Biodiversidad de lombrices de tierra (Annelida: Oligochaeta: Crassiclitellata) en México

Biodiversity of earthworms (Annelida: Oligochaeta: Crassiclitellata) in Mexico

Carlos Fragoso y Patricia Rojas

Laboratorio de Invertebrados del Suelo, Red de Biodiversidad y Sistemática, Instituto de Ecología A. C. Carretera Antigua a Coatepec No. 351. Col. El Haya, 91070 Xalapa, Veracruz, México. carlos.fragoso@inecol.edu.mx

Recibido: 25 septiembre 2012
Aceptado: 30 marzo 2013

Resumen

La actualización del inventario de lombrices de tierra de México indica que existen 102 especies descritas, 51 nativas y 51 exóticas. Con las 40 especies nuevas no descritas de la colección IEOL del INECOL se tienen 91 especies nativas recolectadas. Se calcula que el número real de nativas debe rondar las 130 especies, aunque este número podrá ser mayor con el uso de técnicas moleculares. Las especies nativas predominan en los ambientes naturales (71% de registros) y el 41% de estas especies sólo se encuentran en ambientes naturales. Las lombrices exóticas predominan en los ambientes perturbados, aunque también son frecuentes en los bosques templados relativamente bien conservados. La mayor cantidad de especies se encuentra en los estados de Veracruz (70), Chiapas (35), Tamaulipas (27), Tabasco (26) y D. F. (25). Entre las exóticas, la especie más común es Pontoscolex corethrurus y entre las nativas Balanteodrilus pearsei. La tasa de descripción de especies indica que en el periodo 1991-1995 se describió la mayor cantidad de especies (13).

Palabras clave: oligoquetos terrestres, nativas, exóticas, Acanthodrilidae, Megascolecidae, Ocnerodrilidae, Lumbricidae.

Abstract

An update of the Mexican earthworm fauna points out 102 described species, 51 natives and 51 exotics. In the IEOL collection of earthworms of the INECOL, there are non-described species (c. 40 spp.), which gives a conservative figure of 91 native species. We estimate that the native species richness should be around 130 species, although this number could be higher with the use of molecular techniques. Natives dominated in natural ecosystems (71% of records) and they were scarce in disturbed, human managed sites. Nearly 41% of native species were restricted to natural, relatively undisturbed ecosystems. Exotics were generally associated to disturbed ecosystems, although in temperate forests they were particularly common. The states with the highest number of earthworms were Veracruz (70 spp.), Chiapas (35), Tamaulipas (27), Tabasco (26) and D. F. (25). In the group of exotics the more common species was Pontoscolex corethrurus; and among the natives Balanteodrilus pearsei. The rate of description of new species indicates that the period 1991-1995 had the highest amount of discoveries (13).

Introducción

Los anélidos constituyen un grupo de animales celomados segmentados muy antiguo. Probablemente aparecieron hace más de 600 millones de años y se considera que para el Cámbrico se establecieron por completo en los mares de la Tierra (Bouché, 1983; Blakemore, 2006). La antigua clasificación del phylum Annelida en 3 grandes clases (Polychaeta, Oligochaeta e Hirudinea) ha sido modificada por análisis filogenéticos y moleculares recientes (McHugh, 2000; Struck et al., 2007; Zrzavy et al., 2009). En el más reciente análisis filogenético realizado con caracteres moleculares y somáticos (Zrzavy et al., 2009) los oligoquetos, los hirudíneos y algunos poliquetos clitelados se recuperaron como un grupo monofilético, denominado Clitellatomorpha. Las clasificaciones actuales agrupan a los anélidos clitelados (solamente los oligoquetos y los hirudíneos) en el grupo de los euclitelados, aunque la categoría taxonómica varía de acuerdo al autor.

En este trabajo nos limitaremos a analizar a los oligoquetos con un clitelo formado de varias capas de células y que conforman la subclase Crassiclitellata (Jamieson, 1988; Jamieson et al., 2002; Dyne y Jamieson, 2004). Dentro de este grupo nos concentraremos en los terrimegadrilos (Jamieson, 1988), también llamados megadrilos o lombrices de tierra y que incluyen entre 7 y 14 familias dependiendo del autor (Jamieson, 1988; Blakemore, 2004). En la clasificación por encima del nivel de familia se sigue la propuesta de Jamieson (1988) y Dyne y Jamieson (2004), mientras que en la clasificación de las familias se ha optado por combinar los puntos de vista de Jamieson (1988), Blakemore (2006a) y James y Davidson (2012).

Las lombrices de tierra son gusanos segmentados celomados de hábitos fundamentalmente terrestres, comunes en suelos húmedos y cuyo tamaño cuando adultos varía desde 1 cm de largo y 2 mm de grosor, hasta más de 1 m y 3 cm de largo y grosor.

Como todos los anélidos tienen un cuerpo dividido en metámeros muy parecidos entre sí, salvo en la región anterior en donde se presentan las estructuras reproductoras y algunas otras modificaciones asociadas con los aparatos digestivo, circulatorio y nervioso. Todas las lombrices de tierra son hermafroditas y aunque predomina la reproducción sexual cruzada, algunas especies son partenogenéticas. Las estructuras asociadas con la reproducción han sido tradicionalmente utilizadas en la clasificación tanto de familias (ubicación de los poros masculinos, femeninos y prostáticos; tipo de ovarios; presencia/ausencia y tipo de próstatas), como de géneros (número de testículos) y de especies (tipo de espermateca, número y ubicación de vesículas seminales). Se puede encontrar información adicional y más detallada en Edwards y Bohlen (1996), Jamieson (2001), Dyne y Jamieson (2004) y Blakemore (2006a).

En México coexisten lombrices de tierra exóticas y nativas; las primeras son especies que se originaron en otra región del mundo y cuya presencia en México se debe a su introducción (intencional o accidental) por el hombre. Las especies nativas se consideran originarias de alguna región de nuestro país y tienen una distribución en México que puede haber ocurrido de modo natural. Estas últimas incluyen a las lombrices endémicas, que son aquellas cuya distribución actual se restringe al ambiente o región en donde probablemente se originaron.

Las lombrices de tierra viven predominantemente dentro del suelo, aunque también se les encuentra en la hojarasca, bajo piedras, bajo la corteza de troncos húmedos, dentro de epífitas y en los suelos suspendidos del dosel.

Su ciclo de vida es muy sencillo y generalmente está sincronizado con la temperatura y la humedad del suelo. Cuando 2 lombrices adultas cliteladas se acoplan, intercambian esperma que guardan en sus respectivas espermatecas y al separarse los 2 individuos, el clitelo de cada uno segrega una sustancia mucilaginosa compuesta de albúmina que lleva los óvulos no fecundados y que se desplaza hacia adelante; durante el trayecto recibe el esperma almacenado en la espermateca y de este modo ocurre la fecundación (semi-externa). La sustancia mucilaginosa se endurece y se convierte en un capullo, dentro del cual se desarrollan los embriones. El número de embriones por capullo varía, pero lo común es que sólo nazca una lombriz por capullo.

Entre los estudios pioneros sobre las lombrices de tierra están el de Darwin (1881) y los de Michaelsen (1900) y Stephenson (1930). La obra de Stephenson fue la última monografía publicada sobre los oligoquetos y aún sigue siendo una fuente importante de consulta sobre aspectos morfológicos de estos gusanos. A finales del siglo pasado las obras más influyentes fueron las 3 ediciones de "Biology of Earthworms" (Edwards y Lofty, 1972, 1977; Edwards y Bohlen, 1996), en las que se sintetizó el conocimiento sobre la clasificación, distribución, ecología, morfología y usos prácticos de las lombrices, y el libro de Lee (1985) sobre su ecología y su relación con los suelos. La Nomenclatura Oligochaetologica de Reynolds y Cook (1976, 1981, 1989, 1993) contiene el listado de todos los oligoquetos descritos y sigue siendo la obra de consulta obligada de todo lo referente a la nomenclatura de géneros y especies (autoridad, año, cambio de género, publicación y colección del tipo). Recientemente, Jamieson (2001), Dyne y Jamieson (2004) y Blakemore (2006a) publicaron obras en formato electrónico cuyas introducciones constituyen una puesta al día sobre la morfología, la distribución y la clasificación de estos organismos. Blakemore (2006b) ha publicado en formato electrónico una serie de compendios por país, los cuales pueden ser consultados en línea. El libro editado por Brown y Fragoso (2007) representa la compilación más actualizada de los listados de especies de todos los países de América Latina. En cuanto a las síntesis más recientes sobre ecología de las lombrices de tierra se pueden consultar las obras de Lavelle y Spain (2001) y Edwards (2004).

Diversidad

La última estimación de la riqueza de lombrices de tierra de México (Fragoso, 2007) indicaba 98 especies descritas, de las cuales 47 eran nativas y 51 exóticas. Desde entonces se han descrito 4 especies más (Fragoso y Rojas, 2007, 2009a), por lo que actualmente, México cuenta con igual número de lombrices de tierra nativas y exóticas (51 spp.) y un total de 102 especies. Sin embargo, en la colección IEOL del INECOL, mantenida por los autores desde hace más de 20 años, hay cerca de 40 especies que han sido provisionalmente determinadas como nuevas y que se espera describir en los próximos años (Cuadro 1).

Comparación con otros países. La riqueza de lombrices de tierra en México es mayor que la de muchos países europeos (Fragoso et al., 1997) y en América Latina sólo es superada por Brasil, Colombia y Ecuador (Fragoso y Brown, 2007). Sin embargo, la riqueza real del país dista mucho de haberse encontrado. En la India por ejemplo, un país con una superficie y una heterogeneidad ambiental parecida a la de México, se han registrado cerca de 400 especies. Fragoso y Rojas (2010) en un cálculo conservador, estiman que falta encontrar al menos 130 especies nativas, por lo que la riqueza total deberá rondar las 230 especies. Sin embargo, estudios moleculares recientes (Casallas, 2012; Cervantes, 2012), nos permiten predecir que este número probablemente será mayor.

Distribución por ambientes. Las lombrices de tierra se distribuyen en casi todos los tipos de ecosistemas. Como el principal factor limitante de este grupo es la humedad del suelo, es poco probable encontrarlas de modo natural en zonas desérticas o ambientes con precipitaciones anuales menores de 500 mm; tampoco se encuentran en los sitios muy fríos en donde el suelo está congelado o cubierto de nieve durante todo el año. En México se presentan en casi todos los ambientes naturales como selvas tropicales (altas, medianas y bajas), sabanas, bosques mesófilos y bosques de pino, encino y oyamel. También se les encuentra en los ambientes perturbados y manejados por el hombre como acahuales, pastizales, plantaciones de árboles, cultivos anuales, jardines, huertos, etc.

Tomando como base los trabajos de Fragoso (2001, 2007, 2011) y considerando tanto las especies descritas (51 nativas y 51 exóticas) como las nativas no descritas aún de la colección IEOL (40 spp.), se han encontrado más especies nativas en ambientes naturales (83 spp.) que en sitios perturbados (50), mientras que para las exóticas la situación se invierte (31 vs. 40). En promedio, el 71% de las especies encontradas en ambientes naturales son nativas, mientras que en los ambientes perturbados este valor disminuye a 58%. Además, para un tipo determinado de ecosistema los ambientes naturales albergan siempre una mayor cantidad de especies nativas que de exóticas (con excepción de los bosques de encino); mientras que en los ambientes perturbados las exóticas no siempre predominan (Cuadro 2).

Distribución altitudinal. En México las lombrices nativas se distribuyen tanto en las zonas tropicales bajas como en los ambientes templados y fríos de las cadenas montañosas. En general son pocas las especies nativas que se presentan a lo largo de un gradiente altitudinal extenso y generalmente las especies de baja altitud no se encuentran en las zonas altas y viceversa. Esto se presenta incluso a nivel de géneros pues, por ejemplo Mayadrilus, Lavellodrilus y Chacdrilus se distribuyen por debajo de los 500 m de altitud (Fig. 4), mientras que Dichogaster y Eutrigaster siempre se encuentran por arriba de los 1 000 m (Figs. 1, 2), con excepción de Eutrigaster sporadonephra, que a bajas altitudes sólo se encuentra dentro de bromelias (Fragoso y Rojas, 1996).

Distribución por estados. Fragoso (2001) presentó una gráfica de la riqueza de especies de lombrices de tierra para cada estado federal de México. En el cuadro 3 y la figura 3, se presenta esta información actualizada, incluyendo los datos publicados en Fragoso (2007, 2011), Fragoso et al. (2009), Rosas-Medina et al. (2010), Cervantes (2010), Cué (2011), García (2012) y Casallas (2012).

Como ya se ha registrado (Fragoso, 2001, 2007), Veracruz es el estado con mayor cantidad de especies, seguido de Chiapas, Tamaulipas y Tabasco. Si bien esto refleja un mayor muestreo, también es una indicación de que las lombrices se encuentran preferentemente en los estados con mayor cantidad de ambientes cálido-húmedos. En contraste, en los estados ubicados en zonas áridas, la cantidad de especies es muy baja (v.g. Aguascalientes y Chihuahua con una sola especie exótica) o inexistente (ninguna especie en Coahuila y Zacatecas), aunque estos datos seguramente están influidos por la falta de recolectas. Un muestreo adecuado en los ambientes húmedos de estas regiones áridas (generalmente inducidos por el hombre) revelará la presencia de algunas especies de lombrices de tierra, aunque es muy probable que éstas sean exóticas.

Patrones por región biogeográfica. Las zonas mejor estudiadas de México se encuentran en el este y sureste, y corresponden a las partes más húmedas del país; por esta razón la evaluación biogeográfica que podamos hacer necesariamente estará sesgada a estas regiones. Fragoso et al. (1995) propusieron algunos patrones biogeográficos que se han mantenido en estudios posteriores (Fragoso, 2007) y que sucintamente se pueden resumir del siguiente modo: i) región norte: caracterizada por la presencia de los géneros Zapatadrilus, Diplocardia, Zapotecia y Protozapotecia (Fig. 1), incluye la sierra Madre Oriental, el centro y este de la Faja Volcánica Transmexicana FVT y el norte de la planicie costera del golfo de México; ii) región oriental: dominada por una sección de especies del género Ramiellona, incluye el este de la FVT, las montañas de Oaxaca y el sur de la planicie costera del golfo hasta el istmo de Tehuantepec; iii) región sur: definida por otra sección de especies de Ramiellona y por los géneros Lavellodrilus, Kaxdrilus y Mayadrilus (Fig. 4), abarca desde el sur del istmo de Tehuantepec hasta El Salvador y Honduras y iv) Región montañosa centro-oeste: caracterizada por los géneros Dichogaster y Eutrigaster (Figs. 1, 2), incluye la sierra Madre Occidental, la sierra Madre del Sur, los sistemas montañosos de Chiapas y la porción centro-occidental de la FVT. Estos patrones se proponen de manera preliminar pues aún faltan por estudiar extensas zonas del país.

Las especies más comunes. Con base en los trabajos de Fragoso (2001, 2007, 2011) las especies con mayor número de registros en nuestro país son las exóticas Pontoscolex corethrurus (45 localidades de 13 estados), Octolasion tyrtaeum (41, 12), Amynthas gracilis (35, 11), Dichogaster bolaui (30, 10) y Aporrectodea trapezoides (19, 11). En el caso de las nativas, las más comunes son: Phoenicodrilus taste (35 localidades de 14 estados; es necesario estudiar con detalle esta especie pues podría tratarse en realidad de una exótica del género Ilyogenia, Fragoso en prep.), Balanteodrilus pearsei (43, 6), Diplotrema murchiei (17, 5), Protozapotecia aquilonalis (12, 5) y Lavellodrilus parvus (16, 3). En conjunto, estas 10 especies representan el 35% de todos los registros de lombrices de tierra de México.

Las especies más estudiadas. De las 102 especies de lombrices encontradas en el país, solamente se tienen estudios ecológicos o de manejo de 11 especies. De éstas, las más estudiadas son las exóticas P. corethrurus y Polypheretima elongata (ver Fragoso 2001 para una relación de los trabajos hasta el año 2001; Huerta et al., 2005; Rossi et al., 2006). Entre las nativas, solamente han sido estudiadas las especies del género Balanteodrilus (en especial B. pearsei; ver Fragoso, 2001; Ortiz-Ceballos y Fragoso, 2004; Ortiz-Ceballos et al., 2005, 2007; Campos, 2011; Casallas, 2012) y una especie nueva de glososcolécido, perteneciente a un género nuevo (Hernández, 2000).

Patrones de estudio de las lombrices nativas: pasado y presente. En la figura 5 se muestra el número de especies de lombrices de tierra oriundas de México acumuladas durante los últimos 120 años. Entre 1891 y1900, el sueco nacionalizado estadounidense G. Eisen describió las primeras 8 especies. Para el año de 1970, sólo se habían descrito otras 7 especies para México (para un total de 15 especies), principalmente por los trabajos de G. Gates, E. Pickford y G. Righi. A partir de esa fecha se han descrito 32 especies más (68% de todas las especies descritas hasta el momento), siendo el periodo 1991-1995 en donde la mayor cantidad de especies se describieron (13) debido a los estudios de S. James, C. Fragoso y P. Rojas. Las referencias de las descripciones originales de las especies nativas de México descritas hasta el año 2001 pueden consultarse en Fragoso (2001).

Conclusiones. Las lombrices de tierra tienen una gran importancia en la dinámica edáfica (Edwards y Bohlen, 1996; Lavelle y Spain, 2001) y sólo recientemente se han comenzado a estudiar en México con fines del mejoramiento del suelo, la obtención de abono orgánico o el incremento de la producción agrícola; su conocimiento ecológico y taxonómico es aún muy deficiente, pues existen extensas regiones en las que no se ha recolectado nunca. Proponemos como prioritarias para su estudio la región del Soconusco y Los Altos en Chiapas, las sierras de Juárez y de Mihuatlán en Oaxaca, así como el resto de los grandes sistemas montañosos del país, incluyendo las sierras Madre Occidental y Oriental y la Faja Volcánica Transmexicana en su sección occidental (Fragoso, 2001).

Agradecimientos

Al Biól. Antonio Ángeles por su invaluable ayuda a lo largo de los últimos 15 años en la recolecta y preparación de las lombrices de tierra de diversas regiones del país, por el mantenimiento de la colección IEOL del Instituto de Ecología, así como por su ayuda en la elaboración de los mapas. A todos los estudiantes y colegas que con su trabajo y recolectas han ayudado a conocer mejor las lombrices de tierra mexicanas: Marcelo Aranda, Cristina Arteaga, Isabelle Barois, George Brown, Julián Bueno, Luz Camarena, Elizabeth Campos, Araceli Cartas, Adriana Casallas, Gabriela Cervantes, Leticia Coria, Efrén Cruz, Juan Cruz, Yadeneiro de la Cruz, Karina Cué, Iván Chrinos, Sergio Durán, José Antonio García, Marisol García, Fernando González, Roger Guevara, Benito Hernández, Esperanza Huerta, Dionisio Juárez, Patrick Lavelle, Valeria López, Angel Ortíz, Benjamín Ortíz, Simoneta Negrete, Pedro Reyes, Juan Carlos Serio, Sheila Uribe y Javier Villalobos.

Literatura citada

Arteaga, C. 1992. Sistemática y ecología de las lombrices de tierra (Annelida; Oligochaeta) de la cuenca baja del río Pánuco. Tesis, Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad del Noreste. Tampico, Tamaulipas. 64 p.         [ Links ]

Blakemore, R. J. 2000. Tasmanian earthworms. CD-ROM Monograph with Review of World Families. VermEcology, PO BOX 414 Kippax 2615. Canberra. 800 p.         [ Links ]

Blakemore, R. J. 2004. Checklist of the earthworm family Exxidae Blakemore, 2000 (and renaming of Sebastianus Blakemore, 1997). In Avances en taxonomía de lombrices de tierra/Advances in earthworm taxonomy (Annelida: Oligochaeta), A. G. Moreno y S. Borges S. (eds.). Editorial Complutense, Universidad Complutense, Madrid. p. 121-125.         [ Links ]

Blakemore, R. J. 2006a. Cosmopolitan earthworms -an eco-taxonomic guide to the peregrine species of the World. (2^nd Edition). VermEcology, Japan. 600 p.         [ Links ]

Blakemore, R. J. 2006b. A Series of searchable texts on earthworm biodiversity, ecology and systematics from various regions of the world - 2nd Edition and Supplement, N. Kaneko y M.T. Ito (eds.). COE Soil Ecology Research Group, Yokohama National University, Japan. Online: http://bio-eco.eis.ynu.ac.jp/eng/database/earthworm/; última consulta: 31.VIII.2012.         [ Links ]

Bouché, M. B. 1983. The establishment of earthworm communities. In Earthworm ecology: from Darwin to vermiculture, J. E. Satchell (ed.). Chapman and Hall, London. p. 431-448.         [ Links ]

Brown, G. G. y C. Fragoso. 2007. Minhocas na América Latina: Biodiversidade e Ecologia. EMBRAPA Soja. Londrina. 545 p.         [ Links ]

Campos, S. E. 2011. Influencia del tamaño corporal, la distancia geográfica y la morfología en el aislamiento reproductivo del género Balanteodrilus (Oligochaeta, Annelida). Tesis, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México, D. F. 89 p.         [ Links ]

Casallas, R. A. 2012. Filogenia del género Balanteodrilus (Oligochaeta: Acanthodrilidae). Tesis, Instituto de Ecología, A. C. Xalapa. 92 p.         [ Links ]

Cervantes, O. G. 2010. Las lombrices de tierra (Annelida: Oligochaeta) de regiones selectas del Estado de Puebla. Tesis, Escuela de Biología, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Puebla. 69 p.         [ Links ]

Cervantes, O. G. 2012. Filogenia y biogeografía del género Zapotecia (Oligochaeta: Acanthodrilidae). Tesis, Instituto de Ecología, A. C. Xalapa. 60 p.         [ Links ]

Cué, H. K. A. 2010. Caracterización de las comunidades de lombrices de tierra (Annelida, Oligochaeta) en altitudes medias (2000-3500msnm) del Pico de Orizaba. Tesis, Escuela de Biología, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Puebla. 70 p.         [ Links ]

Csuzdi, C. 1995. A catalogue of Benhamiinae species. Annalen des Naturhistorischen Museums in Wien 97:99-123.         [ Links ]

Csuzdi, C. 1996. Revision der Underfamilia Benhamiinae Michaelsen, 1897 (Oligochaeta: Acanthodrilidae). Mitteilungen aus Dem Zoologischen Museum Berlin 72:347-367.         [ Links ]

Csuzdi, C. y A. Zicsi. 1991. Uber tie verbreitung neuer und bekannter Dichogaster und Entrigaster arten aus mittel-und südamerika (Oligochaeta, Octochaetidae). Regenwürmer aus Südamerika 15. Acta Zoologica Hungarica 37:177-192.         [ Links ]

Darwin, C. 1881. La formación del mantillo vegetal por la acción de las lombrices, con observaciones sobre sus hábitos. Ed. Catarata, Facultad de Ciencias UNAM y Academia Mexicana de Ciencias. Madrid y México D.F. (Traducción año 2011). 229 p.         [ Links ]

Durán, H. S. 2004. Influencia de la altitud y la perturbación sobre las comunidades de lombrices de tierra (anélidos, oligoquetos) de la Sierra de San Juan, Nayarit. Tesis, Facultad de Ciencias e Ingenierías, Universidad Autónoma de Nayarit. Tepic. 101 p.         [ Links ]

Dyne, G. R. y B. G. M. Jamieson. 2004. Native earthworms of Australia II (Megascolecidae, Acanthodrilinae). Australian Government. ABRS. The University of Queensland. Canberra. CD. 2000 p.         [ Links ]

Eisen, G. 1896. Pacific Coast Oligochaeta II. Memoirs of the California Academy of Sciences 2:123-198.         [ Links ]

Eisen, G. 1900. Researches in the American Oligochaeta, with special reference to those of the Pacific coast and adjacent islands. Proceedings of the California Academy of Sciences 2:85-276.         [ Links ]

Edwards, C. A. 2004. Earthworm ecology. 2nd. Edition. CRC Press. Boca Ratón. 498 p.         [ Links ]

Edwards, C. A. y J. R. Lofty. 1972. Biology of earthworms. Chapman and Hall, London. 283 p.         [ Links ]

Edwards, C. A. y J. R. Lofty. 1977. Biology of earthworms. 2nd Edition. Chapman and Hall, London. 333 p.         [ Links ]

Edwards, C. A. y P. J. Bohlen. 1996. Biology and ecology of earthworms. Third Edition. Chapman and Hall. Suffolk. 426 p.         [ Links ]

Fragoso, C. 2001. Las lombrices de tierra de México (Annelida, Oligochaeta): diversidad, ecología y manejo. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), número especial 1:131-171.         [ Links ]

Fragoso, C. 2007. Diversidad y patrones biogeográficos de las lombrices de tierra de México (Oligochaeta, Annelida). In Minhocas na América Latina: Biodiversidade e Ecologia, G. G. Brown y C. Fragoso (eds.). EMBRAPA Soja. Londrina. p. 107-124.         [ Links ]

Fragoso, C. 2011. Lombrices de tierra (Annelida: Oligochaeta). In La biodiversidad en Veracruz: estudio de estado. Vol II. Diversidad de especies: conocimiento actual, A. Cruz, F. Lorea, V. Hernández y J. E. Morales (eds.). Conabio, Gobierno del Estado de Veracruz, Universidad Veracruzana, INECOL. p. 259-268.         [ Links ]

Fragoso, C. y G. G. Brown. 2007. Ecología y taxonomía de las lombrices de tierra en Latinoamérica: el primer encuentro latino-americano de ecología y taxonomía de oligoquetos (ELAETAO1). In Minhocas na América Latina: Biodiversidade e Ecologia, G. G. Brown y C. Fragoso (eds.). EMBRAPA Soja. Londrina. p. 33-75.         [ Links ]

Fragoso, C. y P. Rojas-Fernández. 1996. Earthworms inhabiting bromeliads in Mexican tropical rain forests: ecological and historical determinants. Journal of Tropical Ecology 12:729-734.         [ Links ]

Fragoso, C. y P. Rojas. 2007. Two new species of the earthworm genus Balanteodrilus (Oligochaeta: Acanthodrilidae) from Eastern Mexico. Megadrilogica 11:107-114.         [ Links ]

Fragoso, C. y P. Rojas. 2009a. A new ocnerodrilid earthworm genus from Southeastern Mexico (Annelida: Oligochaeta), with a key for the genera of Ocnerodrilidae. Megadrilogica 13:141-152.         [ Links ]

Fragoso, C. y P. Rojas. 2009b. Invasiones en el suelo: la lombriz de tierra Pontoscolex corethrurus y la hormiga Solenopsis geminata en los ecosistemas tropicales de México. In Manejo agroecológico de sistemas, vol. I., G. Aragón, M. Damián y J. López-Olguín (eds.). Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Puebla. p. 81-107.         [ Links ]

Fragoso, C. y P. Rojas. 2010. La biodiversidad escondida. La vida microcósmica en el suelo. In La biodiversidad de México. Inventarios, manejos, usos, informática, conservación e importancia cultural. V. Toledo (coord.). FCE, CONACULTA. México, D. F. p. 90-134.         [ Links ]

Fragoso, C., S. James y S. Borges. 1995. Native earthworms of the north neotropical region: current status and controversies. In Earthworm ecology and biogeography in North America, P. Hendrix (ed.). Lewis Publishers. Boca Ratón. p. 67-115.         [ Links ]

Fragoso, C., M. L. Coria-Martínez y L. M. Camarena. 2009. An update of the earthworm fauna of Los Tuxtlas Ver. and adjacent regions: are native species in the risk of extinction? In Below-ground biodiversity in Sierra Santa Marta, Los Tuxtlas, Veracruz, México, I. Barois, E. J. Huising, P. Okoth, D. Trejo y M. de Los Santos (eds.). Instituto de Ecología, A. C. Xalapa. p. 219-228.         [ Links ]

Fragoso, C., G. G. Brown, J. C. Patrón, E. Blanchart, P. Lavelle, B. Pashanasi, B. Senapati y T. Kumar. 1997. Agricultural intensification, soil biodiversity and agroecosystem function in the tropics: the role of earthworms. Applied Soil Ecology 6:17-35.         [ Links ]

García, R. M. 2012. Las comunidades de lombrices de tierra (Annelida: Oligochaeta) en un gradiente de sucesión secundaria de selva mediana subcaducifolia. Tesis, Posgrado en Ciencias Biológicas, Centro de Investigaciones Científicas de Yucatán. Mérida, Yucatán. 89 p.         [ Links ]

Gates, G. 1982. Farewell to North American megadriles. Megadrilogica 4:12-77.         [ Links ]

Hernández, C. B. 2000. Modificaciones químicas de cuatro suelos de diferentes localidades de Veracruz, por dos especies de lombrices (Pontoscolex corethrurus y Glossoscolecidae sp.). Tesis, Facultad de Química Farmacéutica Biológica, Universidad Veracruzana. Xalapa. 83 p.         [ Links ]

Huerta, E., C. Fragoso, I. Barois y P. Lavelle. 2005. Enhancement of growth and reproduction of tropical earthworm P. elongata by addition of Zea mays and Mucuna pruriens var. utilis, litter to the soil. European Journal of Soil Biology 41:45-53.         [ Links ]

James, S. W. 1995. Systematics, biogeography, and ecology of nearctic earthworms from eastern, central, southern, and southwestern United States. In Earthworm ecology and biogeography in North America, P. Hendrix (ed.). Lewis Publishers. Boca Ratón. p. 29-52.         [ Links ]

James, S. W., D. Porco, T. Decaëns, B. Richard y C. Erséus. 2010. DNA Barcoding reveals cryptic diversity in Lumbricus terrestris L., 1758 (Clitellata): resurrection of L. herculeus Savigny, 1826. PloS One 5(12): e15629.         [ Links ]

James, S. W. y S. K. Davidson. 2012. Molecular phylogeny of earthworms (Annelida : Crassiclitellata) based on 28S, 18S and 16S gene sequences. Invertebrate Systematics 26:213-229.         [ Links ]

James, S.W. 2012. Re-erection of Rhinodrilidae Benham, 1890, a senior synonym of Pontoscolecidae James, 2012 (Annelida: Clitellata). Zootaxa 3540:67-68.         [ Links ]

Jamieson, B. G. M. 1988. On the phylogeny and higher classification of the Oligochaeta. Cladistics 4:367-410.         [ Links ]

Jamieson, B. G. M. 2001. Native earthworms of Australia (Megascolecidae, Megascolecinae). Supplement, Science Publishers, Inc., Enfield, New Hampshire. (Compact disc). p. 2000.         [ Links ]

Jamieson, B. G. M., S. Tillier, A. Tillier, J. L. Justine, E. Ling, S. James, K. McDonald y A. F. Hugall. 2002. Phylogeny of the Megascolecidae and Crassiclitellata (Annelida, Oligochaeta): combined versus partitioned analysis using nuclear (28S) and mitochondrial (12S, 16S) rDNA. Zoosystema 24:707-734.         [ Links ]

Lavelle, P. y A. V. Spain. 2001. Soil Ecology. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht. 654 p.         [ Links ]

Lavelle, P. y E. Lapied. 2003. Endangered earthworms of Amazonia: an homage to Gilberto Righi. Pedobiologia 47:397-933.         [ Links ]

Lee, K. 1985. Earthworms. Their ecology and relationships with soils and land use. Academic Press. Sydney. 411 p.         [ Links ]

McHugh, D. 2000. Molecular phylogeny of the Annelida. Canadian Journal of Zoology 78:1873-1884.         [ Links ]

Michaelsen, W. 1900. Oligochaeta. In Das tierreich. 10: XXIX. Friedlánder & Sohn. Berlín 557 p.         [ Links ]

Ortiz-Ceballos, A. y C. Fragoso. 2004. Earthworm populations under tropical maize cultivation: the effect of mulching with velvetbean. Biology and Fertility of Soils 39:438-445.         [ Links ]

Ortiz-Ceballos, A., C. Fragoso, M. Equihua y G. G. Brown. 2005. Influence of food quality, soil moisture and the earthworm Pontoscolex corethrurus on growth and reproduction of the tropical earthworm Balanteodrilus pearsei. Pedobiologia 49:89-98        [ Links ]

Ortiz-Ceballos, A., C. Fragoso y G. G. Brown. 2007. Synergistic effect of a tropical earthworm Balanteodrilus pearsei and velvetbean Mucuna pruriens var. utilis on maize growth and crop production. Applied Soil Ecology 35:356-362.         [ Links ]

Pérez-Losada, M., J. W. Breinholt, P. G. Porto, M. Aira y J. Domínguez. 2011. An earthworm riddle: systematics and phylogeography of the Spanish lumbricid Postandrilus. PLoS ONE 6(11): e28153.         [ Links ]

Reynolds, J. W. 1994. Earthworms of the world. Global Biodiversity 4:11-16.         [ Links ]

Reynolds, J. W. y D. G. Cook. 1976. Nomenclatura Oligochaetologica: a catalogue of names, descriptions and type specimens of the Oligochaeta. University of New Brunswick, Fredericton. 217 p.         [ Links ]

Reynolds, J. W. y D. G. Cook. 1981. Nomenclatura Oligochaetologica: Supplementum Primum. University of New Brunswick, Fredericton. 39 p.         [ Links ]

Reynolds, J. W. y D. G. Cook. 1989. Nomenclatura oligochaetologica: supplementum secundum. University of New Brunswick, Fredericton. 37 p.         [ Links ]

Reynolds, J. W. y D. G. Cook. 1993. Nomenclatura oligochaetologica: supplementum tertium. Lindsey, Blewett Press. 37 p.         [ Links ]

Rosas-Medina, M. A., F. de León-González, A. Flores-Macías, F. Payán-Zelaya, F. Borderas-Tordesillas, F. Gutiérrez- Rodríguez y C. Fragoso-González. 2010. Effect of tillage, sampling date and soil depth on earthworm population on maize monoculture with continuous stover restitutions. Soil & Tillage Research 108:37-42.         [ Links ]

Rossi, J. P., E. Huerta, C. Fragoso y P. Lavelle. 2006. Soil properties inside earthworm patches and gaps in a tropical grassland (La Mancha, Veracruz, Mexico). European Journal of Soil Biology 41:284-288.         [ Links ]

Stephenson, J. 1930. The Oligochaeta. Oxford University, Clarendon Press. 978 p.         [ Links ]

Struck, T. H., N. Schult, T. Kusen, E. Hickman, C. Bleidorn, D. McHugh y K. M. Halanych. 2007. Annelid phylogeny and the status of Sipuncula and Echiura. BMC Evolutionary Biology 7:57.         [ Links ]

Zrzavý, J., P. Ríha, L. Piálek y J. Janouskovec. 2009. Phylogeny of Annelida (Lophotrochozoa): total-evidence analysis of morphology and six genes. BMC Evolutionary Biology 9:189.         [ Links ]