Selección de genotipos de chile resistentes al complejo patogénico de la marchitez*

Selection of chili pepper genotypes resistant to pathogenic wilt disease complex

José Luis Anaya-López¹, Mario Martín González-Chavira¹, Emiliano Villordo-Pineda¹, Raúl Rodríguez-Guerra², Raúl Rodríguez-Martínez², Ramón Gerardo Guevara-González³, Lorenzo Guevara-Olvera³, Víctor Montero-Tavera¹ e Irineo Torres-Pacheco^4§

¹ Campo Experimental Bajío. INIFAP. Carretera Celaya-San Miguel de Allende, km 6.5. Celaya, Guanajuato, México. C. P. 38110.

² Campo Experimental Delicias. INIFAP.

³ Departamento de Ingeniería Bioquímica. Instituto Tecnológico de Celaya.

⁴ Ingeniería de Biosistemas. Facultad de Ingeniería. Universidad Autónoma de Querétaro. ^§Autor para correspondencia: irineo.torres@uaq.mx.

* Recibido: octubre de 2010
Aceptado: abril de 2011

Resumen

En México la enfermedad de raíz más importante del cultivo de chile es la marchitez, esta se controla principalmente con fumigantes y fungicidas que contribuyen a seleccionar aislados resistentes, y provocan daños al ambiente y a la salud. Una opción inocua con el ambiente podría ser el cultivo de variedades resistentes; sin embargo, hay pocas variedades con resistencia a esta enfermedad. El objetivo del presente trabajo fue aislar los patógenos asociados a la marchitez del chile, en la región centro y norte de México e identificar genotipos de chile resistentes. Durante 2006 y 2007, se colectaron plantas de chile con síntomas de marchitez en 118 lotes de los estados de Chihuahua, Colima, Durango, Guanajuato, Querétaro, San Luis Potosí y Zacatecas, a partir de las cuales se aislaron los patógenos y se obtuvieron cultivos puros. Estos se inocularon individualmente o en mezcla para seleccionar germoplasma resistente en 44 accesiones de chile del banco de germoplasma del INIFAP y 141 colectas procedentes de Durango, Guanajuato, Michoacán, San Luis Potosí y Zacatecas. Fusarium spp. fue aislado con una frecuencia de 42.6%, Rhizoctonia solani 37%, y Phytophthora capsici 3.9%. Se identificaron 26 colectas con al menos un individuo resistente a Fusarium spp., y seis a R. solani. Sólo las accesiones BG102 y BG107 del banco de germoplasma fueron resistentes a P. capsici y a la mezcla de los tres patógenos. Estos materiales tienen potencial para usarse en programas de mejoramiento genético del chile.

Abstract

In Mexico the most important root disease of the chili pepper crop is the wilt disease, it is primarily controlled with fumigants and fungicides that help to select resistant isolates and cause environment and health damage. A safe environmental option could be the resistant varieties cultivation, but there are few disease resistance varieties. This study's aim was to isolate the pathogens associated with chili pepper wilt disease in central and north of Mexico and to identify chili pepper resistant genotypes. During 2006 and 2007, chili pepper plants with wilt disease symptoms were collected in 118 lots from Chihuahua, Colima, Durango, Guanajuato, Querétaro, San Luis Potosí and Zacatecas, from which pathogens were isolated and pure cultures were obtained. They were individually or in mixtures inoculated to select resistant germplasm, in 44 chili pepper accessions of INIFAP's germplasm bank and 141 collections from Durango, Guanajuato, Michoacán, San Luis Potosí and Zacatecas. Fusarium spp., was isolated with a 42.6% frequency, Rhizoctonia solani 37% and Phytophthora capsici 3.9%. 26 collections were identified with at least one of them resistant to Fusarium spp., and six to R. solani. Only BG102 and BG107 accessions from the gene bank were resistant to P. capsici and to the group of three pathogens. These are potential materials to be used in chili pepper genetic improvement.

Key words: Fusarium spp., Phytophthora capsici, Rhizoctonia solani, chili pepper germplasm, Creoles of Morelos.

INTRODUCCIÓN

El chile (Capsicum annuum L.) es uno de los cultivos hortícolas más importantes en México. En 2007 ocupó 27.5% de la superficie cultivada de hortalizas y generó más de $ 5 000 millones de pesos, esto es el 23% de la producción hortícola (SIACON, 2008). La marchitez destaca como la enfermedad de raíz más importante del cultivo de chile, pues provoca la muerte prematura de la planta. Esta enfermedad fue identificada por primera vez en Nuevo México por Leonian (1922), quien estableció a P. capsici como el agente causal. Este patógeno es considerado el factor limitante más importante para la producción de chile en el mundo (Silvar et al., 2006). Se estima que puede causar entre 25 y 40% de pérdidas en el cultivo del chile, mismas que pueden llegar a ser totales en función de las condiciones ambientales, los ecotipos y la cantidad de inóculo en el suelo (Palomo-Rodríguez et al., 2003; Hausbeck y Lamour, 2004). En México, además de P. capsici se han reportado como agentes causales de la marchitez a Rhizoctonia solani, Fusarium oxysporum, F. equiseti, F. verticilloides, y F. solani (Palomo-Rodríguez et al., 2003; González-Pérez et al., 2004), por lo que es probable que estos patógenos actúen formando un complejo.

En México se ha reportado la incidencia de la marchitez, en casi todos los estados productores de chile como Aguascalientes, Guanajuato, San Luis Potosí, Zacatecas, Durango, Sinaloa, Sonora Chihuahua, Querétaro, Hidalgo y Michoacán (García et al., 2000; Guigón y González-González, 2001). Sin embargo, en Nelson et al., 1983, Aguascalientes, Guanajuato y San Luis Potosí la superficie de siembra se redujo casi 60% (SIACON, 2008), por lo que han sido los estados más afectados a causa de esta enfermedad. Desde su descubrimiento las estrategias de manejo de P. capsici se han enfocado principalmente en el control químico (Pérez et al., 1990; Parra y Ristaino, 1998), biológico (Ahmed et al., 1996; Ezziyyani et al., 2004) o cultural (Hoitink y Fahy, 1986; Chávez et al., 1995).

Con el descubrimiento de 19 criollos resistentes a P. capsici originarios del estado de Morelos (Redondo, 1979), la generación de variedades resistentes como estrategia para el control de la marchitez cobró interés en los años 80, entre ellos destacó la línea 334 (CM334) debido que exhibía consistentemente un alto grado de resistencia al patógeno (Gil-Ortega et al., 1991). Estos materiales junto con algunos introducidos de otros países se han usado ampliamente en México y el mundo para generar variedades resistentes (Tamietti et al., 1998; Walker y Bosland, 1999; Thabuis et al., 2001), desafortunadamente no se ha alcanzado el éxito esperado y la enfermedad sigue causando grandes pérdidas en el país. Un aspecto clave para la incorporación de resistencia a una variedad de chile comercial, es usar progenitores con resistencia genética. Es por ello que en el presente trabajo planteó evaluar la resistencia de colectas de chile con un complejo patogénico formado por aislados de P. capsici, Fusarium. spp., y R. solani procedentes de las principales regiones productoras, con problemas de marchitez para identificar nuevas fuentes de resistencia.

MATERIALES Y MÉTODOS

Aislamiento de patógenos

Durante los ciclos agrícolas verano e invierno de 2006 y 2007 se muestrearon 118 lotes de 35 municipios con problemas de marchitez en los estados de Chihuahua, Colima, Durango, Guanajuato, Querétaro, San Luis Potosí y Zacatecas, que representan en su mayoría a la zona productora de chile de la región norte-centro del país. En cada lote se colectaron dos o tres plantas adultas completas, incluyendo las raíces con la tierra circundante y con síntomas característicos de la marchitez del chile tales como necrosis en la base del tallo, estrangulamiento, marchitez y defoliación.

Las plantas se colocaron en bolsas de plástico individuales de 66*44 cm, y se transportaron a temperatura ambiente al laboratorio de fitopatología del Campo Experimental Bajío del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP-CEBAJ). Se lavó el tallo y se eliminó la tierra de las raíces con agua, se desinfectaron por un minuto con una solución de hipoclorito de sodio al 1%, se enjuagaron dos veces con agua destilada estéril, se sembraron fragmentos en cajas petri con medio de cultivo papa dextrosa agar (PDA DIFICO) y se incubaron a 27 °C durante tres días.

Las colonias fúngicas se identificaron bajo el microscopio compuesto, y se separaron de acuerdo a la morfología típica de cada género empleando las claves de Nelson et al. (1983); Sneh et al. (1991) para Fusarium y R. solani, y de Stamps et al. (1990); Waterhouse, (1963) para P. capsici. A partir de estos aislamientos se obtuvieron cultivos puros; para ello se indujo la esporulación de los aislados de P. capsici de acuerdo al protocolo de Bosland y Lindsey (1991); Fusarium spp. se cultivó en medio PDA a 15 ºC durante 14 días, las esporas se colectaron en agua estéril y se sembraron diluciones seriadas en cajas petri, para separar una colonia y resembrarla en PDA (Muñoz y Bailey, 1998); para R. solani se realizaron cultivos de punta de hifa cortando con un bisturí la punta de la hifa detrás de la célula terminal y sembrándola en una caja con PDA fresco.

El inóculo de cada uno de los patógenos se preparó de acuerdo al método de producción de inóculo de R. solani en granos de cereal (Papavizas y Davey, 1962), pero se utilizó PDA en lugar de cereal. La patogenicidad de cada cultivo puro se confirmó inoculando in vitro plántulas de la variedad Sonora Anaheim (Seminis) en la etapa de cuatro hojas verdaderas con 0.5 kg m^-2 de inóculo. La severidad de síntomas de Fusarium spp. y R. solani se determinó con la siguiente escala de síntomas 1= sin síntomas visibles de decoloración; 2= de 1 al 10% de la raíz principal con decoloración; 3= de 11 al 15% de la raíz principal con decoloración; 4= de 26 al 50% de la raíz principal con decoloración; 5= más del 50% de la raíz principal con decoloración; y 6= planta muerta. En el caso de P. capsici se uso la escala reportada por Bosland y Lindsey (1991).

Búsqueda de genotipos de chile resistentes

Germoplasma de chile. Se evaluaron 44 accesiones de chile del banco de germoplasma del INIFAP-CEBAJ y 141 genotipos de Capsicum annuum colectados durante los ciclos agrícolas verano e invierno de 2006 y 2007, en localidades productoras con problemas de marchitez de los estados de Durango, Guanajuato, Michoacán, San Luis Potosí y Zacatecas. El criterio de la colecta fue tomar frutos de chile maduros de plantas con apariencia sana que estuvieran rodeadas de plantas enfermas con síntomas característicos de la marchitez del chile.

Las semillas de los frutos se lavaron durante 5 min con una solución de hipoclorito de sodio al 5% y se enjuagaron con agua destilada estéril. Como testigo susceptible se usó a la variedad Sonora Anaheim (Seminis). Las semillas de las colectas, de las accesiones del banco de germoplasma y del testigo se sembraron en charolas de germinación con turba (Sunshine), previamente esterilizada con 75 g m^-2 bromuro de metilo. Las plántulas se mantuvieron en charolas hasta la etapa de cuatro hojas verdaderas.

Se seleccionaron los cinco cultivos puros más virulentos de cada género, y se evaluó la resistencia de las colectas a la inoculación individual y a la mezcla tripartita en cantidades iguales de cada género (w/w) (P. capsisi, R. solani y Fusarium spp.). El inóculo de cada género se preparó con la mezcla de cinco cultivos puros, de manera que la mezcla tripartita estuvo integrada por 15 cultivos. El suelo se esterilizó previamente con 75 g m^-2 de bromuro de metilo y se homogenizó con 0.5 k m^-2 de inóculo. Se utilizó un diseño experimental completamente al azar. Se trasplantaron 20 plántulas de cada colecta dando un total de 3 700 plantas evaluadas.

Cada 20 colectas se colocaron hileras de 20 plantas de la variedad susceptible como testigo. La densidad de plantación fue de 10.7 plantas m^-2. La humedad del suelo se mantuvo a capacidad de campo. Se consideraron resistentes a los individuos que presentaron una severidad de síntomas igual a 1 cuando se inocularon con Fusarium o R. solani, y menor o igual a 2 con P. capsici. Para evitar la posibilidad de escape, las plantas que no presentaron síntomas después de 40 días se volvieron a inocular en la raíz. Las plantas que sobrevivieron a este tratamiento fueron consideradas como resistentes.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Aislamiento de patógenos

Se obtuvieron 284 colectas con síntomas característicos de la marchitez del chile, de las cuales hubo mayor frecuencia de aislamiento (FA) de Fusarium spp. con 42.6%, seguida de R. solani con 37%, y en menor magnitud P. capsici con 3.9%. Esta tendencia se observó también en la FA de los patógenos en los estados, ya que Fusarium spp. y R. solani se encontraron en casi todos los sitios muestreados, mientras que P. capsici se aisló solo en un municipio de Durango, dos de Guanajuato, uno en San Luis Potosí y dos de Zacatecas.

La incidencia de los tres patógenos observada en este trabajo, concuerda en cuanto a la tendencia de las proporciones con otros estudios, en los que se aislaron patógenos de la raíz o el tallo de plantas de chile con síntomas de marchitez (Velásquez-Valle et al., 2001; Andrés-Ares, et al., 2005; Escalona et al., 2006); así, la mayor frecuencia de aislamiento en todos los casos fue del género Fusarium, seguida por Rhizoctonia y Phytophthora (cuadro 1). A partir de 237 aislados se obtuvieron 97 cultivos puros de Fusarium spp., 73 de R. solani y 11 de P. capsici. El rango de severidad de síntomas fue de 1 a 5.8 para Fusarium spp., 1 a 4.7 para R. solani, y 4.7 a 9.3 para P. capsici (Cuadro 1).

Las diferencias en la FA reportadas por estos autores y lo encontrado en este trabajo, según Nelson et al., 1983; puede deberse a las condiciones climáticas del sitio, donde se realizó el muestreo, tamaño de muestra o la etapa fenológica del cultivo en el momento de la colecta.

Estos resultados reforzaron la noción que además de P. capsici, Fusarium spp. y R. solani están asociados con la enfermedad de la marchitez del chile (Rivelli, 1989; Muhyi y Bosland, 1992; Nelson et al., 1983; Velásquez-Valle et al., 2001; Yousaf y Khalid, 2007). Por lo que se consideraron como parte del patosistema para evaluar la resistencia de las colectas de chile a cada uno y a la mezcla de los tres géneros de patógenos.

Se obtuvieron 141 colectas de chile procedentes de los estados de Durango, Guanajuato, Michoacán, San Luis Potosí y Zacatecas, y 44 accesiones del banco de germoplasma del INIFAP-CEBAJ (Cuadro 2). Los chile presentes fueron del tipo anaheim, ancho, caribe, cascabel, cristalino, de árbol, guajón, güero, pico de pájaro, bolita, mirasol, paprika, serrano, puya y tornachile.

Cuando se realizó la infección con la mezcla de los tres patógenos, todas las plantas de Sonora Anaheim usadas como testigo susceptible, murieron en promedio a los 14 días después del trasplante (DDT). En el caso de las colectas y accesiones del banco de germoplasma, más de 90% de las plantas se comportaron como susceptibles y presentaron síntomas de necrosis en la base del tallo, estrangulamiento, marchitez, caída de hojas (6 DDT), y muerte (15 DDT).

Aunque algunas plantas mostraron tolerancia, ya que superaron los primeros 15 DDT sin manifestar síntomas, gradualmente presentaron síntomas de clorosis, marchitez, caída de hojas y flores, hasta que murieron 60 DDT; incluso algunas lograron terminar su ciclo de vida pero con disminución en su fructificación. Las plantas asintomáticas se volvieron a inocular 40 DDT para descartar la posibilidad de un escape causado por la falta de inóculo en la zona radicular. Quince días después de la reinfección varias plantas presentaron síntomas de marchitez y murieron.

Se identificaron 26 colectas resistentes a Fusarium spp. y seis a R. solani (Cuadro 2) en las que hubo al menos un individuo resistente. La resistencia a Fusarium spp. se identificó en 11 colectas del tipo mirasol, tres de cada una de los tipos de árbol, puya, y serrano; dos de ancho, y una de tipo cascabel, guajón, pico de pájaro y bolita; mientras que las resistentes a R. solani fueron de los tipos ancho, cristalino, guajón, güero, paprika y puya. En relación a la resistencia a P. capsici, 18 plantas de la accesión BG102 y 20 de la BG107 del banco de germoplasma fueron resistentes a P. capsici y a la mezcla de los tres géneros de patógenos (Figura 1), lo que indicó que ambos materiales tienen alto potencial como fuentes de genes de resistencia al complejo P. capsici, R. solani y Fusarium spp. Ambas accesiones corresponden a chiles criollos de tipo serrano procedentes de Xochitepec y Tepalcingo, Morelos.

Aunque ya se ha reportado la resistencia del chile serrano criollo de Morelos a P. capsici Leo. (Bosland y Lindsey, 1991; Andrés et al., 2006), esta se ha identificado en un solo material genético conocido como "criollo de Morelos 334" (CM334 o SCM134) o en cruzamientos derivados del mismo con base genética reducida (Bartual et al., 1994). En este trabajo se han detectado dos accesiones más, BG102 y BG107, también nativas del estado de Morelos, con las cuales se incrementan las alternativas en los programas de mejoramiento genético, para incorporar resistencia a la marchitez en los diferentes tipos de chile comerciales, principalmente contra P. capsici Leo. (Thabuis et al., 2004; Kim et al., 2008), situación que se ha dificultado por la resistencia horizontal y vertical observada en chile, debido al carácter epistático de los genes involucrados (Bartual et al., 1994; Bnejdi et al., 2008), o la participación de diferentes rutas de defensa involucradas a nivel bioquímico (Egea et al., 1996; García-Pérez et al., 1998).

Como se ha señalado, las colectas de chile del estado de Morelos tienen antecedentes de resistencia a P. capsici; sin embargo, hasta ahora no se había reportado su resistencia a Fusarium spp. o a R. solani. Además, el hecho que siete de nueve accesiones del banco de germoplasma, que previamente se habían caracterizado como resistentes a P. capsici (Redondo, 1979), hayan sido susceptibles a la inoculación individual con este patógeno y a la mezcla de los tres géneros hace interesante el estudio de BG102 y BG107, ya que fueron resistentes a la mezcla de aislados procedentes de distintos ambientes y mantuvieron su resistencia a aislados de P. capsici, obtenidos casi tres décadas después de haberse identificado. Lo que sugiere una resistencia eficaz, tal vez involucrando no sólo a varios genes sino también a diferentes mecanismos (Bartual et al., 1994; Minamiyama et al., 2007; Walker y Bosland, 1999). En el caso de Fusarium spp. y R. solani la situación es diferente, ya que en México no se han reportado fuentes de resistencia en chile (Rivelli, 1989; Muhyi y Bosland, 1992).

La presencia de enanismo en la planta y amarillamiento de hojas, son característicos de Fusarium spp. (Yousaf y Khalid, 2007), sugiere que estos síntomas se presentaron en aquellas plantas que resistieron el ataque de P. capsici en etapas tempranas. El germoplasma de chile con resistencia a Fusarium spp. o R. solani, representa una fuente de resistencia genética prometedora para el control de la marchitez; sin embargo, el éxito en el control de esta enfermedad podría depender de la incorporación de resistencia a P. capsici, ya que aunque su FA fue menor en comparación con los otros patógenos, estuvo presente en cuatro de siete estados analizados. Además, resultados preliminares con la inoculación diferencial de las posibles mezclas entre los tres patógenos, permitieron inferir que P. capsici facilita la penetración de los otros.

CONCLUSIONES

Se detectaron tres patógenos asociados a la marchitez en la región productora de chile del centro y norte de México; de ellos Fusarium spp. fue el más frecuentemente aislado, seguido por Rhizoctonia solani y Phytophthora capsici, cuya detección sugiere que este complejo es el causante de la marchitez en la región centro norte de México. Se identificaron 26 colectas resistentes a Fusarium spp. y seis a R. solani. Las accesiones BG102 y BG107 fueron resistentes a P. capsici y a la inoculación individual y en mezcla de los tres patógenos, por lo que representan fuentes de genes de resistencia potencialmente útiles en programas de mejoramiento genético, orientados al control de la marchitez del chile en la región productora del centro y norte de México.

LITERATURA CITADA

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