Estudio entomofaunístico del cultivo de amaranto (Amaranthus hypochondriacus L.) en Puebla México*

Entomofaunistic study in of the cultivation of amaranth (Amaranthus hypochondriacus L.) in Puebla Mexico

Betzabeth Cecilia Pérez Torres¹, Agustín Aragón García^2§, Ricardo Pérez Avilés^{1, 3}, Luis Ricardo Hernández⁴ y Jesús Francisco López Olguín¹

¹ Posgrado en Ciencias Ambientales. Instituto de Ciencias. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. 14 sur 6301. Puebla, México. C. P. 72570. Tel. 01 222 2295500. Ext. 7357. (cs002445@siu.buap.mx).

³ Departamento Universitario para el Desarrollo Sustentable. Instituto de Ciencias. BUAP. (cs002116@siu.buap.mx).

⁴ Departamento de Ciencias Químicas-Biológicas de la Universidad de las Américas, Puebla.(luis.hernandez@udlap.mx).

* Recibido: agosto de 2010
Aceptado: mayo de 2011

Resumen

El amaranto es un cultivo de gran importancia para la asociación de productores agrícolas de los alrededores del Popocatépetl, Puebla; por su alto contenido de nutrientes y por la elaboración de diferentes productos que enriquecen su alimentación; pero las pérdidas por daños que ocasionan los insectos plaga, hacen que los rendimientos no sean satisfactorios para los agricultores. El objetivo del presente estudio fue determinar taxonómicamente a los insectos asociados al cultivo de amaranto y describir el rol de cada una de las especies en el agrosistema. Para la captura de insectos, durante el ciclo agrícola 2008 se realizaron muestreos en tres parcelas donde se efectuaron colectas con aspirador, red y de forma manual, revisando tallos, nudos, entre nudos, hojas (haz y envés), panoja y raíz. Los organismos colectados en etapa larval fueron conservados en alcohol al 70%, mientras que los adultos fueron montados en alfileres entomológicos; todo el material fue identificado y depositado en la colección entomológica del Instituto de Ciencias de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla (BUAP). Se obtuvo un total de 1 883 morfoespecies de las cuales se identificaron 20 géneros y 18 especies que fueron las más abundantes durante el ciclo agrícola; ocho especies fueron las causantes de los daños que presenta el cultivo: Sphenarium purpurascens, Epicauta cinerea, Spodoptera exigua, Pholisora catullus, Ligys lineolaris, Herpetogramma bipunctalis, Amauromyza abnormalis y Phyllophaga ilhuicaminai.

Palabras clave: Amauromyza abnormalis, Herpetogramma bipunctalis, Phyllophaga ilhuicaminai, Sphenarium purpurascens.

Abstract

Amaranth is a very important crop for the agricultural producers association around the Popocatepetl, Puebla, for its high nutrients content and for the preparation of various enriched food products. But losses from damage caused by insect pests, make not satisfactory yields for farmers. The aim of this study was to taxonomically determinate the amaranth cultivation related insects and to describe each species role in the agrosystem. To catch insects during the 2008 agricultural cycle, surveys were conducted at three plots where collections were made with vacuum, netting and manually; looking at the stems, knots, between knots, leaves (beam and back), panicle and roots. The larval stage organisms collected were preserved in 70% alcohol, while adults were mounted on entomological pins, all the material was identified and deposited in the entomological collection of the Institute of Sciences of the Autonomous University of Puebla (BUAP). Obtaining 1 883 morphospecies out of which 20 genera and 18 species were identified as the most abundant during the crop cycle, the next eight species were the cause of crop damage: Sphenarium purpurascens, Epicauta cinerea, Spodoptera exigua, Pholisora catullus, Ligys lineolaris, Herpetogramma bipunctalis, Amauromyza abnormalis and Phyllophaga ilhuicaminai.

Key words: Amauromyza abnormalis, Herpetogramma bipunctalis, Phyllophaga ilhuicaminai, Sphenarium purpurascens.

INTRODUCCIÓN

Durante la llegada de los españoles al nuevo mundo, encontraron entre los cultivos comestibles, al amaranto. Evidencias arqueológicas realizadas por Setien y Velasco (1999), han confirmado que las especies cultivadas para grano, son originadas en América, siendo uno de los alimentos más importantes en México prehispánico. La cuna de la agricultura y de la irrigación en Mesoamérica es el Valle de Tehuacán Teotitlán durante la fase Coxcatlán, Puebla en México (5200 a 3400 años AC), donde se localizaron los primeros vestigios de semilla de Amaranthus hypochondriacus L., indicando que la domesticación del amaranto tuvo lugar en la misma época que el maíz.

En la época de los Aztecas uno de los cultivos más importantes fue el amaranto (A. hypochondriacus), debido a su alto valor nutricional; produciendo de 15 000 a 20 000 toneladas por año (Trinidad et al., 1990). Pero este cultivo fue desplazado y muchas veces prohibido por los españoles hasta casi desaparecerlo ya que lo relacionaban con ritos paganos religiosos. Para la década de los 60's se cultivaba en pequeñas áreas agrícolas, en los años 80's este cultivo ha sido revalorado por la sociedad, por ser uno de los cereales más ricos en proteínas y minerales esenciales para el hombre, entre ellos la lisina (Moreno et al., 2005), además que se adapta fácilmente a diferentes condiciones agroecológicas. En México los estados que se dedican a la siembra de este cultivo son: Distrito Federal, Estado de México, Morelos, Oaxaca, Puebla, Querétaro y Tlaxcala produciendo 3 863.2 toneladas (Anónimo, 2008).

Puebla es considerado uno de los principales estados en la producción de amaranto con 2 510.8 toneladas, sembrando más de 50% del total nacional (Anónimo, 2008). Hay cuatro regiones productoras de semilla: el Popocatépetl colindando con el estado de Morelos incluye los municipios de Acteopan, Atzizihuacán, Huaquechula y Tochimilco; en el Ixtazihualt los municipios de San Felipe Teotlalcingo (San Juan Tetla), San Martín Texmelucan y San Salvador El Verde; en la Mixteca Poblana los municipios de San Juan Ixcaquixtla, San Martín Atexcal y Tepexi de Rodríguez y por último en el municipio de Tehuacán (Martínez et al., 2004).

A medida que la producción de amaranto se ha incrementado, se han ido realizado más estudios sobre insectos asociados a este cultivo. En la década de los 80's, se realizaron algunos reportes aislados sobre especies de insectos que se encontraron causando daños, tal es el caso de Pérez y Domínguez (1989), quienes citan a las especies Herpetogramma bipunctalis y Conotrachelus sp., ocasionando daños importantes a la planta de Amaranthus hibridus L., mientras que Espitia (1990) cita a cinco especies de insectos que dañaban la planta en la Mesa Central de México: el "barrenador del tallo" Lixus truncatulus Fab. (Curculionidae), la "pulga saltona" Disonycha melanocephala Jacoby (Chrysomelidae), la "chinche lygus" Lygus lineolaris P. de Beau (Miridae), el "gusano verde" (no identificado) y un "pulgón negro" (Aphididae, no identificado).

Existe poca información sobre los insectos que se encuentran interactuando en el cultivo de A. hypochondriacus en la zona del Popocatépetl. Sólo se han reportado al chapulín (Melanoplus sp.), al gusano telarañero (Loxostege similalis) y el botijón (Epicauta cinerea). Los productores también comentan otros insectos que dañan diferentes partes de la planta como catarinitas, pulgón, gallina ciega y diferentes tipos de larvas.

El objetivo del presente trabajo fue determinar taxonómicamente los insectos benéficos y perjudiciales asociados al amaranto que se cultiva en el volcán Popocatépetl, Puebla, México; además describir el rol que juegan cada una de las especies colectadas en el cultivo.

MATERIAL Y MÉTODOS

Los trabajos para realizar el diagnóstico de los insectos presentes en el cultivo de amaranto se realizaron en campo y laboratorio.

Trabajo de campo. El trabajo de campo se realizó en los municipios de San Nicolás de los Ranchos, Tianguismanalco y Tochimilco, situados a altitudes que van desde los 1 820 a los 5 465 m, con coordenadas geográficas entre los paralelos 18º 49' 12" y 19º 01' 24" latitud norte y entre los meridianos 98° 24' 42" y 98°39' 00" longitud oeste, presentando temperaturas medias anuales que van desde 12 a 22 ºC y una precipitación anual que oscila alrededor de 40 mm. En cada municipio, durante el ciclo agrícola 2008, se seleccionó una parcela de amaranto de acuerdo a las condiciones agroecológicas que predominan en la zona, la superficie fue de una hectárea.

En cada una de las parcelas se realizaron muestreos quincenales que iniciaron con la siembra del amaranto y finalizaron en la cosecha (5 de junio al 17 de noviembre de 2008). Para los muestreos se seleccionaron 20 matas al azar con ayuda de una tabla de números aleatorios, por lo que en cada muestreo las matas fueron diferentes. Una mata consistió de tres plantas.

Los insectos pequeños fueron colectados con un aspersor entomológico y después se procedió a revisar minuciosamente todas las plantas, tallos y panojas de las matas seleccionadas, posteriormente se colectaron los insectos de vuelo rápido con una red de golpeo, que se pasó por toda la parcela evitando los cinco surcos de las orillas.

Los imagos colectados se mataron con vapores de acetato de etilo y se pasaron a bolsas de polietileno debidamente etiquetados, los insectos en estado inmaduros (larvas) se depositaron en frascos de plástico, con líquido pampel y se conservaron en alcohol al 70%. Para colectar los insectos que se alimentan del sistema radical y tallo se realizaron dos muestreos, uno en el mes de septiembre y otro en noviembre, en cada uno de ellos se seleccionaron 100 plantas al azar, mismas que se cortaron a ras del suelo, se envasaron y se trasladaron al laboratorio para su revisión; en los mismos sitios, se realizaron muestreos de suelo en un volumen de 30*30*30 cm, depositando el suelo en bolsas de plástico, donde se revisó cuidadosamente y los organismos encontrados fueron depositados en recipientes de plástico de medio kilo de capacidad agregándoles un poco de suelo.

Trabajo de laboratorio. Las muestras de insectos se trasladaron al laboratorio de entomología del DAGAM-ICUAP, las larvas encontradas se fijaron en líquido pampel por cinco días y posteriormente se pasaron a alcohol al 70% para su conservación. El 80% de los adultos se conservaron en alcohol al 70% y 20% restante se montaron en alfileres entomológicos, se etiquetaron con los datos de colecta y se clasificaron hasta nivel de especie.

La determinación taxonómica fue realizada por comparación de ejemplares que se encuentran depositados en la colección del Instituto de Ciencias de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla (ICUAP), en el caso de los insectos que no se pudieron identificar, se enviaron a diferentes taxónomos especialistas de cada órden. Una vez identificados, los ejemplares se depositaron en la colección de del ICUAP.

De acuerdo a los resultados obtenidos en el diagnóstico, fue preciso identificar las especies perjudiciales y benéficas, además de dividir estas especies de acuerdo a sus hábitos alimenticios como fitófagos (insectos que se alimentan del follaje, tallo y panoja) y rizófagos (insectos que se alimentan de la raíz). El rol que juega cada una de las especies colectadas en el cultivo, se determinó a través de observaciones hechas en campo, así como por estudios bibliográficos.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los insectos presentes en el cultivo de amaranto se ubicaron en cinco órdenes que comprenden 18 familias, 20 subfamilias, 21 géneros y 18 especies. Los órdenes que presentan el mayor número de familias fueron Coleoptera y Lepidoptera con 8 y 4 familias respectivamente. El orden con mayor número de especies fue Coleoptera con 11, mientras que el órden Lepidoptera está representado por cuatro especies (Cuadro 1).

Insectos del follaje

Sphenarium purpurascens Charpentier(Pyrgomorphidae). Esta especie empieza a realizar sus actividades cuando la planta de amaranto se encuentra en fase de emergencia y se ha encontrado en todo el ciclo vegetativo del cultivo, mientras que Aragón y Tapia (2009), citan que esta especie es más común en verano y otoño, debido que los huevecillos eclosionan después de las lluvias, todos los instares del insecto se alimentan de diferentes partes de la planta, follaje, tallo y panoja. Los daños que realiza es la defoliación y se encontraron entre 15 a 28 individuos por planta, mientras que Tapia et al. (1998), recolectaron durante el ciclo agrícola 1996, entre 5 y 10 ejemplares en la zona de Tehuacán. En el Valle de Tehuacán, Puebla; el género Sphenarium es una plaga que se encuentra en mayor abundancia en el follaje (Aragón et al., 1999) y S. purpurascens ocasionó daños al 23% de las plantas (Aragón y Tapia, 2009).

Melanophus sp. (Acrididae). Se encontró durante los meses de junio-agosto, alimentándose de las hojas tiernas del cultivo, desde que la planta emerge hasta que tiene aproximadamente 30 cm, es la primera vez que este género es reportado como uno de los insectos asociados al cultivo de amaranto. Este género fue reportado en el cultivo de jamaica como una de las principales plagas (Pérez et al., 2009).

Macrosiphum sp. (Aphididae). A estos organismos se les encuentra de forma agregada en el envés de las hojas, tallos, brotes y en la panoja. Los daños que ocasionan es al penetrar el estilete en los tejidos vegetales y succionan la savia o jugos de las plantas tiernas, acentuándose cuando éstas se encuentran en etapa de desarrollo. Los síntomas que se observan es un amarillamiento de las plantas, además que pueden transmitir enfermedades al cultivo, estos pulgones se han encontrado en el Valle de Tehuacán y la Mixteca Poblana en donde ocasionan daños del 13% (Aragón et al., 1997; Tapia et al., 1998, 2000; Aragón y Tapia, 2009). Los pulgones o áfidos al alimentarse de los brotes y las hojas de las plantas tiernas las deforman o encrespan además, algunas especies infestan también hojas maduras, encontrándose individuos con alas e individuos sin alas, los primeros inician las infestaciones y los segundos permanecen en las hojas formando colonias (Cisneros, 1995), el mayor daño ocasionado por estos vectores es en la transmisión de enfermedades producidas por virus (Pérez et al., 2009).

Epicauta spp. (Meloidea). Se colectaron dos especies de las cuales sólo se identificó a E. cinerea Förster, los adultos de esta especie se caracterizan por presentar el cuerpo alargado y de color verde botella, sus antenas son más largas que el cuerpo, se colectó desde finales de julio y hasta septiembre, se detectaron entre 5 y 28 organismos por planta y en las máximas infestaciones, se observaron daños al follaje de hasta 80%. La especie Epicauta sp., se caracteriza por presentar el cuerpo de color negro brillante y se encontraron tres individuos por planta.

Spodoptera exigua (Hübner), (Noctuidae). La característica de esta especie es que las larvas se encuentran en forma agregada, se alimentan de las hojas tiernas dejando sólo las nervaduras centrales. Los daños que ocasiona son considerables y llega a producir pérdidas importantes en la producción. Se encuentran en los meses de julio a septiembre, cuando la planta está en etapa de desarrollo y antes de que aparezca la panoja del cultivo, se observaron entre 3 y 8 individuos por planta. Desde 1986 S. exigua en China surgió como una plaga de importancia en diferentes cultivos, reportándose daños de más de 30 000 km² durante 1999 (Luo et al., 2000); esta plaga es la causante de grandes pérdidas económicas de diversos cultivos (Jacques et al., 2008). En México las larvas se alimentan del follaje de amaranto y causan los mayores daños cerca de la nervadura central, además ataca a crucíferas, chile y tomate de cáscara principalmente (Salas-Araíza y Boradonenko, 2006).

Pholisora catullus Fab. (Hesperiidae). La larva presenta la cabeza totalmente negra y un collar negro, el cuerpo es de color verde claro, se le encontró alimentándose del follaje, el daño es característico porque enrolla las hojas donde se encuentra alimentándose formando un capullo, con lo que evita el crecimiento de la planta, se presenta una larva por planta. En California se encontró que las larvas de P. catullus se alimentan de siete especies de Amaranthus: Amaranthus albus, A. blitoides, A. caudatus, A. hybridus, A. powellii, A. retrofexus, A. spinosus (Graves y Shapiro, 2003).

Estigmene acraea (Dury) (Arctiidae). Las larvas de estas especies ocasionan los daños alimentándose de los tejidos tiernos de las hojas y de la panoja del cultivo. Esta especie se encuentra asociada al cultivo de la col, ocasionando daños y pérdidas ligeras (Barrios-Díaz et al., 2004); así como a crucíferas, solanáceas, gramíneas y leguminosas, presenta una distribución amplia desde Estados Unidos de América hasta Costa Rica (Salas-Araíza y Boradonenko, 2006).

Disonycha melanocephala Jacoby (Chrysomelidae).

Se alimenta de las hojas más tiernas, en donde realiza perforaciones irregulares, llegando a consumir grandes cantidades de follaje, se presenta entre los meses de agosto a octubre, siendo su mayor abundancia en el mes de octubre; encontrando cinco individuos por planta. En el estado de Puebla, los adultos de esta especie se han reportado ocasionando daños al cultivo de la jamaica (Pérez et al., 2009).

Se encontraron Euphoria subtomentosa Mannerheim, Euphoria inda (Linné) y Cotinis mutabilis (G & P) de la familia Melolonthidae. Los adultos de estas especies se encentraron durante los meses de septiembre a octubre. Los daños los ocasionan cuando se alimentan de la semilla de amaranto, sobre todo cuando éste se encuentra en su estado lechoso (septiembre). C. mutabilis también se alimenta del cultivo de maíz, pitahaya, sorgo y tuna, com. pers. (Aragón, 2010).

Lygus lineolaris (Palisot de Beauvois) (Miridae). Se encontraron entre 12 y 17 chinches por planta, las colectas se realizaron en la panoja cuando se alimentaban de las semillas durante el proceso de maduración, los daños los ocasionan las ninfas y adultos. Estos datos concuerdan con lo reportado por Salas-Araíza y Boradonenko (2006), quienes mencionan que esta especie se alimenta de la semilla madura del A. hypochondriacus, sin embargo no es considerada como plaga en Guanajuato, pero en Estados Unidos de América es una plaga de importancia en este cultivo.

Hypolixus truncatulus (Fabricius) (Curculionidae). La larva causa daños en el tallo, al hacer una serie de galerías a lo largo de éste y por ende los nutrientes necesarios no son absorbidos, ya que no llegan a los tejidos apicales, llegando a debilitarse hasta romperse. Estos organismos se presentan entre los meses de septiembre a noviembre cuando la planta se encuentra al inicio de la antesis (caída del polen) y empieza su maduración. En Tulyehualco, D. F., observaron que el número de larvas y el porcentaje de tallos barrenados por esta especie no afecta el rendimiento en grano y producción de amaranto. (Torres et al., 2004).

Amauromyza abnormalis Malloch (Agromyzidae). Esta especie es una mosca y la larva es la que barrena el tallo de la planta de A. hypochondriacus, el daño lo realiza desde la base de la planta, pero en ocasiones lo hace desde la raíz a una distancia aproximada de 10 cm del tallo, las larvas se alimenta del gineceo de la planta realizando una galería, lo que hace que no absorba nutrientes y se encuentre frágil, por lo que tiende a acamarse y muere. Se ha encontrado en Canadá, Estados Unidos de América y México (Torres et al., 2004), mientras que en México se registró por primera vez por Bautista et al. (1997), barrenando tallos y raíces de tres especies de amaranto: A. cruentus, A. hibridus y A. hypocondriacus.

En los estados de Tamaulipas, Tlaxcala, Distrito Federal y Estado de México, Palacios-Torres et al. (2008), reportaron a diez especies de la familia Agromyzidae. Entre estas especies se encuentra A. abnormalis reportando que las larvas son las que se alimentan del tallo del A. hypochondriacus barrenándolos, las larvas al completar su desarrollo realizan un orificio de salida para pupar en el suelo y completar su ciclo.

Herpetogramma bipunctalis (Fabricius) (Pyralidae).

Esta larva presenta seis manchas negras en la parte dorsal del cuerpo y es de color verde cristalino, se ha encontrado alimentándose de la hoja, panoja y tallo. Los daños que ocasiona se caracterizan porque cuando se alimenta de la panoja tiende ha secarse y cuando termina de alimentarse de ésta continua consumiendo el tallo, realizando una oquedad al tallo por donde entra, para así, poder consumir todo el xilema y floema dejándo el tallo completamente hueco, permitiendo la entrada de otros organismos patógenos. Esta especie se ha encontrado a partir de septiembre cuando la planta tiende a presentar la espiga y hasta el mes de noviembre, época en que el amaranto se encuentra en proceso de maduración y realiza la pupación en la base del tallo. H. bipunctalis se reportó dañanado el follaje de A. viridis y A. dubius (Harris y Fleischer, 2003).

Insectos de la raíz

Phyllophaga ilhuicaminai Morón, (Melolonthidae). Los síntomas que se observan en las plantas es la flacidez y tienden a marchitarse; además, al no haber suficiente raíz, se presenta el acame de las plantas de amaranto. Se encontraron infestaciones de hasta 9 larvas m^-2. Aragón y Morón (1998), registraron que P. ilhuicaminai es una de las especies que más daño ocasiona en el cultivo de flores de "estatis" [Limonium sinuatum (L.)] encontrando 11 larvas m^-2. Aragón et al. (2008), refieren que esta especie se encontró en el cultivo de maíz en localidades cercanas a la ciudad de Puebla; de la misma forma Aragón et al. (2005), mencionan que las larvas de P. ilhuicaminai se encontraron alimentándose de la raíz del amaranto, flor de cempazuchitl, frijol, pastos ornamentales, maíz, rábano y tomate.

Insectos depredadores

Hippodamia convergens Guérin-Méneville, Coccinelidae.

CONCLUSIÓN

En las partes bajas Popocatépetl del estado de Puebla, el cultivo de amaranto es atacado por una amplia gama de insectos de los cuales siete especies son consideradas como plagas potenciales. Los insectos que se alimentan del follaje y panoja son: Sphenarium purpurascens, Epicauta cinerea, Spodoptera exigua y Pholisora catullus; mientras que los insectos que dañan el tallo son Herpetogramma bipunctalis y Amauromyza abnormalis. Por otro lado se encontró que los insectos que dañan la raíz es Phyllophaga ilhuicaminai. De los insectos benéficos se reporta a Hippodamia convegens.

AGRADECIMIENTOS.

Los autores de este trabajo agradecen a la Fundación PRODUCE, Puebla por el apoyo otorgado a través del proyecto "Transferencia de tecnología para el control de plagas del amaranto"; al Dr. Néstor Bautista Martínez del Colegio de Postgraduados Campus Montecillos, Estado de México y al Dr. Miguel Ángel Morón Ríos del Instituto de Ecología A. C. Xalapa, Veracruz, por la clasificación taxonómica de los ejemplares; asimismo, a los productores de amaranto, donde fueron realizadas las colectas de insectos, en las áreas bajas del Popocatépetl, Puebla, México.

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