Control químico de Diaphorina citri Kuwayama (Hemíptera: Psyllidae) en lima persa Citrus latifolia Tanaka*

Chemical control of Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) in Persian lime Citrus latifolia Tanaka

Luis Martín Hernández-Fuentes^1§, Mario Alfonso Urias-López¹, José Isabel López-Arroyo², Rafael Gómez-Jaimes¹ y Néstor Bautista-Martínez³

¹ Campo Experimental Santiago Ixcuintla- INIFAP. Entronque a Santiago Ixcuintla, km. 6. Carretera Internacional México-Nogales. Santiago Ixcuintla, Nayarit. C. P. 63300. Tel. 01 323 2352031. (urias.marioalfonso@inifap.gob.mx), (gomez.rafael@inifap.gob.mx). ^§Autor para correspondencia: hernandez.luismartin@inifap.gob.mx.

³ Colegio de Postgraduados-Campus Montecillo. Carretera México-Texcoco, km. 36.5 Montecillo, Texcoco, Estado de México. C. P. 56230. Tel. 01 595 9520200. (nestor@colpos.mx).

* Recibido: junio de 2011
Aceptado: enero de 2012

Resumen

A nivel mundial, la citricultura representa una actividad de gran importancia. México ocupa el cuarto lugar mundial en producción. Debido a la introducción y dispersión del vector D. citri en todas las zonas citrí colas de México y la reciente detección de la enfermedad conocida como huanglongbing causada por la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus, es necesaria la evaluación de métodos de control de este insecto. En el año 2010 en Nayarit, México, se realizaron pruebas de efectividad técnica en campo y persistencia de productos químicos de diferente mecanismo de acción contra D. citri en lima persa. Se hicieron dos evaluaciones en fechas distintas. En cada ensayo se evaluó número de ninfas por brote y porcentaje de brotes infestados. De los productos evaluados el dimetoato, imidacloprid y la mezcla de imidacloprid más betaciflutrina ejercieron más de 85 % de control de ninfas durante 27 días después de la aplicación. En los árboles tratados con dimetoato e imidacloprid en dosis de 400 mL y 300 mL ha-¹, respectivamente, se observó 100% de brotes libres de ninfas de D. citri a los 27 días después de la aplicación. El aceite agrícola en dosis de dos y tres L ha^-1 ejerció menor control de ninfas de D. citri.

Palabras clave: Diaphorina citri, control químico, cítricos.

Citrus crops represent an outstanding activity at worldwide level. Mexico ranks fourth place in production. Due introduction and dispersion of D. citri vector in all citric zones from Mexico and the newly detected disease known as huanglongbing (HLB) caused by Candidatus Liberibacter asiaticus bacteria, assessment of control methods for this bug is required. In 2010, technical effectiveness in field and persistence for different action route against Persian lime D. citri chemical products tests were performed in Nayarit, Mexico. Two assessments were made at different dates. The amount of nymphs per shoot and percentage of infested shoots were assessed in each rehearsal. From evaluated products, dimethoate, imidacloprid and the mixture of imidacloprid and (β-cyfluthrin exerted more than 85% percent of control against nymphs during 27 days after application. In trees treated with dimethoate and imidacloprid in 400 mL and 300 mL ha^-1 dose, respectively, 100% of shoots free of D. citri nymphs at 27 days after application was observed. Agricultural oil in two and three L ha^-1 dose exerted less control against D. citri nymphs.

Key words: Diaphorina citri, chemical control, citric.

Introducción

En México, la superficie establecida de cítricos supera las 510 mil hectáreas, las cuales producen un promedio anual de 6.97 millones de toneladas de frutas (SIAP, 2008) lo que sitúa al país en el cuarto lugar mundial en producción (FAOSTAT, 2007). De la superficie establecida, 66.56% corresponde a naranja en sus diferentes variedades, 17.41 % a limón mexicano, 13.02% a lima persa y el resto a mandarinas, tangerinas y pomelos.

En México, diversas plagas se encuentran asociadas a los cítricos, es el caso del psílido asiático de los cítricos (PAC) Diaphorina citri Kuwayama (Hemíptera: Psyllidae). Este insecto destaca por su importancia como vector de la bacteria causante de la enfermedad conocida como enverdecimiento de los cítricos o Huanglongbing (HLB) Candidatus Liberibacter asiaticus, la cual fue detectada en el estado de Yucatán en 2009 en muestras del vector (SENASICA, 2009). Hasta el momento la bacteria se ha detectado en 18 municipios de México (SINAVEF, 2010). El HLB es de las enfermedades más destructivas de cítricos, los árboles enfermos se vuelven improductivos y al paso del tiempo estos mueren (Bove, 2006). Las primeras detecciones del PAC se realizaron en 2002 en la Península de Yucatán, actualmente se encuentra en todos los estados productores de cítricos.

El PAC se alimenta de especies de la familia Rutácea, ataca especies silvestres y cultivadas, principalmente limas y limones (Aubert, 1987), se le asocia con 56 especies de cítricos (Halbert y Manjunath, 2004); el insecto provoca daños directos al alimentarse del floema de los brotes tiernos y en fuertes infestaciones provoca deformación de los brotes, caída de follaje y flores (Rogers y Stansly, 2006). Las ninfas de cuarto y quinto instar al igual que los adultos son capaces de transmitir la enfermedad (EPPO, 2005). Diversos métodos y estrategias de control se han empleado para enfrentar tanto el vector como la enfermedad, se menciona que el manejo de esta enfermedad estará basado en el control del insecto vector al igual que la eliminación de fuentes de inoculo por medio de la erradicación de los árboles enfermos y el establecimiento de anillos fitosanitarios alrededor de dichos arboles (Chiou, 1998). Sin embargo, hasta el momento no se conoce ningún método de erradicación efectivo para el vector (McFarland y Hoy, 2001).

Diversos insecticidas químicos y aceites derivados de petróleo han sido evaluados contra PAC con resultados alentadores (Childers y Rogers, 2005; Dahiya etal., 1994). El insecticida sistémico imidacloprid ha sido uno de los más empleados (Llorens, 2007). Un control efectivo de D. citri sin daños a los enemigos naturales se obtuvo con aplicaciones de monocrotofos 10% con ayuda de una brocha en la base de las ramas (Lin et al., 1973). Los aceites derivados de petróleo han demostrado un control efectivo de las ninfas de D. citri en condiciones de campo (Rae et al., 1997). El uso racional de productos químicos contra plagas implica, entre otras acciones, una rotación de estos con diferentes mecanismos de acción. Diversos autores(as) refieren distintos modos de acción de los aceites minerales: la teoría principal es que ejercen su acción por sofocación y obstruye la entrada de aire en los espiráculos (Smith y Pearce, 1948). Por su parte, Stadler y Buteller (2009) indicaron que es más probable que penetre a través de poros en el integumento y el volumen de penetración dependerá de dos factores: la especie de insecto y el tipo de aceite. Una investigación reciente realizada por Najar et al. (2008), pone en entredicho la teoría de anoxia al demostrar que el modo de acción del aceite mineral se asocia con sus propiedades lipofílicas. Cuando el aceite entra en contacto con el insecto se involucran fuerzas capilares y complejos fenómenos físicos, que finalmente provocan desecación y ablandamiento de la cutícula lo cual trae consigo deshidratación y sofocación (Stadler y Buteller, 2009).

El imidacloprid se utiliza para el control de plagas en una amplia gama de cultivos y en programas de salud animal; ejerce su acción agonista en los receptores postsinápticos de acetilcolina (IRAC, 2009) sitio muy específico de los insectos que le confiere baja toxicidad para mamíferos (Liu et al., 2005; Phua et al., 2009), existen además fuertes evidencias que actúa en otras proteínas de esta clase (Tomizawa y Casida, 2005). El imidacloprid al aplicarse al follaje, semillas o suelo se mueve hacia los puntos de crecimiento (Tomizawa y Casida 2005). Otro insecticida comúnmente utilizado contra insectos chupadores es el dimetoato, el cual se ha empleado en huertos con baja tasa de infestación de D. citri. Es un producto utilizado desde hace algunos años en México. Inhibe la acción de la acetilcolinesterasa (IRAC, 2009). Un producto de reciente introducción a México, es el espirotetramato. Éste se caracteriza por presentar movimiento acropetala y basipétala dentro de la planta, es un derivado del ácido espirocicliclo tetramico (Bretschneider et al., 2007, citados por Nauen et al., 2008), inhibe la síntesis de lípidos, razón por la cual es particularmente efectivo contra insectos chupadores en las primeras fases de su desarrollo (Nauen et al., 2008). A nivel fisiológico bloquea la acción de la acetilcoenzima A carboxilasa (IRAC, 2009) enzima responsable de la síntesis de lípidos.

Materiales y métodos

Se realizaron dos ensayos, uno en el periodo de lluvias de julio a agosto y otro al finalizar estas de octubre a diciembre de 2010. La primera evaluación se realizó en un huerto de seis años de edad, ubicado en los terrenos del ejido La Fortuna, en el municipio de Tepic, Nayarit, a una altura de 743 msnm. El diseño de plantación fue de seis metros en marco real con una densidad de 286 árboles por hectárea. La ubicación geográfica del huerto es: 21° 33' 23’^’ latitud norte y 104° 57' 11"longitud oeste. La segunda evaluación se hizo en un huerto de 5 año s de edad, con la misma densidad de plantas y en la misma localidad en las siguientes coordenadas: 21° 33' 33.15" latitud norte y 104° 57' 23.3" longitud oeste, ubicado a una altura de 717 msnm. Se realizó una poda antes de las aplicaciones con el fin de estimular el desarrollo vegetativo de los árboles y contar con suficientes brotes jóvenes para el muestreo, se eliminaron "chupones", ramas bajas y enfermas y aquellas internas que se entrecruzaban. En ambos periodos se utilizó el mismo método, excepto que en la segunda evaluación se agregaron dos tratamientos a los utilizados en el primer ensayo (Cuadro 1).

Aplicación de los tratamientos. Se utilizó un aspersor manual de mochila de 15 L de capacidad, 8 7 libras de presión y lanza de extensión con boquilla de cono lleno. La aspersión se dirigió a la copa del árbol. En la primera evaluación se realizaron dos aplicaciones con un intervalo de 20 días. En la segunda sólo se aplicó en una ocasión con el objeto de evaluar, además de la eficacia, la persistencia de cada ingrediente evaluado. El gasto de agua por árbol en ambos estudios fue de 0.6 L.

Diseño experimental y análisis estadístico. Se utilizó un diseño en bloques completos al azar con cinco repeticiones por tratamiento, cada árbol se considero una repetición. Antes de realizar análisis de varianza de las variables examinadas, se verificó homogeneidad de varianza entre tratamientos con la prueba de Levene (Montgomery, 2008) y que los datos se distribuyeran de manera normal (α ≥ 0.05). El análisis estadístico se realizó con el programa SAS (2008) versión 9.2. En los muestreos donde se observó diferencias entre tratamientos, se realizó comparación de medias con la prueba de Tukey (α ≤ 0.05). Previo a las aplicaciones, se llevó acabo un muestreo de las variables estudiadas para observar que estas fueran iguales estadísticamente (α ≤ 0.05); en caso de existir diferencias estas podrían influir como covariables en los resultados finales; el análisis de covariables y la distribución de tratamientos en bloques al azar son útiles para mejorar la precisión de estos experimentos (Montgomery, 2008).

Variables. Brotes infestados y ninfas por brote. En cada punto cardinal del árbol se colectó un brote de 8 centímetros de longitud, en total se colectaron 20 brotes por tratamiento en cada muestreo, aquellos brotes donde se observaron ninfas vivas se consideraron infestados. Se contó el total de ninfas por brote, estos se colocaron bajo un estereoscopio marca Carl Zeiss para diferenciar con mayor facilidad las ninfas vivas de las muertas. Durante las observaciones, se registró temperatura media diaria, humedad relativa y precipitación, los datos se tomaron de la estación climática ubicada en Tepic, Nayarit de la red estatal del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP).

Resultados y discusión

Primera evaluación

En el primer muestreo, seis días después de las aplicaciones, ocurrió la mayor población de ninfas, los tratamientos con espirotetramato en su dosis menor, dimetoato en las dos dosis e imidacloprid con la dosis mayor fueron diferentes estadísticamente al control. Destacaron los tratamientos con dimetoato e imidacloprid en la dosis mayor, pues comparados con el control ejercieron 98.8% y 90.7% de control, respectivamente (Cuadro 2). Ahmed et al. (2004) al evaluar dimetoato e imidacloprid con dosis de producto comercial de 0.74 L ha-¹ y 0.61 kg ha-¹, respectivamente, observaron un control estadísticamente igual a los 7 días después de la aplicación. Los tratamientos con espirotetramato en la dosis mayor y dimetoato en la dosis menor, ejercieron un control 81.3% y 85.3%, respectivamente.

En el segundo muestreo, 13 días después de la segunda aplicación, se observaron diferencias significativas entre los tratamientos. El dimetoato con las dosis evaluadas, ejerció control de más de 95.3%, seguido por imidacloprid 89.5% de control respecto al testigo. En la penúltima fecha de muestreo, 20 días después de la aplicación ocurrieron diferencias estadísticamente significativas entre tratamientos. El dimetoato con la dosis mayor ejerció 100% de control, los tratamientos con espirotetramato, dimetoato e imidacloprid en la dosis baja fueron iguales estadísticamente entre si y diferentes al control, estos ejercieron control de ninfas de más de 54%; en este muestreo el aceite mineral en la dosis menor presentó estadísticamente igual número de ninfas por brote que el control. Con el aceite se percibió un control relativamente bajo comparado con el control, en general mostró poca efectividad (50.3% en promedio) incluso en el muestreo después de la segunda aplicación (27 días) el control fue menor 41%. El aceite mineral sobre las ninfas de D. citri tiene mayor control sobre ninfas de 1^er y 2^do instar y se obtienen mejores resultados aplicándolo en forma preventiva, antes de la llegada de los adultos (Rae et al., 1997). Resultados satisfactorios de control obtuvieron Childers y Rogers (2005) a los cinco y 13 días después de la aplicación de 46.7 L.ha^-1 de aceite mineral a 97% en naranja. No obstante, este control fue insignificativo a los 13 días después de la aplicación.

La diferencia con respecto a la dosis utilizada por Childers y Rogers (2005) esta investigación es muy amplia. En la última fecha de muestreo, 27 días después de la aplicación, el número de ninfas en el control llegó a estar por debajo del muestreo previo, lo cual indicaría la conclusión del periodo de huevo a ninfa el cual es de 29.6 días a una temperatura media de 22 °C (Nava et al., 2007), condiciones similares ocurridas durante este estudio (Figura 1); no obstante, con este nivel poblacional, se observaron diferencias significativas entre los tratamientos. Los tratamientos con las dosis mayores de dimetoato, imidacloprid y espirotetramato fueron, estadísticamente, los mejores tratamientos; los dos primeros ejercieron 100% mientras que el último 90% de control. Bahagabati y Nariani (1983) al aplicar dimetoato 0.06% y 0.03% de producto comercial en cuatro ocasiones cada siete días, observaron controles 100% de D. citri durante 28 días.

Porcentaje de brotes infestados con ninfas. Seis días después de las aplicaciones, se observaron diferencias significativas entre tratamientos (Cuadro 3). El tratamiento con dimetoato en la dosis mayor fue el mejor tratamiento y ejerció control 70% de brotes respecto al testigo, le siguió el imidacloprid en la dosis mayor con 50% de control; los tratamientos con aceite mineral y espirotetramato con la dosis menor fueron iguales al testigo. En el segundo muestreo, 13 días después de las aplicaciones, ocurrieron diferencias significativas, los tratamientos con dimetoato en las dosis evaluadas e imidacloprid con la dosis mayor, ejercieron un control 85%, 75% y 55%, respectivamente, comparados con control. Los tratamientos con aceite mineral en la dosis mayor y espirotetramato en la dosis menor presentaron igual porcentaje de brotes infestados que el control. En el penúltimo muestreo, se observaron diferencias significativas entre los tratamientos, destacan los tratamientos con dimetoato e imidacloprid en la dosis mayor con 100% y 85% de control, respectivamente. Los demás tratamientos, excepto aquellos con dimetoato e imidacloprid en las dosis menores, fueron estadísticamente iguales al control. En el último muestreo, 27 días después de las aplicaciones, los tratamientos con dimetoato e imidacloprid en las dosis mayores fueron diferentes al control y ejercieron 100% de control. El espirotetramato con la dosis mayor ejerció 85% de control de brotes. El mayor número de brotes infestados se obtuvo con el aceite mineral, lo cual coincide con un mayor número de ninfas (Cuadro 2).

Segunda evaluación

Previo a las aplicaciones, el número de ninfas por brote fue diferente estadísticamente (Cuadro 4), razón por la cual en comparaciones posteriores a la aplicación se utilizó este nivel poblacional como covariable. En este estudio, durante los primeros 3 muestreos y hasta los 21 días después de la aplicación, se observó efecto significativo de los plaguicidas evaluados (Cuadro 4).

A los 3 días después de la aplicación, destacaron los tratamientos con espirotetramato, dimetoato y la mezcla de imidacloprid más betaciflutrina en las dosis mayores, estos ejercieron un control respecto al testigo 92.9%, 96.4% y 94.8%, respectivamente. Siete días después de la aplicación, los tratamientos con dimetoato en la dosis mayor, imidacloprid y la mezcla de este con betaciflutrina en las dosis baja y alta fueron diferentes estadísticamente al testigo e iguales entre sí. Todos estos productos ejercieron controles mayores a 90%. En el tercer muestreo, 21 días después de la aplicación, todos los tratamientos, excepto la dosis mayor de aceite mineral, redujeron estadísticamente la población de ninfas. Destacaron los tratamientos con dimetoato e imidacloprid con las mayores dosis e imidacloprid más betaciflutrina en las dos dosis evaluadas, estos ejercieron controles más de 94% respecto al testigo. Dikshit y Lal (2002) al evaluar 2.5 mL.litro-¹ de agua de imidacloprid, se contempló un control 95.2% de Toxoptera aurantii en Citrus aurantiifolia siete días después de la aplicación, 15 días después este control fue 55.2%. En éste ensayo en el último muestreo, 49 días después de la aplicación, no hubo diferencias significativas entre tratamientos, lo cual indica que la persistencia de los productos en las dosis evaluadas fue de hasta 21 días. En esta segunda evaluación se observó mayor número de ninfas por brote respecto al primer estudio, esta diferencia pudo ser influida por la ocurrencia de lluvias durante las observaciones del primer ensayo (Figura 1). En ambas evaluaciones, el aceite mineral en dosis de dos y tres litros por hectárea ej erció menor control contra ninfas de D. citri, este resultado difiere a lo mencionado por Rae et al. (1997) quienes observaron efecto altamente significativo ocho días después de la aplicación sobre huevos y ninfas en dosis de 0.5 L/100 litros de agua.

En el muestreo previo a las aplicaciones, no se observaron diferencias significativas entre tratamientos (Cuadro 5). En el primer muestreo, tres días después de la aplicación, no se observaron diferencias significativas entre tratamientos (Cuadro 5). Siete días después de la aplicación, ocurrieron diferencias estadísticas entre tratamientos, la mezcla de imidacloprid con betaciflutrina en la dosis mayor ejerció 77.7% de control respecto al testigo. En el tercer muestreo, 21 días después de la aplicación, no hubo diferencias estadísticas entre tratamientos. En el último muestreo, se contempló una disminución de brotes infestados y entre tratamientos, incluido el testigo, respecto al muestreo previo. Situación similar ocurrió en la primera evaluación. Los tratamientos con aceite mineral y espirotetramato en las dosis menores fueron menos infestados que el testigo.

Condiciones ambientales durante la realización de los ensayos. La temperatura más alta (23. 5 °C) fue en agosto y la más baja ocurrió en diciembre (17.7 °C), mientras que la mayor acumulación de lluvias fue en julio (90.4 mm) (Figura 1), en estos ensayos, aunque el objetivo no fue hacer alguna correlación entre los factores ambientales y las variables estudiadas, se deduce un efecto de la lluvia más que de la temperatura, lo cual se verifica en los niveles poblaciones observados en el testigo en ambos periodos. El efecto de la lluvia pudo de igual manera influir en la efectividad del aceite mineral; no obstante, en el segundo ensayo, no ocurrieron lluvias y de igual manera el control fue menor. El rango de temperatura en los meses de evaluación fue de 17.7-23.5 °C, al respecto Nava et al. (2007) mencionan un rango óptimo para ninfas de D. citri de 18-30 °C. Urías et al. (2011) al estudiar la fluctuación poblacional de D. citri en Lima Persa en diferentes altitudes y zonas con diferente temperatura, concluyen que la presencia de éste insecto está más relacionada con la disponibilidad de brotes nuevos; lo cual se vería favorecido en el periodo de lluvias.

Conclusiones

De los productos evaluados, el dimetoato, imidacloprid a las dosis de 200 mL, 400 mL y 300 mL por hectárea, respectivamente, y la mezcla de este con betaciflutrina en dosis de 15 0 mL y 300 mL de producto comercial por hectárea, fueron los que tuvieron mejor control y mayor efecto residual en ambas evaluaciones. El aceite mineral, en las dosis evaluadas, ejerció menor control contra ninfas de D. citri, respecto a los demás productos evaluados. Con base en los resultados obtenidos, una aplicación de dimetoato e imidacloprid a las dosis de 200 mL, 400 mL ha-¹, de producto comercial, respectivamente, es adecuada para proteger los brotes de lima persa durante cuatro semanas y evitar los daños directos de D. citri; no obstante ante la presencia de HLB se tendría que reconsiderar este intervalo. La información actual sobe el control de D. citri en lima persa es escasa, nuevos estudios con diferentes dosis de productos de menor impacto ambiental y modos de aplicación deben realizarse para contar con mayores alternativas de manejo del problema HLB-D. citri.

Agradecimientos

Este estudio fue financiado por el fondo sectorial S AGARPA-CONACYT con el proyecto 2009-108591. Se agradece a los productores de Lima Persa en Nayarit por las facilidades otorgadas para la realización de esta investigación.

Ahmed, S.; Ahmad, N. and Khan, R. R. 2004. Studies on population dynamics and chemical control of Citrus Psylla. Diaphorina citri. Int. J. Agri. Biol. 6(6):970-973.         [ Links ]

Aubert, B. 1987. Trioza erytreae Del Guercio and Diaphorina citri Kuwayama (Homoptera: Psylloidea), the two vectors of citrus greening disease: biological aspects and possible control strategies. Fruits 42:149-162.         [ Links ]

Bahagabati, K. N. and Nariani, T. K. 1983. Chemical control of citrus psylla, a vector of citrus greening disease. J. Res. Assam. Agric. Univ. 4(1):86-88.         [ Links ]

Bove, J. M. 2006. Huanglongbing: a destructive, newly emerging, century-old disease of citrus. J. Plant Pathol. 88:7-37.         [ Links ]

Childers, C. C. and Rogers, E. M. 2005. Chemical control and management approaches of the Asian Citrus Psyllid Diaphorina citri Kuwayama (Homoptera: Psilidae) in Florida Citrus. Proc. Flo. State Hort. Soc. 110:49-53.         [ Links ]

Chiou, N. C. 1998. Ecology of the insect vectors of citrus systemic diseases and their control in Taiwan. FFTC Publication Database. En sitio web: www.agnet.org/library/eb/459a/ (consultado: 20-9-2009).         [ Links ]

Dahiya, K. K.; Lakra, R. K.; Dahiya, A. S. and Singh, S. P. 1994. Bioefficacy of some insecticides against citrus psylla. Diaphorina citri. Crop Res. Hisar. 8:137-140.         [ Links ]

Dikshit, A. K. and Lal, O. P. 2002. Safety evaluation and persistence of imidacloprid on acid lime (Citrus aurantiifolia Swingle). Bull. Environ. Contam. Toxicol. 68:495-501.         [ Links ]

Food and Agriculture Organization Corporate Statistical Database (FAOSTAT) 2007. Food and agricultural commodities production. http://faostat.fao.org/site/339/default.aspx. (consultado 11 de agosto de 2010).         [ Links ]

European and Mediterranean Plant Protection Organization (EPPO) 2005. Diaphorina citri Kuwayama. European and Mediterranean Plant Protection Organization. Bulletin 35:331-333.         [ Links ]

Halbert, S. E. H. and Manjunath, K. L. M. 2004. Asian citrus psyllids (Sternorrhyncha: Psyllidae) and greening disease of citrus: a literature review and assessment of risk in Florida. Florida Entomol. 87(3):330-353.         [ Links ]

International Resistance Action Committee. International Resistance Action Committe (IRAC) 2009. Mode of action and classification. Version 6.3. 14 p.         [ Links ]

Lin, S. J.; Ke, Y. F. and Tao, C. C. 1973. Bionomics observation and integrated control of citrus psylla, Diaphorina citri Kuwayama. J. Hort. Soc. China. 19(4): 23 4-242.         [ Links ]

Liu, Z.; Williamson, M. S.; Lansdell, S. J.; Denholm, I.; Han, Z.; and Millar, N. S. 2005. A nicotinic acetylcholine receptor mutation conferring target-site resistance to imidacloprid in Nilaparvata lugens (brown planthopper). The National Academy of Sciences of the United State. 102(24): 8420-8425.         [ Links ]

Llorens, J. M. 2007. Biología de los enemigos naturales de las plagas de cítricos y efectos de los productos fitosanitarios. Dossiers Agraris ICEA Enemics naturals de plagues en diferents cultius a Catalunya. URL http://icea.iec.cat/pdf/Dosier6.pdf.         [ Links ]

McFarland, C. and Hoy, M. 2001. Survival of Diaphorina citri (Homoptera: Psyllidae), and its two parasitoids, Tamarixia radiata (Hymenoptera: Eulophidae) and Diaphorencyrtus aligarhensis (Hymenoptera: Encyrtidae), under different relative humidities and temperature regimes. Fla. Entomol. 84(2):227-233.         [ Links ]

Montgomery, C. D. 2008. Diseño y análisis de experimentos. 2dª. Edición. Ed. Limusa. México, D. F. 686 p.         [ Links ]

Najar, R. A. J.; Lavidis, N. A.; Mensah, R. K.; Choy, P. T. and Walter, G. H. 2008. The toxicological effects of petroleum spray oils on insects: Evidence for an alternative mode of action and possible new control options. Food Chem. Toxicol. 46(9):3001-3014.         [ Links ]

Nauen, N.; Reckmann, U.; Thomzik, J. and Thielert, W. 2008. Biological profile of spirotetramat (Movento®) a new two-way systemic (ambimobile) insecticide against sucking pest species. Bayer Crop Sci. J. 61(2):245-278.         [ Links ]

Nava, D. E.; Torres, M. L. G.; Rodríguez, M. D. L.; Bento, J. M. S. and Parra, R. P. 2007. Biology of Diaphorina citri (Hem., Psyllidae) on different hosts and at different temperatures. J. Applied Entomol. 13(9-10):709-715.         [ Links ]

Phua, D. H.; Lin, C. C.; Wu, M. L.; Deng, J. F. and Yang, C. C. 2009. Neonicotinoid insecticides: an emerging cause of acute pesticide poisoning. Clinical Toxicol. 47:336-341.         [ Links ]

Rae, D. J.; Liang, W. G.; Watson, D. M.; Beattie, G. A. and Huang, M. D. 1997. Evaluation of petroleum spray oils for control of the Asian citrus psylla, Diaphorina citri (Kuwayama) (Hemiptera: Psyllidae), in China. Intern. J. Pest Management. 43(1):71-75.         [ Links ]

Rogers, M. E. and Stansly, P. A. 2006. Biology and management of the asian citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama, in Florida citrus. Bulletin 739. Institute of Food and Agricultural Sciences of the University of Florida. 7 p.         [ Links ]

Statistical Analysis System (SAS) Institute 2008. Language and procedures. Release 9.2. SAS Institute. Cary, North Caroline, USA.         [ Links ]

Servicio Nacional de Sanidad y Calidad Agroalimentaria, Acuícola y Pesquera (SENASICA) 2009. Notificación oficial Núm. 5. México. D. F.         [ Links ]

Sistema de Información Agrícola Pesquera (SIAP). 2008. Avances de la producción por sistema producto. En sitio web: http://reportes.siap.gob.mx. (consultado el 12 de julio de 2010).         [ Links ]

Sistema Nacional de Vigilancia y Epidemiológica Fitosanitaria (SSINAVEF). 2010. Reporte epidemiológico HLB 002. San Luis Potosí, México.         [ Links ]

Smith, E. H. and Pearce, G. W. 1948. The mode of action of petroleum oils as ovicides. J. Econ. Entomol. 41:173-180.         [ Links ]

Stadler, T. and Buteller, M. 2009. Modes of entry of petroleum distilled spray-oils into insects: a review. Bulletin of Insectology. 62 (2): 169-177.         [ Links ]

Tomizawa, M. and Casida, J. E. 2005. Neonicotinoid insecticide toxicology: mechanisms of selective action. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 45:247-268.         [ Links ]

Urias, L. M. A.; Hernández, F. L. M.; López, A. J. I. y García, A. N. C. 2011. Distribución temporal y densidades de población del psílido asiático de los cítricos (Hemíptera: Psyllidae) en Nayarit. 156-160 pp. In: López, A. J. I. y González, L. V. W. (Comp.) Memoria Científica: 2^do. Simposio Nacional sobre Investigación para el Manejo del Psílido Asiático de los Cítricos y el Huanglongbing en México. Montecillo, Estado de México. Del 5 al 7 de diciembre, 2011. INIFAP-Centro de Investigación Regional del Noreste. Campo Experimental General Terán. 424 p.         [ Links ]