Relación entre la reacción al tizón común y el rendimiento y peso de la semilla de frijol en riego y temporal*
The relationship between the reaction to common blight and the yield and seed weight of irrigated and rainfed beans
Jorge A. Acosta-Gallegos1§, Francisco J. Ibarra-Pérez, Rosa Navarrete-Maya2, Bertha M. Sánchez-García, Yanet Jiménez Hernández y Francisco M. Mendoza Hernández
1 Campo Experimental Bajío- INIFAP. km 6.5 carretera Celaya-San Miguel de Allende, Guanajuato. C. P. 38110 México. §Autor para correspondencia: acosta.jorge@inifap.gob.mx.
]]> 2 Unidad de Investigación en Granos y Semillas, Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). Carretera Cuautitlán-Teoloyucan, km 2.5. Cuautitlán Izcalli, Estado de México, C. P. 54700. (Ibarra.francisco@inifap.gob.mx, rosa_navarrete@hotmail.com, bmsgsma@yahoo.com.mx, yajiher_1013@yahoo.com.mx, fmmh25@yahoo. com.mx).
* Recibido: abril de 2012
Aceptado: diciembre de 2013
Resumen
En la región centro de México diversas enfermedades dañan el cultivo del frijol, sobre todo bajo condiciones de temporal. El objetivo fue identificar genotipos de frijol tolerantes al tizón común (Xanthomonas campestris pv. phaseoli), determinar la asociación entre la reacción a esa enfermedad y el rendimiento y peso de la semilla en 36 genotipos establecidos bajo condiciones de riego y temporal. De 2004 a 2006, se estableció en Celaya, Guanajuato, en cinco ocasiones, un ensayo con 36 genotipos de diferente procedencia y tipo de grano, dos se condujeron bajo condiciones de riego en siembras de febrero y tres bajo temporal en siembras de julio. Se determinó la reacción de los genotipos a la incidencia de tizón común, el rendimiento y peso de 100 semillas. En general, en ambos sistemas de siembra la incidencia de tizón común se observó al inicio de la etapa reproductiva acentuándose, con diferencias entre genotipos (p< 0.05), hacia el llenado de grano; la incidencia fue mayor en temporal que en riego. Todos los genotipos mostraron, en diferente grado, síntomas de la enfermedad en hojas y pocos en las vainas. No se observaron genotipos inmunes, los de menor incidencia de la enfermedad a través de los ensayos fueron: Afi, FEB 190, A 321 (reacción 2.3), Flor de Mayo Anita, PT 98001 (2.6), Alteño 2000, A 339, EMP507 y Flor de Mayo M38 (2.7). No hubo relación entre la incidencia de la enfermedad y el rendimiento y si entre su incidencia y el peso de 100 semillas; esto debido a la susceptibilidad de genotipos de los tipos pinto y bayo con semilla de tamaño intermedio a grande de raza Durango.
Palabras clave: Phaseolus vulgaris, Xanthomonas campestris pv. phaseoli, resistencia.
Abstract
]]> Various diseases damage the bean crops in the central region of Mexico, especially those under rainfed conditions. The aim of this study was to identify bean genotypes tolerant to common blight (Xanthomonas campestris pv. phaseoli), and to determine the association between the reaction to this disease and yield and seed weight in 36 genotypes established under irrigation and rainfed conditions. From 2004 to 2006, an assay was established five times in Celaya, Guanajuato, with 36 genotypes of different origin and type of grain; two were conducted under irrigated conditions in February sowings, and three under rainfed conditions in July sowings. We determined the reaction ofthe genotypes to common blight incidence, their yield and the weight of 100 seeds of them. Overall, common blight incidence was observed in both planting systems at the beginning of the reproductive stage, intensifying, with differences between genotypes (p< 0.05), towards grain filling; the incidence was higher under rainfed irrigation. All genotypes showed, in varying degrees, disease symptoms on the leaves, and a few of them on the pods. No immune genotypes were observed; the ones with the lowest incidence ofthe disease, as shown in the assays, were: Afn, FEB 190, A 321 (reaction 2.3), Flor de Mayo Anita, PT 98001 (2.6), Alteño 2000, A 339, EMP507 and Flor de Mayo M38 (2.7). There was no relationship between the incidence of the disease and yield, but there was a relationship between the disease incidence and the weight of 100 seeds; this due to the susceptibility of the "pinto" and "bayo" genotypes with medium to large size seeds of the Durango race.Key words: Phaseolus vulgaris, Xanthomonas campestris pv. phaseoli, disease resistance.
Introducción
El tizón común del frijol (Xanthomonas campestris pv. phaseoli, Xcp) es una enfermedad de amplia distribución en el Altiplano de México. Lo anterior obedece a diversas causas, entre ellas el monocultivo, el continuo intercambio y el re-uso del grano como semilla, que incrementa la dispersión y acumulación de la fuente de inóculo año con año (Navarrete et al., 2008).Además, la reacción diferencial y el control genético de la resistencia a este patógeno entre óiganos de la planta, como son hojas, frutos y semillas, hacen que el problema del tizón común sea complejo (Silva et al., 1989; Mutlu et al., 2008).
Se ha considerado que la resistencia que existe es de tipo cuantitativo, con efectos aditivos mayores, heredabilidad de baja a moderada y segregación transgresiva (Singh y Muñoz, 1999; Singh y Schwartz, 2010; Zapata et al., 2011) y que diferentes genes controlan la reacción en los órganos mencionados (Arnaud-Santana et al., 1994; Coyne et al., 2003; Asensio et al., 2006). En investigación previa se determinó que variedades clasificadas como susceptibles a tizón común con base en su reacción en el follaje bajo condiciones de campo, como son Flor de Mayo Sol, Negro 8025 y Flor de Mayo Bajío, produjeron semilla libre de esta bacteria y se concluyó que en estas variedades, la infección del follaje es independiente de la transmisión de la enfermedad a la semilla (Navarrete et al., 2008).Aggour et al. (1989) indicaron que los genotipos susceptibles acumulan grandes poblaciones de bacteria en las hojas y que se mueven más rápido a través de tejidos vasculares que en variedades resistentes.
En México, considerado como centro de origen y diversidad del frij ol, los patógenos causantes de las enfermedades también muestran gran diversidad patogénica, como es el caso de la antracnosis (Balardin et al., 1997), roya (Araya et al., 1996), tizón común (Navarrete et al., 2008), y del virus del mosaico común y necrótico (Flores-Estévez et al., 2003), situación que dificulta el desarrollo de variedades resistentes. Por lo anterior, es común observar que variedades con resistencia en una región, sean susceptibles en otra. Es probable que el gran uso de grano de frijol como semilla, en siembras bajo condiciones de temporal, haya contribuido a la dispersión y variación de los patógenos que se transmiten a través de la semilla, como los causantes de las enfermedades arriba mencionadas. Por lo anterior, los objetivos fueron determinar, en condiciones de riego y temporal en Celaya, Guanajuato, México, la reacción de 36 genotipos de frijol a la incidencia natural de tizón común (Xcp) en campo, el rendimiento y el peso de 100 semillas, así como la relación entre la incidencia de la enfermedad con el rendimiento, y el peso de la semillas.
Materiales y métodos
Localidad de prueba
]]> El estudio se llevó a cabo en el Campo Experimental Bajío (CEBAJ) del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) localizado en el Municipio de Celaya, Guanajuato, a 20 º52.8' latitud norte, 100 º82.8 longitud oeste y a 1 775 msnm. El suelo del sitio experimental es arcilloso clasificado como Vertisol pélico (Soil Survey Staff, 1998). El clima del sitio es subtropical con temperatura media anual de 16 ºC. En esta región se cultiva el frijol en dos temporadas al año, una en la época seca en siembras de Febrero bajo condiciones de riego y otra bajo temporal con siembras enjulio.Germoplasma utilizado
El estudio incluyó 36 genotipos de frijol de diversos orígenes (Cuadro 1), la mayoría de ellos de las razas Mesoamericana, Jalisco y Durango (Singh et al, 1991). Entre el material genético evaluado se incluyeron genotipos susceptibles y tolerantes al tizón común, de acuerdo a la reacción previa de los mismos en el campo, determinada en otros ensayos.
Conducción del ensayo
Las siembras fueron en dos épocas, una a fines de Febrero en condiciones de riego (2005 y 2006) y la otra en Julio bajo condiciones de temporal (2004, 2005 y 2006). En ambas condiciones de humedad, la siembra se efectuó en suelo húmedo, en riego después de un riego de presiembra y en temporal después del establecimiento de las lluvias. El terreno se preparó de manera convencional mediante un barbecho y un paso de rastra. Se utilizó un diseño de látice triple 6 x 6 y la parcela experimental fue de un surco de seis metros de longitud con separación de 0.76 m. En todos los casos se fertilizó al momento de la siembra con la dosis 50-60-00 de N2-P2O5-K2O5, se dieron dos cultivos mecánicos para controlar la maleza y levantar el surco; además, un deshierbe manual para eliminar maleza en el hilo de siembra. En riego se dio uno de presiembra y tres de auxilio a los 35, 60 y 80 días después de la siembra (dds). Durante el ciclo en todos los ensayos se realizaron dos aplicaciones de insecticida comercial para controlar la mosquita blanca (Trialuroides vaporariorum) y la chicharrita (Empoasca kraemeri) (Cuadro 1).
Características determinadas
A la cosecha se determinó el rendimiento en g m2 y se expresa en kg ha-1 y el peso de 100 semillas en g. Para determinar la reacción de los genotipos al tizón común y a otras enfermedades, se utilizó una escala visual de 1 (sin síntomas) a 9 (máxima severidad o planta muerta) (Schoonhoven y Pastor-Corrales, 1987). En ésta escala se consideró al mismo tiempo la incidencia y severidad de la enfermedad en el surco completo; la calificación incluye ambas características. En 2004 la incidencia del tizón común se determinó en cinco ocasiones durante la etapa reproductiva, mientras que en el resto de los experimentos se determinó en dos o tres ocasiones a partir de la etapa reproductiva. En este caso se calculó el promedio de las diferentes lecturas tomadas y esa información se utilizó en los análisis estadísticos realizados.
Los parámetros climáticos diarios se tomaron de la estación meteorológica situada dentro del Campo Experimental, y se consideró principalmente la información de precipitación, humedad relativa y las temperaturas máximas y mínimas durante el año (Figura 1).
Análisis de datos
Todos los datos determinados se analizaron siguiendo el diseño experimental utilizado por ensayo individual (látice triple 6 X 6), para ello se utilizó el paquete Statistical Analysis System v. 8.0 (SAS, 1999). Para analizar la reacción de los genotipos de frijol a la enfermedad, los datos se transformaron dividiendo cada valor entre dos y sacándole raíz cuadrada. La información presentada en los cuadros corresponde a los datos originales. También se calcularon correlaciones simples entre la incidencia de la enfermedad (datos originales) y el rendimiento y el peso de 100 semillas.
]]>Resultados y discusión
Durante el 2004 en condiciones de temporal, la ocurrencia de tizón común se inició en la etapa de floración y se incrementó conforme avanzó la etapa reproductiva hasta alcanzar valores de 4.6 en Pinto Bayacora, 4.5 en Flor de Mayo Bajío y 4.1 en A 285 (Cuadro 2), que presentaron esos valores entre los 25 a 30 días después de iniciada la floración, es decir, en la etapa de inicio de llenado de grano (R8), resultados similares a los obtenidos por Prudencio et al. (2008) en el Valle de México. Los genotipos Tu, Alteño 2000,A 339, Azufrado Namiquipa Afn y PT98001 resultaron tolerantes (reacción < a 3); sin embargo, su grano es de bajo valor comercial, su uso sería como progenitores para el mejoramiento de la resistencia a Xcp. Los genotipos con tolerancia al tizón común y grano de valor comercial fueron Flor de Mayo Anita (3.2) y Flor de Mayo M38 (3.3), así como la línea BY 98060 (3.6) (Cuadro 2).
En el Cuadro 2 se observa la reacción de los genotipos en los cinco ensayos conducidos. Con excepción de la reacción de 2005, la incidencia fue mayor en condiciones de temporal que bajo riego. Esto sugiere que las condiciones climáticas de la localidad de prueba (Figura 1), son conducentes al ataque de la enfermedad durante el ciclo de temporal en mayor grado que en el de riego. La incidencia bajo temporal, además de estar relacionada con una mayor humedad ambiental, también resulta de mayor dispersión por el salpique ocasionado por las lluvias y es común observar epifitias de Xcp. después de una granizada, aún leve, ya que la bacteria penetra por las heridas provocadas por los golpes del hielo en el follaje y vainas.
En 2005 la precipitación fue menor que en 2004 y 2006. En 2006 ésta fue superior al promedio histórico y se inicio desde el mes de mayo. La humedad ambiental por lo general se incrementa con las lluvias, así, en 2005 esta fue baja y alta en 2006. En 2004, entre los genotipos susceptibles se observaron algunos que mostraron síntomas de la enfermedad desde antes de iniciar la floración (Pinto Bayacora) y otros hasta iniciar la etapa de llenado de grano (Pinto Mestizo). Esta última reacción pudiera indicar una relación con el estado nutrimental de las hojas, ya que en la etapa de llenado de grano ocurre la removilización de asimilados de las hojas hacia los frutos, con lo que se debilitan las hojas y genotipos tolerantes en las primeras lecturas se tornan intermedios o susceptibles. En2004 la precipitación no fue abundante pero ocurrió hasta mediados de octubre lo que mantuvo la humedad relativa por encima de 60% durante todo el ciclo y las temperaturas mostraron una leve tendencia a disminuir hacia el final de éste (Figura 1).
Los genotipos BayoAndrade,Afn, Montcalm, Pinto Bayacora y Pinto Durango, mostraron síntomas de la enfermedad en las vainas, lo que ocurrió a los 35 días después de la etapa de floración. La reacción en las vainas no necesariamente sugiere un alto nivel de contaminación de la semilla, ya que la bacteria puede moverse en forma sistémica dentro de la planta (Weller y Saettler, 1980; Zaumeyer, 1930). Genotipos sin síntomas aparentes en hojas y vainas pueden producir semillas contaminadas y viceversa (Navarrete et al, 2008). En este grupo de genotipos, Montcalm de raza Nueva Granada, del acervo andino (Singh et al, 1991) se considera como fuente de resistencia al tizón de halo, causado por la bacteria Pseudomonas syringae pv. phaseolicola; los demás genotipos pertenecen al acervo Mesoamericano, y Pinto Bayacora y Pinto Durango son líneas hermanas de la raza Durango.
En general, se determinó una leve asociación negativa de la reacción al tizón común a través del periodo reproductivo con el rendimiento (Cuadro 3). A diferencia de lo que señalan Lema-Marquez et al. (2007) de que el tizón común afecta plantas en cualquier etapa de desarrollo y causa pérdidas de 20 al 60%, la asociación entre el tizón común y la pérdida del rendimiento pudiera ser mayor en variedades susceptibles con incidencia temprana y con semilla ya contaminada. Darrase et al. (2007) indicaron que semillas contaminadas externa o internamente pueden constituir la fuente de inóculo primaria del tizón común, aún si provienen de plantas asintomáticas. En esta investigación se consideró que la semilla utilizada estaba libre de enfermedades al ser producida en condiciones óptimas de riego y con control de patógenos.
En 2005, en riego, hubo menor incidencia de Xcp que en 2004 bajo temporal (Cuadro 2). Los primeros genotipos en mostrar tizón común fueron los de grano tipo Pinto de la región semiárida: Bayacora, Mestizo y Zapata (raza Durango), Montcalm (Nueva Granada) y la accesión G 21212 (Perú) de grano negro (Cuadro 2). Mientras que los genotipos con menor incidencia fueron: A 321, EMP 507, PT 98001, FEB 190, A 250, Afn, Negro Vizcaya, BY98060, MAM49, Flor de Mayo Anita y Negro Durango. Éstos resultados sugieren que la susceptibilidad de los diferentes genotipos es independiente del origen y la raza. Mkandawire et al. (2004), señalaron que aislamientos de Xcp del este de África fueron más patogénicos en variedades del acervo Andino y menos en las del acervo Mesoamericano; mientras que aislamientos de América fueron igual de patogénicos para ambos acervos. Por lo anterior, estos autores sugieren la especialización o coevolución entre el cultivo y el patógeno. En este estudio, la enfermedad ataco en menor o mayor grado a todos genotipos independientemente de su origen y adscripción racial.
En promedio de los 36 genotipos, la incidencia de tizón común observada en riego en 2005 y 2006 fue menor que la observada bajo temporal en la misma localidad en el 2004, 2005 y 2006. Tomando en cuenta lo anterior, se considera que las condiciones de riego, que corresponden con la época seca del año y con las temperaturas más altas en la etapa reproductiva (Figura 1), son más favorables para la producción de semilla de frijol libre de enfermedades que las condiciones climáticas de temporal (González et al., 2008). Lo anterior debido a que las condiciones en la época de riego, ambiente seco y caliente, no son conducentes a la ocurrencia de enfermedades foliares como lo son las de la época lluviosa. En las siembras de riego en los meses de abril y mayo la temperatura media por lo general es significativamente más alta y la humedad relativa menor que la que ocurre durante la época lluviosa (Figura 1).
El promedio de tizón común en las siembras de temporal del ciclo 2006 fue de 4.5; es decir, los genotipos fueron intermedios (Schoonhoven y Pastor-Corrales, 1987); mientras que en los ciclos de riego 2005 y 2006 los genotipos fueron resistentes (reacción <3). Sin embargo, en ambas épocas de siembra otros patógenos, como los hongos causantes de las pudriciones de raíz: Fusarium spp., Rhizoctonia solani, Macrophomina phaseolina y Sclerotium rolsfii, provocan daños al cultivo y también pueden sertransmitidos por semilla (Abawi y Pastor-Corrales, 1990; Hall, 1991). En general, la incidencia y severidad de las enfermedades es mayor en temporal, debido a que las lluvias favorecen la dispersión y establecimiento de los patógenos, cuando existen hospedantes susceptibles y el inóculo es virulento.
]]> El rendimiento medio de los 36 genotipos fue mayor bajo riego en 2006, mientras que el más bajo se obtuvo en temporal en 2004 (Cuadro 4). La mayoría de los genotipos conservaron el mismo orden en el rendimiento a través ensayos y el bajo rendimiento de las variedades Afn y TU se debe a que el primero es un genotipo del tipo ejotero, de habito determinado, mientras que el segundo es de hábito indeterminado postrado con pobre adaptación a la localidad de prueba. Los de mayor rendimiento promedio fueron PT 98001, Flor de Mayo Sol, Flor de Mayo M 38, Negro Durango y Flor de Mayo Anita, la mayoría fueron desarrollados en la localidad de prueba, lo que muestra las ventajas de la adaptación local.En promedio de los 36 genotipos, la relación entre el peso de 100 semillas y el tizón común resultó positiva y significativa, lo que sugiere que los genotipos de la raza Durango incluidos en el estudio, con grano de tamaño intermedio a grande, son más susceptibles que los de otras razas del acervo mesoamericano (Cuadro 5). La reacción de la mayoría de los genotipos fue intermedia; es decir, no se observaron genotipos inmunes y el nivel de tolerancia de los mejores genotipos sugiere la necesidad de recombinación entre estos para incrementar la tolerancia y la necesidad de identificar nuevas fuentes de resistencia, tal y como ha sido mencionado por otros autores (Singh et al., 1999; Singh y Schwartz, 2010). Por otra parte, en el caso de la producción de semilla certificada de variedades con alta demanda, se justifica la combinación de siembra bajo riego y el uso de agroquímicos para controlar la enfermedad.
Para el mejoramiento genético de la resistencia en genotipos de frijol, es necesario intensificar la búsqueda de fuentes de resistencia, inclusive dentro del acervo genético secundario para la especie, esto es buscar en otras especies del género, por ejemplo, en Phaseolus acutifolius L., cuyo nivel de resistencia a esta enfermedad es mayor que el disponible en frijol común (Singh et al, 1999; Singh y Schwartz, 2010).
Conclusiones
La incidencia de Xanthomonas campestris pv. phaseoli fue mayor en las siembras de temporal que en las de riego. En la localidad de prueba, en las siembras de temporal la humedad relativa es mayor que en las de riego, mientras que la temperatura es menor; asimismo, las gotas de las lluvias diseminan la enfermedad a través del salpique.
Todos los genotipos evaluados mostraron ataque de Xanthomonas campestris pv. phaseoli en el follaje y algunos también en las vainas. La incidencia de Xcp se incrementó conforme avanzó la etapa reproductiva.
No se observó relación significativa entre la incidencia de tizón común y el rendimiento de los genotipos estudiados y si una relación intermedia entre la incidencia y el peso de 100 semillas. Esto indica que los genotipos de la raza Durango incluidos en el estudio, con semilla de tamaño intermedio a grande, mostraron mayor susceptibilidad.
Los genotipos con menor incidencia de la enfermedad a través de los ensayos de prueba fueron: Afn, FEB 190, A 321, Flor de Mayo Anita, PT 98001, Alteño 2000, A 339, EMP507 y Flor de Mayo M38. Éstos son de diferente origen geográfico y raza genética, lo que sugiere la posibilidad de piramidar mayores niveles de resistencia al combinarlos, ya que probablemente poseen diferentes factores de resistencia.
]]> Agradecimiento
Al Fondo Sectorial SAGARPA- CONACYT 2003 por el financiamiento para conducir la investigación. Proyecto Núm. 2003-002-150, 'Control de la bacteriosis común del frijol en el Altiplano Semiárido de México'.
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