Dimorfismo sexual en tamaño y marca frontal en el chorlo nevado (Charadrius nivosus)

Sexual dimorphism in size and forehead marking of the snowy plover (Charadrius nivosus)

Salvador Gómez del Ángel,¹* Eduardo Palacios Castro² y Atahualpa Eduardo De Sucre-Medrano¹

¹ Laboratorio de Zoología, Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México. Avenida de los Barrios No. 1, Tlalnepantla de Baz, Estado de México, 54090, México. *Correo electrónico: salvacvin@gmail.com

Recibido: 30 de abril de 2014
Revisión aceptada: 21 de octubre de 2014
Editor asociado: Fernando Villaseñor Gómez

Resumen

El dimorfismo sexual en aves se expresa de diferentes formas, entre ellas está el tamaño o la coloración del plumaje. En aves playeras las marcas melánicas son distintas entre sexos y muy variables; se cree que cumplen una función disruptiva con el paisaje. Analizamos el dimorfismo sexual en tamaño corporal y en la estructura de la barra frontal del chorlo nevado (Charadrius nivosus) y encontramos que el tarso, la cuerda alar y que tanto la longitud como la amplitud de la barra frontal son de mayores dimensiones en los machos. Además, describimos por primera vez un ornamento con forma de "cuernos" en la frente, exclusivo de los machos. Aunque otros autores han revisado la variabilidad de estas marcas, su valor adaptativo es poco conocido. Consideramos que el dimorfismo en la estructura de la barra frontal es importante dentro y entre sexos durante la temporada reproductora, ya que cumple un papel clave durante los despliegues de cortejo y en la competencia entre machos, donde son exhibidas las plumas del pecho que contrastan con esta marca. Además, las medidas morfométricas mayores en los machos son consistentes con la poliandria y la competitividad intensa entre los machos.

Palabras clave: morfometría, ornamento en forma de cuernos, cuenca de México, lago de Texcoco.

Sexual dimorphism in birds is expressed in different forms such as size or plumage coloration. In shorebirds melanic marks differ between sexes and are highly variable, and it is believed that they play a disruptive role in the landscape. For the Snowy Plover (Charadrius nivosus) we analized the sexual dimorphism in body size and structure of the frontal bar. We found that the male is larger in the tarsus, wing chord, and the length and breadth of the frontal bar. In addition, we describe for the first time a horn-shaped ornament on the forehead bar, exclusive of males. Although other authors have reviewed the variability of these marks, its adaptive significance is poorly understood. We believe that dimorphism in the frontal bar is important both within and between sexes during the breeding season, playing a key role during courtship displays and male-male competition, where breast feathers contrast with this mark. Also a greater body size of males is consistent with polyandry and intense male-male competition.

Keywords: morphometry, horn-shaped ornament, Mexican basin, Texcoco lake.

Introducción

El dimorfismo sexual en tamaño y morfología es casi universal en las aves, pero la dirección y el grado de esta diferencia varían entre y dentro de las especies (Selander 1966, Arak 1988). Se ha argumentado que el dimorfismo sexual ha evolucionado con la selección sexual o por las diferencias en el tipo de cuidado parental (Campbell 1972, Trivers 1972, Székely et al. 2000, 2004) y en la mayoría de las especies en el que es notorio, el macho es más grande que la hembra (Selander 1972, Székely et al. 2000, Kis y Székely 2003). La selección sexual implica reproducción diferencial como resultado de la competencia intra-sexual por parejas, lo que puede ocurrir por competencia entre machos o por las hembras al seleccionar al macho.

Las diferencias en tamaño, coloración del plumaje o aspectos conductuales (cantos, construcción de nido, despliegues de cortejo, etc.) podrían reflejar una conducta agresiva, dominancia social en grupos o el estado de salud de un individuo adulto, entre otros aspectos (Trivers 1972). Estos rasgos han sido evaluados en relación con el éxito reproductor, el cuidado parental y la competencia intra-específica (Owens y Hartley 1998, Lendvai et al. 2004, Székely et al. 2004). Por ejemplo, en el chorlo de Kent (Charadrius alexandrinus) se demostró que los machos con marcas melánicas más grandes en el cuello, se reproducen primero y el tamaño de nidada es mayor en comparación con machos con marcas pequeñas, lo que sugiere una ventaja reproductora, ya que estas dos características (reproducción temprana y tamaño de nidada grande) aumentan el éxito reproductor en aves playeras (Lendvai et al. 2004).

La limitada información sobre el chorlo nevado (C. nivosus) sugiere que los machos pueden ser de mayores dimensiones que las hembras (Boyd 1972, Page et al. 2009). Las marcas melánicas en las plumas de la frente, ojos, cuello y pecho cumplen funciones disruptivas con el paisaje, son señales de agresividad y se usan como reconocimiento individual (Bock 1958, Graul 1973, Lendvai et al. 2004), y también son diferentes, al menos en su coloración, entre machos y hembras. Sin embargo, no existe una evaluación formal de ninguna de estas características para definir el dimorfismo sexual en esta especie (Boyd 1972, Conway 2001, Page et al. 2009).

El sistema de apareamiento en el chorlo nevado es muy flexible, existen reportes de poblaciones monógamas, poliándricas y poligínicas (Boyd 1972, Warriner et al. 1986, Patón 1995, Küpper et al. 2009, Page et al. 2009). Con esta amplia variación en su conducta reproductora, y considerando que existe competencia dentro de los sexos por tener acceso a una pareja, es de esperarse que la selección sexual conduzca al aumento del tamaño en el sexo más competitivo (Mueller 1990, Székely et al. 2000, 2004).

Presentamos un análisis del dimorfismo sexual en tamaño (masa corporal, tarso, cuerda alar y culmen) y estructura de la marca en la frente (longitud y amplitud) del macho del chorlo nevado.

Métodos

Zona de estudio

La información para este trabajo se obtuvo de una pequeña población reproductora en la cuenca de México. La zona federal ex lago de Texcoco (Figura 1) está localizada en la parte más baja de la cuenca, a 23 km al este de la ciudad de México, entre las coordenadas extremas 19°25'-19°35'N y 98°55'-99°03'O, con una altitud promedio de 2,200 msnm y una extensión aproximada de 11,600 ha (Alcántara y Escalante-Pliego 2005). El área presenta un clima semiárido templado, con lluvias en el verano que alcanzan los 600-800 mm anuales. La temperatura media anual es de 15.3 °C, la mínima de -5 °C en enero y la máxima de 32°C en abril y junio (DUMAC 2005, Ezcurra et al. 2006). Una descripción más detallada de la zona puede ser consultada en Alcántara y Escalante (2005) y De Sucre et al. (2011).

Aunque el área de estudio es un conjunto de humedales salinos inmersos en una mancha urbana en constante crecimiento, es un Área de Importancia para la Conservación de Aves en México (AICA) (González-Olvera et al. 2000) y una Región Hidrológica de Alta Prioridad en la categoría: Región Amenazada (Conabio2005); además, es un Sitio de Importancia Regional para Aves Playeras por la Red Hemisférica de Reservas de Aves Playeras (WHSRN 2008, Lesterhius y Clay 2010).

Trabajo de campo

El trabajo de campo lo llevamos a cabo durante la temporada reproductora de marzo a julio de 2009, de febrero a agosto de 2010 y de febrero a julio de 2011 en las planicies inundables de cuatro sitios de anidación: Caracol (CARA), Casa Colorada (CACO), Cuatro Caminos (CUCA) y en Nabor Carrillo (NACA) (Figura 1). En NACA trabajamos sólo en 2010, cuando el nivel del agua descendió y hubo hábitat adecuado para la anidación del chorlo nevado. El monitoreo de chorlos y sus nidos, en los sitios de anidación, lo realizamos a pie y con la ayuda de telescopios 15-45X60. En cada visita buscamos adultos sobre el nido de 07:00 a 15:00 h, debido a que en la zona había restricciones en el horario. Al localizar los nidos, capturamos a los adultos con trampas tipo corazón (funnel traps) y los anillamos y medimos. Categorizamos cada ave como hembra o macho según su plumaje (cf. Pyle 2008, Page et al. 2009). En los machos las marcas frontales, auriculares y del cuello son oscuras, mientras que en las hembras van de café oscuro a pálido, y tienen los bordes más amplios de blanco. Con un calibrador milimétrico (±0.1 mm) medimos la longitud del tarso, el culmen y la cuerda alar tanto en machos como en hembras; seguimos las indicaciones de Gratto-Trevor (2004). Para evaluar la estructura de la marca melánica en la frente y la barra frontal (BF), medimos con un calibrador milimétrico (±0.1 mm) el largo y ancho de esta marca y la longitud de las prolongaciones a cada extremo de la BF en machos (Figura 2). No incluimos la cola en el análisis, ya que ésta es utilizada durante los despliegues de atracción para los posibles depredadores, y en 75% de los casos (n=61) se encontraba muy desgastada por el uso o por haberla retenido desde la temporada anterior. La masa corporal la medimos con una balanza granataria (±0.1 g).

Para establecer las diferencias entre sexos con base en la masa corporal y la morfometría, así como las medidas (largo y ancho) de la BF, usamos únicamente la información de individuos nuevos; las recapturas no fueron incluidas en los análisis. Normalizamos los datos mediante una transformación logarítmica (log₁₀) y los analizamos con una prueba t de Student (Fraga y Amat 1996) con un nivel de significancia de P<0.05 (Zar 1984). Utilizamos esta prueba porque permite un análisis con tamaños de muestra pequeños y diferente número de datos entre las muestras. La magnitud del dimorfismo sexual entre sexos lo obtuvimos con el Índice de Dimorfismo Sexual de Storer (1966) o iS, que se calcula de la siguiente forma:

Un índice mayor a 0 refleja diferencias a favor de las hembras. Cuando el índice es negativo el tamaño del macho es mayor que el de la hembra.

Finalmente, y debido a la diferencia en el tamaño de muestra de cada sexo, extrajimos al azar una muestra de 30 datos de las variables evaluadas de cada sexo y llevamos a cabo un Análisis de Componentes Principales (ACP) mediante el programa estadístico SPSS (versión 19), con un nivel de significancia de P<0.001, con el propósito de determinar los niveles de asociación entre las variables. Utilizamos los valores obtenidos a partir de la adecuación muestral de Kaiser-Meyer-Olkin (KMO > 0.5) y la significancia (sig ≠ 1) de la prueba de esfericidad de Barlett como los criterios para evaluar este análisis factorial.

Resultados

En las temporadas reproductoras de 2009, 2010 y 2011 capturamos 32 machos y 52 hembras. Esta diferencia en las capturas era de esperarse debido a la combinación de la conducta de incubación de la especie y al horario restringido de trabajo (07:00-15:00 h); generalmente, la hembra incuba en el día y el macho durante la noche. La prueba t de Student mostró que el dimorfismo sexual fue significativo en la cuerda alar y el tarso, siendo mayor el macho, mientras que en el culmen y la masa corporal no existe diferencia estadística significativa. En relación con la estructura de la BF, tanto la longitud como la amplitud de esta marca fueron significativamente mayores en los machos (Cuadro 1).

El rasgo de dimorfismo sexual, que fue exclusivo de los machos, consistió en una extensión perpendicular a cada extremo de la BF, formando una marca a modo de "cuernos" (Figura 2); mientras que en las hembras su BF es una barra uniforme sin cuernos y más delgada (Cuadro 1, Figura 2). La longitud promedio de estos ornamentos ("cuernos") en los machos fue de 3.88±1.57 mm (intervalo 2.5-5.1 mm). Además, en las hembras, la coloración de las plumas en esta barra fue café pálido y más oscura en los machos (Figura 2).

En el ACP, la adecuación muestral de Kaiser-Meyer-Olkin (KMO) nos dio un valor ligeramente por encima de lo aceptado (KMO=0.562, Kaiser 1974). Por su parte, la prueba de esfericidad de Barlett fue estadísticamente significativa (sig=0.000, P<0.005) con un valor aproximado de X²=76.92, por lo que no todos los coeficientes de correlación son iguales a cero, y el análisis factorial fue un modelo satisfactorio. El ACP arrojó tres componentes que explican en conjunto 67.45% de la varianza total (autovalores>1); el primero de estos componentes está conformado por las variables sexo, amplitud de la BF y cuerda alar, explicó 32% de la varianza total y más del 80% de cada variable de la que está conformado; el segundo, por la variable culmen y explica 19.50% de la varianza total y el tercero, por la variable tarso, explica 15.99% de la varianza total.

Del total de hembras sólo 5.7% (n=3) presentaron una coloración oscura en la frente y prolongaciones breves de la BF (<0.05 mm). Sin embargo, fueron categorizadas como hembras por el horario en el cual fueron capturadas en el nido, por lo delgado de su BF, y porque a pesar de esta coloración los parches auriculares siempre fueron café pálido en todas las hembras (Figura 2).

Discusión

El grado y la dirección del dimorfismo sexual determinado por la cuerda alar y el tarso confirman lo sugerido por Boyd (1972) y Page et al. (2009) con base en sus observaciones de las poblaciones del centro de EUA. El iS arrojó que la hembra es ligeramente más pesada que el macho, aunque esta diferencia no fue significativa cuando se realizó una prueba t de Student. Consideramos que la toma de datos en horarios y en edades del nido diferentes pudo afectar la validez de los análisis de masa corporal, ya que ésta puede variar con la hora del día y con la fenología reproductora, como se ha observado en el chorlo de Kent (Fraga y Amat 1996, Szentirmai et al. 2001).

Respecto al culmen observamos algo similar, ya que el iS y la prueba t de Student mostraron resultados contradictorios y posiblemente sea necesaria una muestra mayor para poder saber cómo se comporta esta variable (Boyd 1972).

Es la primera vez que se describe el patrón de la BF en esta especie y que son mostradas las diferencias entre los sexos, además de una marca exclusiva a modo de "cuernos" en los machos. Hasta el momento, no existen datos de otras poblaciones en EUA ni en México comparables con este estudio. Algunos autores han revisado la variabilidad de la BF y otras marcas en especies de chorlos Charadriinae, y sugieren que su función es disruptiva con el paisaje, además de cumplir un papel muy importante en los despliegues entre machos durante el cortejo (Simmons 1953, Bock 1958, Graul 1973), aunque su valor adaptativo es poco conocido (Kis y Székely 2003, Lendvai et al. 2004). Esta marca podría cumplir un papel significativo dentro del mismo sexo debido a que durante los encuentros agonísticos entre machos, éstos agachan el cuerpo y la cabeza mientras avanzan para mostrar las plumas blancas del pecho que contrastan con esta barra, lo que puede señalar la agresividad del individuo y con ello la defensa del territorio (Bock 1958, Owens y Hartley 1998, Székely et al. 2004).

Se ha observado que durante el cortejo del chorlo nevado se forman grupos de competencia de entre dos a tres machos por el acceso a una hembra. En estos grupos, los machos son muy agresivos entre sí y sus despliegues son principalmente en el suelo, esta conducta es característica de un sistema polígamo de apareamiento, donde se compite entre un sexo por el acceso a una pareja, lo cual ha sido reportado en varias poblaciones del chorlo nevado de EUA y en la bahía de Ceuta en la costa del Pacífico mexicano (Warriner et al. 1986, Patón 1995, Küpper et al. 2009, Page et al. 2009). Estos despliegues de cortejo probablemente podrían explicar nuestros resultados; por ejemplo, Székely et al. (2004) encontraron que en un sistema de apareamiento con mayor competitividad entre machos existe una alta correlación con el aumento en su tamaño (cuerda alar y masa corporal) y viceversa con las hembras. Esto es consistente con la hipótesis de que el dimorfismo sexual en tamaño de Charadrii evolucionó a partir de selección sexual. Esta regla del aumento del tamaño, en respuesta a la alta competitividad intra-sexual, ha sido observada en otros taxa de animales como ácaros, lagartos, serpientes, tortugas, colibríes y aves canoras (Abouhief y Fairbairn 1997, Cox et al. 2003, Székely et al. 2000, 2004).

Comúnmente se utiliza la coloración del plumaje como único rasgo para determinar el sexo de algún individuo; sin embargo, el ACP mostró de manera consistente que la amplitud de la BF, la cuerda alar y en menor medida la longitud de la BF se agrupan de manera lineal con el sexo, lo que indica que estas variables se diferencian claramente entre sexos y pueden ser utilizadas como elementos en su determinación. Ninguno de los tres principales componentes extraídos explica de manera satisfactoria la variabilidad de los datos de masa corporal, incluso al llevar a cabo una Normalización Varimax (rotación ortogonal), los datos se comportaron del mismo modo, lo cual es consistente con la variación de peso discutida con anterioridad.

Agradecimientos

De manera particular agradecemos a la Comisión Nacional del Agua (Conagua) a través de la Biol. M.E. Cortés por autorizar el acceso a la zona federal. La División de Investigación y Posgrado de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM, proporcionó financiamiento para el trabajo en campo. Agradecemos a los tres revisores anónimos y al Dr. M.A. Martínez, quienes aportaron críticas y valiosos comentarios para el enriquecimiento de este manuscrito.

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