estructuras correspondió a la biomasa total del CEE (BTE, mg). El cociente hipocótilo radicular/primeras hojas (CRH) fue calculado con la biomasa del eje hipocótilo-radicular (BHR, mg), representa a la raíz, y la biomasa total de las dos primeras hojas (BHS, mg).

Características evaluadas en plántula

En la siembra se emplearon tubos de PVC de 10.5 cm de diámetro y 50 cm de altura, los cuales se llenaron con suelo. En cada tubo se sembraron tres semillas de la misma biomasa individual (260 ± 5 mg) a una profundidad de 3 cm. Las variedades se asignaron en un diseño experimental de bloques completamente al azar con cuatro repeticiones. La unidad experimental consistió en tres plántulas en un tubo con suelo. El suelo empleado fue de textura franco-arenoso [densidad aparente= 1 (g cm^-3), pH= 6.9, materia orgánica= 9%], previamente tratado con calor a una temperatura de 70 ºC durante 2 h. Se aplicaron riegos frecuentes, mantenido el contenido de humedad edáfica cercano a capacidad de campo durante el experimento. Las plántulas crecieron bajo temperaturas máximas y mínimas promedio de 29.6 ºC y 7.7 ºC y fotoperiodo de 13.03.

Análisis de crecimiento

Se cosecharon plántulas completas a los 7, 11, 15, 19 y 23 días después de la siembra (dds) en las cuatro repeticiones y en cada plántula se determinó la longitud de la raíz principal (LRP, cm), número y longitud de las raíces adventicias (NRA y LRA, cm) y el área foliar (AF, cm²) que fue determinada con un integrador de área foliar (marca LI-COR, modelo LI-3100). Los diferentes órganos de las plántulas se secaron en una estufa con circulación de aire forzado (marca RIOSSA, modelo HS 82) a una temperatura de 70 ºC durante 72 h, para determinar la biomasa seca total de raíces (BSTR, mg), biomasa seca de hojas (BSH, mg), biomasa seca de tallo (BST, mg) y biomasa seca de los pecíolos (BSP, mg).

Con los datos obtenidos se calculó la longitud total de raíces [LTR= raíz principal + raíces adventicias + (raíces laterales de primer orden, segundo orden, tercer orden, entre otras), cm], biomasa seca de la parte aérea [(BSPA= BSH + BST + BSP), mg] y cociente raíz/parte aérea (CRPA= BSTR/BSPA).

Análisis estadístico

Se realizó el análisis de varianza bajo un diseño experimental de bloques completamente al azar (Y_ij= µ + V_i + B_j + E_ij) para cada variable en forma individual para los tres grupos de semilla y para los diferentes órganos medidos en la plántula. Para el análisis combinado de las diferentes variables se utilizó un diseño experimental completamente al azar en un arreglo de tratamientos factorial, en el cual los factores la biomasa de las semillas y los cultivares (Y_ijK= µ + V_i + B_j + VBij+ E_ijk). La prueba de comparación de medias se realizó con Tukey (DSH, p≤ 0.05). La comparación entre las razas se hizo con la prueba de Scheffé (p≤ 0.05). Todos los análisis se hicieron con el programa SAS (SAS, 2006).

Resultados y discusión

Humedad y porcentaje de testa en la semilla

La humedad en la semilla fluctuó entre 11.3 y 12.2% entre los cultivares. El porcentaje de testa fue 8.3% para la raza Durango (Pt Villa y Pt Saltillo) y 7.8% para la raza Jalisco (representada por el resto de las variedades), siendo 8.1% el promedio de ambas razas. Celis-Velázquez et al. (2008) y Celis-Velázquez et al. (2010) mencionaron que la biomasa seca de la testa representó entre el 11.8 y 20.4% del total de la semilla de frijol entre silvestres y mejorados, teniendo los valores menores de testa los materiales mejorados; por otra parte Peña-Valdivia et al. (1999) y Díaz et al. (1999) mencionaron que los cultivares presentaron porcentaje medio de la testa de 9%; y coincidió con el presente trabajo y que podría variar dependiendo de la raza y de la variedad en estudio.

Complejo del eje embrionario (CEE)

La mayor biomasa total del CEE (BTE) correspondió a las variedades con mayor biomasa de la semilla. Dentro de variedades la BTE, BHS y BHR fue directamente proporcional a la biomasa de la semilla (Cuadro 2). En lo referente al porcentaje de la biomasa de las primeras hojas (PBHS) y porcentaje del eje hipocótilo-radicular (PBHR) con respecto a la BTE, fue constante a través de las tres biomasas de semilla (200, 260 y 320 mg). El menor PBHS y en consecuencia el mayor PBHR, lo mostró la variedad FM Corregidora y al contrario el mayor PBHS y menor PBHR lo presentó la variedad criolla Michoacán 128.

Los cotiledones representaron entre 98.2 y 98.5% de la biomasa del embrión, lo cual no presentó variación alguna de las variedades y razas (Cuadro 3), al respecto Díaz et al. (1999) y Celis-Velázquez et al. (2008) encontraron entre 98 y 98.7% pero con respecto a la semilla, estos últimos autores mencionaron que los cultivares estudiados fueron estadísticamente similares. Para genotipos y las diferentes biomasas de semilla se encontraron diferencias (p≤0.01) en el tamaño (µm) y BTE (mg).

Semillas de 320 mg tuvieron la más alta BTE que las semillas de 260 y 200 mg, esto fue debido a una alta BHS y al BHR (Cuadro 3); resultados similares con respecto a la biomasa del embrión han sido reportados por Peña-Valdivia et al. (1999) encontrando la existencia de correlaciones positivas y altamente significativas entre la biomasa de los cotiledones, el eje embrionario y el de la testa de las semillas de frijol domesticado, lo cual en nuestro trabajo se reafirma que semillas de mayor biomasa, también tuvieron mayor BTE. Una relación positiva entre la biomasa de la semilla y el embrión se ha encontrado también en cultivos como frijol mungo (Vigna radiata) (Dharmalingam y Basu, 1987) y cereales de grano pequeño (López-Castañeda et al., 1996).

El CEE de semillas de 320 mg mostró el más alto valor en cuanto al AFPH y la LHR, que los de semillas de 260 mg. Estas últimas tuvieron el más alto valor de AFPH, LHR y AHR, que el CEE de semillas con 200 mg (Cuadro 3). El porcentaje del CEE y de los cotiledones mostró que entre mayor fue la biomasa de la semilla menor valor presentó el porcentaje del CEE. Pearson y Miklas (1992) reportaron que variedades de semillas pequeñas de frijol de origen tropical emergieron de manera superior en comparación con las de tamaño mediano y grande, de acuerdo con lo encontrado en el presente trabajo posiblemente se deba a que tuvieran un mayor porcentaje del complejo del eje embrionario (PCE).

En cuanto al CRH en las diferentes biomasas no mostró diferencias significativas, esta relación se mantuvo de forma regular a través de las diferentes biomasas de la semilla (Cuadro 3).

Las variedades FM RMC y FM Corregidora tuvieron la más alta BTE que FJ Marcela, FM Bajío y Michoacán 128; la alta BTE de FM RMC fue debido a una alta BHS, BHR, además, presentó la más alta AFPH y AHR, mientras que la alta BTE de FM Corregidora fue debido al mayor AHR y LHR. Para CRH, el mayor valor lo presentaron las variedades FJ Marcela y FM Corregidora, lo que indicó que en el CEE, la BHR ocupó la mayor proporción siendo éste el que da origen a la raíz y al hipocótilo, de ahí su gran importancia en la etapa de plántula en la absorción de agua y nutrientes para un rápido establecimiento (Cuadro 4).

Comparando las variedades, FM RMC susceptible y FM Corregidora tolerante a la sequía, se observó que difirieron en la BTE, pero tuvieron similar BHR. La variedad con tolerancia a sequía presentó un menor AHR que la variedad susceptible a sequía. La mayor BTE lo obtuvo FM RMC y además el mayor BHS. Esta variedad en general mostró valores altos para todas las características y se ha clasificado como susceptible a la sequía. Por otro lado, el CRH de FM RMC mostró un valor bajo con respecto a FM Corregidora tolerante a sequía que tuvo un alto valor (Cuadro 4).

Las correlaciones (n= 5) entre BTE fueron positivas y altamente significativa (r= 0.98**) con el BHR y AHR, y significativo (r= 0.84*) con la LHR. También, la BTE mostró una relación positiva y altamente significativa (r= 0.94**) y (r= 0.92**) con la biomasa de cotiledones y la biomasa de testa, respectivamente. Esto indicó que la biomasa y anchura del eje hipocótilo-radicular fue una característica importante que constituyó la mayor proporción al CEE y por consiguiente podría tener gran importancia en el vigor inicial.

Comparación entre las razas Durango y Jalisco

Las variedades Pt Villa de la raza Durango, FM M38 y Anita de la raza Jalisco, mostraron mayor BTE que la variedad Pt Saltillo de la raza Durango; la alta BTE de Pt Villa se debió a una alta BHR, en tanto, que la alta BTE de FM M38 y Anita se debió a una alta BHR y BHS. La variedad FM Anita, además de presentar una alta BTE, también mostró el mayor AHR, característica morfológica del embrión, que podría reflejarse en un mayor diámetro de raíz en la planta (Cuadro 5). Por ejemplo, la variedad Pt Villa fue considerada como resistente a sequía y presentó alto valor en AFPH, BHR, CRH, y menor AHR. Mientras que la variedad FM Anita fue de porte semi-erecto (Castellanos et al., 2003) y presentó alto valor para AFPH, BTE, PCE, BHS.

Las semillas de 320 mg tuvieron mayor biomasa total del CEE, BHR, BHS, y AFPH, LHR y AHR, que las semillas de 260 y 200 mg en las razas Durango y Jalisco. La mayor BTE en la raza Jalisco, se debió a una mayor BHS y además de un mayor AHR. La BTE, BHR, AFPH y LHR no mostraron diferencias significativas entre razas, pero si entre la BHS y AHR siendo la raza Durango la que presentó los menores valores. El AHR podría ser importante ya que estuvo relacionado con las variedades con tolerancia a sequía y que presentaron un valor significativamente menor. En la raza Durango el AFPH fue más alto que en la raza Jalisco pero no significativo (Cuadro 6). La BTE de la raza Durango obtuvo menor valor que la raza Jalisco; para ambas razas el CRH tendió a aumentar significativamente con la menor biomasa de semilla. La raza Durango tuvo un mayor CRH que podría ser uno de los atributos importantes que le confirió la tolerancia a sequía.

En cereales un mayor tamaño de las hojas primarias y los meristemos que dan origen a las raíces primarias, al momento de la emergencia de la plántula fueron características morfológicas de gran importancia, para el establecimiento y crecimiento inicial del cultivo (López-Castañeda et al., 1996). La BTE, BHR, BHS y AHR fueron las características del CEE que mostraron diferencias entre razas de frijol y entre variedades dentro de razas; estas características podrían contribuir a identificar variedades que se adapten mejor a las condiciones de deficiencias hídricas en los ambientes de secano, sobre todo cuando la sequía se presentó en la etapa inicial de crecimiento y desarrollo del cultivo.

Biomasa seca total de plántula (parte aérea y raíz)

La biomasa seca total de la plántula (BSTR + BSPA) mostró diferencias (p≤ 0.01) desde los 11 a 23 dds. En el último muestreo, FJ Marcela y FM Corregidora mostraron la mayor (p≤ 0.01) biomasa seca total de la plántula. FM Corregidora siempre fue constante en su desarrollo y obtuvo significativamente los mayores valores, a comparación de FJ Marcela, que en las últimas dos cosechas (19 y 23 dds) logró sobrepasar a todas las demás variedades. FM Bajío fue una variedad que mayor valor (p≤ 0.05) presentó, excepto en el último muestreo.

La variedad criolla Michoacán 128 en todos los muestreos presentó el valor más bajo (p≤ 0.01) para biomasa seca total de la plántula. Se observó, que en estas variedades en el lapso de 15 a 19 dds se comportaron como autótrofas, ya que después de haber disminuido su biomasa seca en promedio de todas las variedades 33%, a los 19 dds incrementaron 14% de la biomasa inicial. FJ Marcela fue la variedad que perdió más biomasa (15 dds) y la que se recuperó más rápidamente (Figura 2). Asimismo, fue la que más biomasa total de plántula registró en los muestreos subsecuentes. Se ha observado que en cereales (López-Castañeda et al., 1996) esto ocurre como lo encontrado en frijol (Figura 2) en el presente estudio, alrededor de los 15 dds (150 grados-día).

Relación entre características del CEE y plántula

Como se mencionó anteriormente el embrión en frijol es toda la semilla a excepción de la testa. La biomasa total de plántula (mg) y la biomasa total del embrión (mg) tuvieron una alta relación (R²= 0.8428) (Figura 3), por lo que esta correlación mostró que la mayor biomasa o tamaño de la semilla permite obtener mayor biomasa de la plántula o en otras palabras plántulas de mayor tamaño se obtienen con semillas de mayor tamaño.

De la misma forma la mayor biomasa del complejo del eje embrional permitió obtener una mayor área foliar de plántula, ya que esta dos variables estuvieron relacionados significativamente (R²= 0.6026) (Figura 4), lo anterior se traduce a que permite capturar mayor radiación y esta convertirla a mayor cantidad de fotoasimilados, lo que podría resultar en plántulas de mayor vigor inicial.

Conclusiones

De acuerdo a los resultados obtenidos en el experimento mediciones de semillas y de plántulas se concluye lo siguiente:

La biomasa de la semilla y de los cotiledones por una parte y la biomasa del complejo del eje embrionario por la otra, fueron inversamente proporcionales. En el complejo del eje embrionario las mayores diferencias ocurrieron en el tamaño y biomasa del eje hipocótilo-radicular. Las semillas de mayor tamaño presentaron estructuras del embrión de mayor tamaño, lo que se podría traducir a un mayor vigor en la semilla. La proporción del complejo del eje embrionario con relación a la biomasa de las semillas y del embrión de frijol fue mayor para las semillas de menor biomasa.

La raza Durango tolerante a sequía presentó la menor anchura del eje hipocótilo-radicular y mayor área foliar de las primeras hojas, por lo que podría traducirse a un mayor vigor inicial. Semillas de mayor tamaño permitieron obtener plántulas de mayor biomasa y con mayor área foliar lo que sugirió obtener plántulas de mayor vigor inicial.

Bockstaller, C. and Girardin, P. 1994. Effects of seed size on maize growth from emergence to silking. Maydica. 39: 213-218.         [ Links ]

Castellanos, R. J. Z.; Guzmán, M. H.; Muñoz, R. J. J. y Acosta, G. J. A. 2003. Flor de Mayo Anita, nueva variedad de frijol para la región central de México. Rev. Fitotec. Mex. 26:209-211.         [ Links ]

Celis-Velázquez, P.; Peña-Valdivia, C. B.; Luna-Cavazos, M.; Aguirre-Rivera, J. R.; Carballo-Carballo, A. y Trejo-López, C. 2008. Variabilidad morfológica seminal y del vigor inicial de germoplasma mejorado de frijol. Agron. Mesoam. 19:179-193.         [ Links ]

Celis-Velázquez, R.; Peña-Valdivia, C. B.; Luna-Cavazos, M. y Aguirre, R. J. R. 2010. Caracterización morfológica de las semillas y consumo de reservas durante la emergencia de plántulas de frijol (Phaseolus vulgaris L.) silvestre y domesticado. Revista de la Facultad de Agronomía (LUZ). 27: 61-87.         [ Links ]

Dharmalingam, C. and Basu, R. N. 1987. Influence of seed size and seed color on the production potential of mungo bean cv CO 3. Seed and Farms. 13:16-20.         [ Links ]

Derieux, M.; Boardu, R.; Durburq, J. B. and Boizard, H. 1989. La crisse de croissance de la plantule de mais á basse temperatura. Agronomie. 9:207-212.         [ Links ]

Díaz Ruiz, R.; Kohashi Shibata, J.; Yáñez Jiménez, P. y Escalante Estrada, A. 1999. Crecimiento, asignación de materia seca y senescencia de plántulas de frijol común en oscuridad. Agrociencia. 33:313-321.         [ Links ]

Gray, D. and Steckel, J. R. A. 1983. Seed quality in carrots: the effects of seed crop plant density, harvest date and seed grading on seed and seedling variability. J. Hort. Sci. 58:393-401.         [ Links ]

Kuruvadi, S.; Hernández, F. F. y Galván, C. F. 1988. Diferencias varietales para características de plántula de frijol en dos medios de siembra. Rev. Fitotec. Mex. 11:133-141.         [ Links ]

Leishman, M. R.; Wright, I. J.; Moles, A. T. and Westoby, M. 2000. The evolutionary ecology of seed size. In: Seeds: theecology of regeneration in plant communities. Fenner, M. (Ed.). 2^ed. CAB International. 31-57 pp.         [ Links ]

López-Castañeda, C.; Richards, R. A.; Farquhar, G. D. and Williamson, R. E. 1996. Seed and seedling characteristics contributing to variation in early vigor among temperate cereals. Crop Sci. 36:1257-1266.         [ Links ]

Martinelli, A. and Moreira de Carvalho, N. 1999. Seed size and genotype on maize (Zea mays L.) yield under different technology levels. Seed Sci. Technol. 27:999-1006.         [ Links ]

Peña-Valdivia, C. B.; Hernández, G. E. R.; Bernal-Lugo, I. and Aguirre, R. J. R. 1999. Seed quality of a wild population and an improved cultivar of common bean (Phaseolus vulgaris L.) after storage. Interciencia. 24:8-14.         [ Links ]

Pearson, C. H. and Miklas, N. P. 1992. Seed size and planting depth effects on emergence and yield of pinto bean. J. Prod. Agric. 5:103-106.         [ Links ]

Statistical Analysis System (SAS). 2006. Versión 9.1 para Windows SAS Institute Inc., Cary, NC, USA.         [ Links ]

Sexton, P. J.; White, W. J. and Boote, J. K. 1994. Yield-determining processes in relation to cultivar seed size of common bean. Crop Sci. 34:84-91.         [ Links ]

Singh, S. P.; Gepts, P. and Debouck, D. G. 1991. Races of common bean (Phaseolus vulgaris Fabaceae). Econ. Bot. 45:379-396.         [ Links ]

Wilcox, D.; Dove, B.; David, D. Mc. and Greer, D. 2002. Image tool for Windows Ver. 3.0. The University of Texas, Health Science Center. San Antonio, Texas, U.S.A.         [ Links ]

Wilson, C. L. and Loomis, W. E. 1968. Botany. New York, Holt, Rinchart and Wilson. 682 p.         [ Links ]

White, J. W.; Singh, S. P.; Pino, C.; Ríos, B. M. J. and Buddenhagen, I. 1992. Effects of seed size and photoperiod response on crop growth and yield of common bean. Field Crop Res. 28:295-307.         [ Links ]

White, J. W. and Gonzales, A. 1990. Characterization of the negative association between seed yield and seed size among genotypes of common bean. Field Crops Res. 23:159-175.         [ Links ]