Relación entre Bactericera cockerelli y presencia de Candidatus Liberibacter psyllaurous en lotes comerciales de papa*

Relation between Bactericera cockerelli and presence of Candidatus Liberibacter psyllaurous in commercial fields of potato

Oswaldo Ángel Rubio-Covarrubias^1§, Isidro Humberto Almeyda-León², Mateo Armando Cadena-Hinojosa³ y René Lobato-Sánchez⁴

¹ Conjunto SEDAGRO. INIFAP. Metepec, Estado de México. C. P. 52140. Tel. 01 722 2320089. ^§Autor para correspondencia: rubio.oswaldo@inifap.gob.mx.

³ Campo Experimental Valle de México. INIFAP. Carretera Los Reyes-Texcoco, km 13.5. Coatlinchán, Texcoco, Estado de México, C. P. 56250. Tel. 01 595 9212637. (cadena.mateo@inifap.gob.mx).

⁴ Instituto Mexicano de Tecnología del Agua. Paseo Cuauhnáhuac 8532. Colonia Progreso. Jiutepec, Morelos. C. P. 62550. Tel. 01 777 3293600. (rlobato@tlaloc.imta.mx).

* Recibido: julio de 2010
Aceptado: enero de 2011

Resumen

La brotación anormal de los tubérculos (sin brotes o brotes ahilados) y el pardeamiento interno de los tubérculos, son síntomas de una enfermedad que está afectando la producción de papa en México, en el suroeste de Estados Unidos y América central. Esta enfermedad ha sido asociada con el psilido de la papa Bactericera cockerelli Sulc. Con el objetivo de dilucidar las causas de esta enfermedad, en 2007 se llevó a cabo un muestreo en 11 lotes comerciales de papa localizados en un transecto altitudinal entre 2 600 y 3 500 m en la región productora de papa de Toluca. La población de B. cockerelli fue determinada mediante muestreos semanales de los insectos adultos atrapados en trampas amarillas pegajosas. Al final del periodo de crecimiento del cultivo, los tubérculos producidos en cada lote fueron muestreados y almacenados por 6 meses. Después de este tiempo, se determinó el porcentaje de tubérculos con brotación anormal y se hicieron análisis con PCR para determinar la presencia de Candidatus Liberibacter psyllaurous y de fitoplasmas en los tubérculos. Los resultados indican que la población de B. cockerelli y de los síntomas de la punta morada de la papa disminuyeron con la altura, en alturas superiores a 3 200 msnm no se presentaron problemas significativas de la enfermedad. El 36% de los tubérculos con brotes finos presentó el pardeamiento interno y 58% de los tubérculos sin brotes presentó el mismo síntoma. El 54% de los tubérculos con brotación anormal fue positivo a Candidatus Liberibacter psyllaurous y sólo 3.5% a fitoplasmas. Estos resultados indican que Candidatus Liberibacter psyllaurous está asociada con los síntomas de la punta morada de la papa en la región de Toluca.

Palabras clave: Solanum tuberosum, manchado interno de los tuberculos, psilido de la papa.

Abstract

The abnormal sprouting of tubers (without sprouts or with threadlike sprouts) and the internal browning of the potatoes are symptoms of a disease which is affecting the potato production in Mexico, in southwestern United States and Central America. This disease has been associated with the psyllid of the potato Bactericera cockerelli Sulc. With the purpose of clarifying the causes of this disease, samples were taken in 11 commercial batches of potato in an altitudinal transect between 2 600 and 3 500 m the potato producing area of Toluca in 2007. The population of B. cockerelli was determined using weekly samples of the adult insects caught in sticky yellow traps. At the end of the crop's growth period, the tubers produced in each batch were sampled and stored for six months. After this time, the percentage of tubers with abnormal sprouts was established and analyses were carried out with PCR to determine the presence of Candidatus Liberibacter psyllaurous and of phytoplasm in the tubers. The results indicate that the population of B. cockerelli and of the symptoms of the potato purple-tip decreased with height. In heights above 3 200 masl, no significant problems related to the disease showed up. Of the potatoes with fine sprouts, 36% displayed internal browning and 58% of the tubers without sprouts displayed the same symptom; 54% of tubers with abnormal sprouting were positive for Candidatus Liberibacter psyllaurous and only 3.5% presented phytoplasm. These results indicate that Candidatus Liberibacter psyllaurousis related to the potato purple-tip symptoms in the Toluca area.

Key words: Solanum tuberosum, internal stained of the tubers, potato psilid.

INTRODUCCIÓN

Los síntomas de la enfermedad conocida como punta morada de la papa (PMP) en México son similares a "Zebra Chip" en los Estado Unidos y han sido reportados en diferentes países como: México (Rubio et al., 2006), Nueva Zelanda (Liefting et al., 2008), el noroeste de los Estados Unidos y en Centroamérica (Munyaneza et al., 2007; Munyaneza et al., 2008; Secor et al., 2009). Los síntomas de la PMP se caracterizan por un achaparramiento de la planta, abultamiento del tallo en los lugares de inserción de las hojas, formación de tubérculos aéreos y las hojas superiores tienden a adquirir una coloración morada en algunas variedades. Los tubérculos provenientes de plantas con síntomas de PMP desarrollan un pardeamiento interno y generalmente no brotan, o si lo hacen, sus brotes son muy delgados o ahilados.

El manchado interno de los tubérculos en forma de estrías se intensifica después de freír los tubérculos, este patrón de coloración es lo que ha conducido a que la enfermedad se denomine "Zebra Chip" en los Estados Unidos de América. Se ha demostrado que los síntomas descritos previamente pueden estar asociados con la presencia de fitoplasmas (Almeyda et al., 1999; Cadena et al., 2003; Maramorosch, 1998) y también pueden ser provocados por la infección de una bacteria, cuyo nombres propuestos son Candidatus Liberibacter psyllaurous (Hansen et al., 2008) y Candidatus Liberibacter solanacearum (Liefting et al., 2008).

El uso de técnicas moleculares para el estudio de fitoplasmas ha permitido distinguir siete diferentes tipos de fitoplasmas asociados con la PMP en Estados Unidos de América, Japón y Malasia (Okuda et al., 1997). En México se ha detectado la presencia de al menos dos tipos de fitoplasmas relacionados con la PMP (Almeyda et al., 1999; Leyva et al., 2002). Algunos de los síntomas como el achaparramiento de la planta, abultamiento del tallo en los lugares de inserción de las hojas, la formación de tubérculos aéreos y el amarillamiento de las hojas superiores, también se ha atribuido al efecto de una posible toxina inyectada a las plantas por el psilido de la papa Bactericera cockerelli Sulc. (Hemiptera: Triozidae) antes conocida como Paratrioza cockerelli Sulc. (Arslan et al., 1985; Cranshaw, 1993). Sin embargo, dicha "toxina" nunca ha sido aislada.

La presencia en México de la PMP fue registrada desde 1947 en una fotografía tomada por Niederhauser en la variedad Up-to date en un lote comercial de papa en Silao, Guanajuato [archivo fotográfico del programa nacional de papa del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) en el Sitio Experimental Metepec]. Sin embargo, fue hasta el inicio de la década de los 90's cuando el problema se observó de manera continua en la región de Saltillo, Coahuila y en los dos años siguientes también se observó en forma extensiva en lotes comerciales de papa en los estados de Guanajuato, México, Puebla y Tlaxcala. Con base en los reportes de la literatura, en aquel tiempo se creyó que el agente causal de la enfermedad era un fitoplasma transmitido por chicharritas; sin embargo, también se observaron en las mismas regiones altas poblaciones del psilido de la papa (Bactericera cockerelli, Sulc). La presencia de B. cockerelli en México fue reportada en 1941 (Caldwell, 1941), siendo hasta 1960 cuando se consideró como una plaga en los cultivos de tomate (Solanum lycopersicum) y chile (Capsicum spp.) (Garzón et al., 1992), sin saber a ciencia cierta su relación con la punta morada de la papa.

En este mismo año en Nueva Zelanda, Liefting et al. (2008) demostraron que Candidatus Liberibacter solanacearum está asociado con los síntomas de manchado interno de los tubérculos, pero no se encontraron los dos fitoplasmas reportados previamente por Secor et al. (2006). Posteriormente se demostró que Candidatus Liberibacter solanacearum también afecta a los cultivos de chile y tomate en Nueva Zelada (Liefting et al., 2009a). En México, recientemente se ha confirmado la presencia de Candidatus Liberibacter solanacearum en los cultivos de tomate (Munyaneza et al., 2009a), chile (Munyaneza et al., 2009b) y en tubérculos de papa procedentes de Saltillo, Coahuila, con el síntoma de pardeamiento interno (Secor et al., 2009). La presencia de Candidatus Liberibacter psyllaurous también ha sido reportada en tubérculos procedentes de Saltillo, Coahuila. (Munyaneza et al., 2009c). Secor et al. (2009) observaron que la secuencia de los fragmentos 16rRNA de Candidatus Liberibacter solanacearum y de Candidatus Liberibacter psyllaurous son idénticos, por lo que consideran que los dos nombres son sinónimos.

La necesidad de confirmar la etiología de "Zebra Chip" ha motivado estudios de algunos investigadores. En trabajos recientes, Secor et al. (2009) y Crosslin y Munyaneza (2009) corroboraron que B. cockerelli es transmisor de Candidatus Liberibacter y que además el patógeno puede ser transmitido por injerto. En contraste con los estudios que han definido a Candidatus Liberibacter como el agente causal de "Zebra Chip", Lee et al. (2009) atribuyen a los fitoplasmas los síntomas de la PMP. Estos investigadores reportan la detección de fitoplasmas de un nuevo subgrupo (16Sr-III-M) en plantas y tubérculos que presentaban los síntomas de la PMP en un lote de papa en Montana. Liefting et al. (2009b) realizaron análisis de Candidatus Liberibacter y de fitoplasmas en diferentes partes de plantas con los síntomas de PMP y reportaron una infección mixta de Candidatus Liberibacter solanacearum y Candidatus Phytoplasma australiense en lotes comerciales de papa en Nueva Zelanda. Estos resultados demuestran que en algunos lugares los dos presuntos agentes causales del complejo de síntomas de la PMP, Candidatus Liberibacter y fitoplasmas, pueden estar asociados.

La mayor parte de la información disponible sobre la PMP ha sido generada en países con condiciones climáticas y agronómicas diferentes a las que tenemos en México; sin embargo, la poca información disponible indica que probablemente el o los agentes causales y su(s) vector(es) sean los mismos. Las muestras de papa en que se ha detectado la presencia de Candidatus Liberibacter provienen de la región productora de papa de Saltillo, Coahuila (Munyaneza et al., 2009c; Secor et al., 2009), pero se desconoce si éste patógeno está presente en otras regiones de México. El presente estudio tiene como objetivo aportar evidencias sobre el agente causal de los síntomas de la PMP en la región productora de papa de Toluca, México y determinar su asociación con el psilido de la papa (Bactericera cockerelli Sulc.) como vector.

MATERIALES Y MÉTODOS

En 2007 se realizó el monitoreo de insectos y muestreo de tubérculos en 11 lotes comerciales de papa y en 2008 se evaluó la brotación y el manchado de los tubérculos que se cosecharon el año anterior. Los lotes se seleccionaron por su accesibilidad y por su altitud para muestrear todo el rango de altura en el que se siembra la papa en la región de Toluca, la cual incluye el valle y áreas cercanas al volcán Nevado de Toluca. En el Cuadro 1 se presenta la ubicación, altitud, temperatura media anual y variedades de papa muestreadas en cada sitio. La información climatológica se obtuvo de la base de datos ERIC III (IMTA, 2005), en la cual se disponía de los datos climatológicos de 3 sitios, con los cuales se calculó que la temperatura media anual se incrementaba 0.62 °C por cada 100 m de altura y con este dato se calcularon los datos faltantes en el resto de los sitios muestreados.

El manejo agronómico de cada lote se hizo de acuerdo al criterio de cada agricultor, en general, todos los agricultores aplicaron fungicidas e insecticidas, con una periodicidad que varió de una a dos semanas dependiendo de las condiciones climáticas, siendo la mayor intensidad de aplicaciones en las partes bajas y en la época de mayor frecuencia de lluvia. El abastecimiento de agua en nueve lotes dependió únicamente de la precipitación y en dos de ellos (Peñuelas I y Tejalpa) el cultivo de papa se auxilió con riego por gravedad; en estos dos últimos lotes la siembra se hizo en marzo y los otros entre mayo y junio, al inicio del periodo de lluvias. La precipitación media anual durante 2008 fue de 820 mm en esta región.

La población de B. cockerelli se monitoreó durante el ciclo vegetativo de la papa mediante la captura de insectos adultos en trampas amarillas pegajosas de 20∗20 cm. En cada lote de papa se delimitó un área de 2 000 m², en la cual se instalaron tres trampas clavadas en estacas de 60 cm de altura. Las trampas se cambiaron cada semana, se hizo el conteo de insectos atrapados y se obtuvo el promedio de las tres trampas por cada sitio.

Al final del ciclo vegetativo se sumaron todos los promedios semanales de cada sitio y este dato representó la población de adultos de B. cockerelli en cada área de muestreo. En cada sitio se revisaron las plantas semanalmente y se hicieron observaciones sobre la presencia o ausencia de ninfas. En cuatro de los 11 sitios se muestrearon dos variedades de papa y los datos sobre el tipo de brotación de los tubérculos, porcentaje de tubérculos manchados y el análisis de patógenos obtenidos en cada variedad se tomaron como observaciones independientes.

La detección de fitoplasmas y de la bacteria Candidatus Liberibacter psyllaurous se realizó mediante la técnica de la reacción en cadena de la polimerasa (PCR). La extracción del ADN se realizó mediante la metodología reportada por Almeyda et al. (2001). Los fitoplasmas que se analizaron fueron los dos tipos asociados con la PMP que han sido reportados previamente en México (Almeyda et al., 1999; Leyva et al., 2002).

El programa utilizado en las PCR's para la detección de fitoplasmas fue el reportado por Almeyda et al. (2008), el cual consistió en la utilización de dos juegos de iniciadores, en el primer ciclo de amplificaciones se utilizó el par P1/P7: (5'-AAGAGTTTGATCCTGGCTCAGGATT-3'/5'-CGTCCTTCATCGGCTCTT-3') y en el segundo ciclo de amplificaciones se utilizó el par de iniciadores R16mF2/R16mR1: (5'-CATGCAAGTCGAACGGA-3'/5'-CTTAACCCCAATCATCGA).

En la detección de Candidatus Liberibacter psyllaurous se utilizaron el par de iniciadores Lp16S-Fragmento 1F/Lp16S-Fragmento 1R: (5'-CTGATCATGGCTCAGAACGA-3/5'-CGGCGAAAGAGCTTTACAAC-3'), estos iniciadores fueron diseñados sobre la secuencia del gen ribosomal 16S y amplifican un fragmento de un tamaño aproximado de 400 pares de bases (Hansen et al., 2008).

Los datos del número de insectos adultos atrapados durante el ciclo vegetativo del cultivo, la altura de cada sitio y el porcentaje de tubérculos con brotación anormal, se analizaron por medio de regresiones lineales y cuadráticas utilizando el paquete estadístico SAS. Los resultados de los análisis de fitoplasmas y de Candidatus Liberibacter, junto con los porcentajes de tubérculos con pardeamiento interno, se analizaron estadísticamente con una prueba de "t" comparando los tubérculos con distintos tipos de brotación.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En la Figura 1 se presenta la relación entre la altitud de cada sitio de muestreo y el número de insectos adultos de B. cockerelli atrapados en las trampas pegajosas amarillas. En esta figura se observa que la población de insectos disminuye conforme aumenta la altitud hasta 3 200 m, a alturas superiores la presencia del psilido de la papa fue insignificativa. Estos resultados se explican si se toma en cuenta que este insecto requiere de 356 unidades calor para completar su ciclo de huevo a adulto (Maya et al., 2003), esto considerando que el umbral mínimo para el desarrollo de B. cockerelli es de 7 °C.

Las observaciones sobre la presencia de ninfas en las plantas de cada sitio, revelaron que solamente los sitios con más de 3 400 msnm (Loma Alta, Raíces I y Raíces II) estuvieron libres de ellas. Los resultados del monitoreo regional de los insectos adultos y la ausencia de ninfas en los lugares más altos, indica que la movilización de los adultos es constante, pero que prefieren las partes más cálidas para establecerse.

El análisis de la Figura 2, indica que el porcentaje de tubérculos con brotes anormales aumenta conforme se incrementa la población de B. cockerelli, la cual está en función directa de la altura y por lo tanto es de esperarse que también exista una estrecha relación entre la brotación anormal y la atura como se observa en la Figura 3.

El análisis integral de estas tres figuras nos indica que el psilido de la papa está implicado en la aparición de los síntomas de brotación anormal de los tubérculos. En los primeros estudios sobre B. cockerelli, se pensaba que las ninfas del insecto inyectaban una toxina al alimentarse en el floema de las plantas, que esto provocaba el amarillamiento de las hojas y en los tubérculos podría provocar brotaciones prematuras (Carter, 1939; Edmunson, 1940) y brotes ahilados (Snyder et al., 1946); sin embargo, la toxina nunca ha sido aislada.

En un estudio reciente, Venkatesan et al. (2010) observaron que B. cockerelli por sí sola, sin portar Candidatus Liberibacter, puede causar los síntomas de la PMP en la parte aérea de la planta, pero no en los tubérculos y solamente que el psilido de la papa sea portador de la bacteria entonces aparece el manchado interno en los tubérculos. Los mismos investigadores señalan que se desconoce el mecanismo por medio del cual B. cockerelli por sí sola causa los síntomas en la parte aérea de la planta.

En el presente estudio se observó pardeamiento interno en 36% de los tubérculos con brote fino y en 58% de los tubérculos sin brote (Cuadro 2), y los análisis moleculares para Candidatus Liberibacter a partir de tubérculos enfermos fueron positivos en 54.1% de los tubérculos con brote fino, y 55% de los que no brotaron.

La ausencia de brotes o la presencia de estos pero en forma ahilada, son síntomas que también pueden ser provocados por fitoplasmas (Maramorosch, 1998; Almeyda et al., 1999; Cadena et al., 2003). Sin embargo, en nuestro estudio se encontró que sólo 2% y 5% de los tubérculos sin brotes y con brotes finos respectivamente, fueron positivos a fitoplasmas; en cambio, Candidatus Liberibacter estuvo presente en más 50% de los tubérculos con brotación anormal, lo cual indica la mayor importancia de la bacteria en la inducción de estos síntomas.

En forma similar a lo encontrado en nuestro estudio, Liefting et al. (2009b) reportaron un caso de infección mixta de Candidatus Liberibacter solanacearum y Candidatus Phytoplasma australiense en lotes comerciales de papa en Nueva Zelanda con síntomas de PMP. En estudios recientes, las técnicas de microscopía electrónica han permitido observar, en los elementos cribosos del floema de plantas de papa con los síntomas de "Zebra Chip", microorganismos parecidos a bacterias (denominados BLOs por sus siglas en inglés), los cuales han sido denominados Candidatus Liberibacter solanacearum (Secor et al., 2009).

Es importante señalar que también los fitoplasmas causantes de los síntomas de la punta morada de la papa, se localizan principalmente en el floema (Maramorosch, 1998), por lo que es de esperarse que los síntomas provocados por ambos patógenos sean similares al estar bloqueando el sistema de transporte de la savia en el floema de las plantas. La interacción entre fitoplasmas y Candidatus Liberibacter no se puede dilucidar en este estudio, aunque es de suponerse que la infección conjunta de ambos patógenos agrave los síntomas en la parte aérea de las plantas y tubérculos, debido que los dos afectan su sistema vascular. Actualmente se desconoce si los fitoplasmas solos pueden causar el manchado interno de los tubérculos, en cambio se ha demostrado que Candidatus Liberibacter sí está asociada con este síntoma (Hansen et al., 2008; Liefting et al., 2008; Crosslin y Bester, 2009; Secor et al., 2009; Venkatensan et al., 2010).

En este estudio, el análisis de Candidatus Liberibacter se hizo siguiendo la técnica descrita por Hansen et al. (2008) para Candidatus Liberibacter psyllaurous, y por eso se reporta la presencia de esta especie en lotes comerciales de papa de la región de Toluca, Estado de México. Sin embargo, existen evidencias moleculares que indican que Candidatus Liberibacter psyllaurous y Candidatus Liberibacter solanacearum reportada por Liefting et al. (2008), son la misma especie (Secor et al., 2009). Hasta la fecha solo existe otro estudio que indica que Candidatus Liberibacter psyllaurous está presente en México (Munyaneza et al., 2009c). Éstos investigadores reportaron que en 11 muestras de tubérculos con manchado interno colectadas en Saltillo, Coahuila, el 63.7% fue positivo a Candidatus Liberibacter. La amplificación del DNA (16S rDNA) con análisis de BLAST (ZC OA2/OI2c), mostró 100% de similitud con muestras de Candidatus Liberibacter obtenidas de B. cockerelli de Texas y tubérculos de Kansas, Estados Unidos. La secuencia del fragmento amplificado con los iniciadores OA2/OI2c, también fue idéntica al 16S rDNA de Candidatus Liberibacter psyllaurous reportado por Hansen et al. (2008). Estos resultados nos sugieren que el complejo de síntomas conocido como PMP en México y "Zebra Chip" en Estados Unidos de América tienen el mismo origen.

CONCLUSIÓN

Los resultados de este estudio realizado en la región productora de papa de Toluca, demostraron que existe una estrecha relación entre los síntomas del tubérculo (brotación anormal y pardeamiento interno), provocados por la enfermedad conocida como punta morada de la papa, con la población del psilido Bactericera cockerelli y la presencia de la bacteria Candidatus Liberibacter psyllaurous.

LITERATURA CITADA

Almeyda, L. I. H.; Rubio, C. O. A. y Zavala, Q. T. 1999. Determinación de la implicación de fitoplasmas con la expresión sintomatológica de punta morada en papa (Solanum tuberosum). IV Simposio de Ciencia y Tecnología. Desarrollo Agropecuario. SEP-CONACYT. Monterrey, Nuevo León, México. 45 p.         [ Links ]

Almeyda, L. I. H.; Rocha, P. M. A.; Piña, R. J. and Martínez, S. J. P. 2001. The use of polymerase chain reaction and molecular hybridization for detection of Phytoplasma sp. in different plant species in Mexico. Rev. Mex. Fitopatol. 19:1-9.         [ Links ]

Almeyda, L. I. H.; Sánchez, S. J. A. y Garzón, T. J. A. 2008. Vectores causantes de punta morada de la papa en Coahuila y Nuevo León, México. Agric. Téc. Méx. 34:141-150.         [ Links ]

Arslan, A.; Bessey, P. M.; Matsuda, K. and Oebker, N. F. 1985. Physiological effects of psyllid (Paratrioza cockerelli) on potato. American Potato Journal. 62:9-22.         [ Links ]

Cadena, H. M. A.; Guzmán, P. I. R.; Díaz, V. M.; Zavala, Q. T. E.; Magaña, T. O. S.; Almeyda, L. I. H.; López, D. H.; Rivera, P. A. y Rubio, C. O. A. 2003. Distribución, incidencia y severidad del pardeamiento y la brotación anormal en los tubérculos de papa en Valles Altos y Sierras del Estados de México, Tlaxcala y Distrito Federal, México. Rev. Mex. Fitopatol. 21:248-259.         [ Links ]

Caldwell, J. S. 1941. Preliminary survey of Mexican Psyllidae (Homoptera). Ohio Journal of Science 41(6):418-424.         [ Links ]

Carter, W. 1939. Injuries to plants caused by insect toxins. Botanical Review. 5(5):273-326.         [ Links ]

Cranshaw, W. S. 1993. Annotated bibliography of potato tomato Psyllid, Paratrioza cockerelli (Sulc.) (Homoptera: Psyllidae). Colorado State University, Fort Collins. Agricultural Experiment Station. U. S. A. Bulletin TB93-5. 52 p.         [ Links ]

Crosslin, J. M. and Munyaneza, J. E. 2009. Evidence that the zebra chip disease and the putative causal agent can be maintained in potatoes by grafting and in vitro. Ame. J. Potato Res. 86:183-187.         [ Links ]

Edmunson, W. C. 1940. The effect of psyllid injury on the vigor of seed potatoes. Ame. Potato J. 7(2):315-317.         [ Links ]

Garzón, T. J. A.; Becerra, F. A.; Marín, A.; Mejía, A. C. Y. and Byerly, M. K. F. 1992. Manejo integrado de la enfermedad permanente del tomate (Lycopersicon lycopersicum Karst ex FawII Mill.), en El Bajío. In: Urías, C.; Rodríguez, R. y Alejandre, T. (eds). Afdos como vectores de virus en México. Fitopatología, Colegio de Postgraduados, México. 1:116-118.         [ Links ]

Hansen, A. K.; Trumble, J. T.; Stouthamer, R. and Paine, T. D. 2008. New Huanglongbing (HLB) Candidatus species, "C. Liberibacter psyllaurous", found to infect tomato and potato is vectored by the psyllid Bactericerca cockerelli (Sulc). Appl. Environ. Microbiol. 74(18) 5862-5865.         [ Links ]

Instituto Mexicano de Tecnología del Agua (IMTA) 2005. ERIC III. Extractor rápido de información climática. México.         [ Links ]

Lee, I. M.; Bottner, K. D. and Sun, M. 2009. An emerging potato purple top disease associated with a New 16SrIII Group Phytoplasma in Montana. Plant Dis. 93(9):970.         [ Links ]

Leyva, L. N. E.; Ochoa, S. J. C.; Leal, K. D. S. and Martínez, S. J. P. 2002. Multiple phytoplasmas associated with potato diseases in México. Can. J. Microbiol. 48:1062-1068.         [ Links ]

Liefting, L. W.; Pérez-Egusquiza, Z. C. and Clover, G. R. G. 2008. A New 'Candidatus Liberibacter' Species in Solanum tuberosum in New Zealand. Plant Dis. 92(10):1474.         [ Links ]

Liefting, L. W.; Sutherland, P. W.; Ward, L. I.; Paice, K. L.; Weir, B. S. and Clover, G. R. G. 2009a. A new 'Candidatus Liberibacter' species associated with diseases of solanaceous crops. Plant Dis. 93:208-214.         [ Links ]

Liefting, L. W.; Veerakone, S.; Ward, L. I. and Clover, G. R. G. 2009b. First Report of 'Candidatus Phytoplasma australiense' in Potato. Plant Dis. 93(9):969-975.         [ Links ]

Maramorosch, K. 1998. Current status of potato purple top wilt. Int. J. Trop. Plant Dis. 16:61-72.         [ Links ]

Maya, H. V.; Ramírez, O. J.; Cortéz, O. R.; Vega, M. R. y Moreno, Ch. G. 2003. Manejo integrado del pulgón saltador en jitomate en el estado de San Luís Potosí. Campo E. Palma de la Cruz, SLP. INIFAP. México. Folleto técnico. Núm. 22. 43 p.         [ Links ]

Munyaneza, J. E.; Crosslin, J. M. and Upton, J. E. J. E. 2007. Association of Bactericera cockerelli (Homoptera: Psyllidae) with "Zebra Chip," a New Potato Disease in Southwestern United States and Mexico. J. Econ. Entomol. 100(3):656-663.         [ Links ]

Munyaneza, J. E.; Buchman, J. L.; Upton, J. E.; Goolsby, J. A.; Crosslin, J. M.; Bester, G.; Miles, G. P. and Sengoda, V. G. 2008. Impact of Different Potato Psyllid Populations on Zebra Chip Disease Incidence, Severity and Potato Yield. Subtrop. Plant Sci. 60:27-37.         [ Links ]

Munyaneza, J. E.; Sengoda, V. G.; Crosslin, J. M.; Garzón, T. J. A. and Cárdenas, V. O. G. 2009a. First report of "Candidatus Liberibacter solanacearum" in tomato plants in Mexico. Plant Dis. Published online as doi:10.1094/PDIS-93-0-00000.         [ Links ]

Munyaneza, J. E.; Sengoda, V. G.; Crosslin, J. M.; Garzón, T. J. A. and Cárdenas, V. O. G. 2009b. First report of "Candidatus Liberibacter solanacearum" in pepper plants in Mexico. Plant Dis. Published online as doi:10.1094/PDIS-93-0-00000.         [ Links ]

Munyaneza, J. E.; Sengoda, V. G.; Crosslin, J. M.; De la Rosa-Lozano, G. and Sánchez, A. 2009c. First report of 'Candidatus Liberibacter psyllaurous' in potato tubers with Zebra Chip disease in Mexico. Plant Dis. 93(5):552.         [ Links ]

Okuda, S.; Prince, J. P.; Davis, R. E.; Dally, E. L.; Lee, I. M.; Morgen, B. and Kato, S. 1997. Two groups of phytoplasmas from Japan distinguished on the basis of amplification and restriction analysis of 16S rDNA. Plant Dis. 81:301-305.         [ Links ]

Rubio, C. O. A.; Almeyda, L. I. H.; Ireta, M. J.; Sánchez, S. J. A.; Fernández, S. R.; Borbón, S. J. T.; Díaz, H. C.; Garzón, T. J. A.; Rocha, R. R. y Cadena, H. M. A. 2006. Distribución de la punta morada y Bactericera cockerelli Sulc., en las principales zonas productoras de papa en México. Agric. Téc. Méx. 32(2):161-171.         [ Links ]

Secor, G. A.; Lee, M.; Bottner, K. D.; Rivera, V. V. and Gudmestad, N. C. 2006. First report of a defect of processing potatoes in Texas and Nebraska associated with a new phytoplasma. Plant Dis. 90:377-384.         [ Links ]

Secor, G. A.; Rivera, V. V.; Abad, J. A.; Lee, M.; Clover G. R.; and Liefting, L. W. 2009. Association of Candidatus Liberibacter solanacearum with Zebra Chip disease of potato established by graft and psyllid transmission, electron microscopy and PCR. Plant Dis. 93(6):574-586.         [ Links ]

Snyder, W. C.; Thomas, H. E. and Fairchild, S. J. 1946. Spindling or hair sprouts of potato. Phytopathology. 36(11):897-904.         [ Links ]

Venkatesan, G. S.; Munyaneza, J. E.; Crosslin, J. M.; Buchman, J. L. and Pappu, H. R. 2010. Phenotypic and etiological differences between psyllid yellows and zebra chip disease of potato. Ame. J. Potato Res. 87:41-49.         [ Links ]