Trypanoxyuris (Trypanoxyuris) minutus (Nematoda: Oxyuridae) en las dos especies de monos aulladores (Cebidae) de México

Trypanoxyuris (Trypanoxyuris) minutus (Nematoda: Oxyuridae) in the two howler monkeys species (Cebidae) from México

Genoveva Trejo–Macías^1*, Miguel Ángel Mosqueda–Cabrera², Luis García–Prieto³ y Alejandro Estrada¹

¹ Laboratorio de Primatología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado postal 176, 95701 San Andrés Tuxtla, Veracruz, México.

² Laboratorio de Ecología Costera y Pesquerías, Universidad Autónoma Metropolitana–Xochimilico. Calzada del Hueso 1100, Col. Villa Quietud, Coyoacán 04960, México, D.F., México.

*Corresponencia:
gtrejo@ibiologia.unam.mx

Recibido: 29 octubre 2009
Aceptado: 01 junio 2010

Resumen

Se caracteriza morfométricamente Trypanoxyuris (Trypanoxyuris) minutus Schneider, 1866 a partir de 4 machos y 35 hembras recolectados de las heces de las 2 especies de monos aulladores de México: Alouatta palliata mexicana Merriam, 1902 (Los Tuxtlas, Veracruz) y Alouatta pigra Lawrence, 1933 (Palenque, Chiapas). El trabajo incluye microfotografías de algunos rasgos diagnósticos del parásito. Su identificación se basó en la presencia de una placa cefálica cuadrangular, que diferencia esta especie de las otras 7 del subgénero Trypanoxyuris. En los huevos de T. (T.) minutus se observaron 3 crestas longitudinales equidistantes, que en vista apical forman un contorno triangular con las esquinas redondeadas.

Abstract

Trypanoxyuris (Trypanoxyuris) minutus Schneider, 1866 is morphometrically characterized, based on 4 males and 35 females found in fecal samples of the 2 Mexican species of howler monkeys: Alouatta palliata mexicana Merriam, 1902 (Los Tuxtlas, Veracruz) and Alouatta pigra Lawrence, 1933 (Palenque, Chiapas). This work shows micrographs of the parasite morphology in light and electron microscopy. Its identification was based on the presence of a quadrangular cephalic plate, which makes the species different from the other 7 species in the subgenus Trypanoxyuris. We noticed that there were 3 equidistant longitudinal ridges on the eggs surface which form, in apical view, a triangular contour with rounded corners.

Key words: helminths, Alouatta palliata mexicana, Alouatta pigra, Mexico.

Trypanoxyuris es 1 de los 3 géneros de Enterobiinae que parasitan primates (Hugot et al., 1996), cada uno de los cuales está asociado a un suborden de este grupo de hospederos: Enterobius a Catarrhini, Lemuricola a Strepsirhini y Trypanoxyuris a Platyrrhini (Hugot, 1999). Las 16 especies de Trypanoxyuris se distribuyen en la región neotropical; 8 de ellas, pertenecen al subgénero Trypanoxyuris (Trypanoxyuris) (Hugot, 1985; Hugot y Vaucher, 1985; Hugot et al., 1994, 1996). Particularmente, Trypanoxyuris (Trypanoxyuris) minutus Schneider, 1866 se ha registrado como parásita de varias especies de primates en Argentina (Pope, 1966; Coppo et al., 1979), Brasil (Schneider 1866; Travassos, 1925; Stiles et al., 1929; Inglis y Díaz–Ungría, 1959; Vicente et al., 1992, 1997; Amato et al., 2002; Noronha et al., 2004; Godoy et al., 2004; Martins et al., 2008), Guyana Francesa (Hugot, 1985), Surinam (van Thiel, 1925), Venezuela (Inglis y Díaz–Ungría, 1959; Díaz–Ungría, 1965), Colombia (Hugghins, 1969), Panamá (Thatcher y Porter, 1968), Costa Rica (Stuart et al., 1990, 1998), Belice y México (Rico–Hernández, 2005; Vitazkova y Wade 2006, 2007; Valdespino et al., 2010).

En México no ha sido estudiada la morfología del parásito; por esta razón, este trabajo tiene como objetivo presentar la primera caracterización morfométrica de T. (T.) minutus realizada con material mexicano, incluyendo microfotografías electrónicas de barrido de algunas estructuras de la especie que no han sido estudiadas previamente con esta técnica.

Durante marzo–mayo de 2009 se revisaron las heces de 113 monos aulladores de manto (Alouatta palliata mexicana Merriam, 1902) de Los Tuxtlas, Veracruz (95°00'O, 18°25'N) y 85 heces de monos aulladores negros (Alouatta pigra Lawrence, 1933) de Palenque, Chiapas (17°30'05"N; 92°04'42"O). Los nemátodos encontrados se lavaron con suero fisiológico y se fijaron con alcohol etílico caliente al 70%. Posteriormente se almacenaron en viales con alcohol etílico frío a la misma concentración. Para su estudio morfométrico, el material se aclaró con lactofenol de Amann durante 24 horas (Lamothe–Argumedo, 1997) y se midió con un ocular milimétrico adaptado a un microscopio fotónico. La longitud total de los nemátodos no incluye el tamaño de la cola en las hembras, ni la del apéndice caudal en los machos. Para el estudio del material con microscopía electrónica de barrido (MEB) se siguió la técnica utilizada por Bertoni–Ruiz et al. (2005). La prevalencia de la infección en ambos hospederos fue calculada de acuerdo con Bush et al. (1997). Algunos ejemplares de referencia fueron depositados en la Colección Nacional de Helmintos (CNHE) del Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, México D.F., con el número de catálogo CNHE (6939).

El material recolectado en las heces de A. palliata mexicana y A. pigra fue identificado como T. (T.) minutus [= Oxyuris minuta Schneider, 1866 (Schneider, 1866), = Enterobius minutus Schneider, 1866 (Travassos, 1925; van Thiel, 1925; Cameron, 1929; Solomon, 1933; Sandosham, 1950; Skrjabin et al., 1951), = Syphacia bonnei van Thiel, 1925 (van Thiel, 1925)] (Figs. 1 y 2). Sus características morfométricas más sobresalientes se muestran en el Cuadro 1. Hembras y machos presentan una placa cefálica cuadrangular y labios pedunculados; el labio dorsal es bilobulado en ambos sexos y el ventral izquierdo exclusivamente en las hembras. Las alas laterales de los machos son simples y en las hembras tienen doble cresta.

Trypanoxuris (T.) minutus fue descrita como parásito del ciego intestinal de Ateles paniscus Linneo, 1758 en Brasil (Schneider, 1866), siendo éste el único registro de la especie en un género de primates distinto de Allouata, ya que a la fecha se le ha registrado infectando a Allouata caraya Humboldt, 1812 (Travassos, 1925; Pope, 1966; Coppo et al., 1979; Godoy et al., 2004), A. guariba Humboldt, 1812 (Vicente et al., 1992, 1997; Amato et al., 2002; Noronha et al., 2004), A. belzebul Linnaeus, 1766 (Vicente et al., 1992, 1997; Martins et al., 2008), A. fusca Geoffroy 1812 (Díaz–Ungría, 1965), A. seniculus Linnaeus, 1766 (van Thiel, 1925; Stiles et al., 1929; Hugghins, 1963; Inglis y Díaz–Ungría, 1959; Hugot, 1985), A. palliata (Thatcher y Porter, 1968; Stuart el al., 1990, 1998; Rico–Hernández, 2005; Valdespino et al., 2010) y A. pigra (Vitazkova y Wade 2006, 2007).

Los rasgos observados en el material descrito previamente permiten asignarlo al género Trpanoxyuris, el cual se caracteriza porque las papilas ad–cloacales están siempre distantes entre sí y las posteriores son más laterales que las anteriores, presentando el anillo cuticular limitado al primer par de papilas (Hugot y Baylac, 2006). De la misma forma, se incorporaron al subgénero Trypanoxyuris, porque exhiben una proporción longitud del esófago/longitud del bulbo mayor a 4.3 en los machos y a 4 en las hembras, así como dimorfismo sexual en la estructura bucal y en las alas laterales (Hugot et al. 1996).

De las 8 especies incluidas en el subgénero Trypanoxyuris, la única que posee una placa cefálica cuadrangular igual a la observada en el material aquí estudiado es T. (T.) minutus (Hugot, 1985), por lo que lo incorporamos a dicha especie. Asimismo, se identificó como T. (T.) minutus, porque presenta un esófago relativamente largo en ambos sexos, particularmente en las hembras, en las que la proporción: largo del cuerpo/largo del esófago fue 3.86. En las hembras de las otras 7 especies incluidas en Trypanoxyuris (Trypanoxyuris), esta proporción varía de 4.6 en T. (T.) croizati Hugot, Morand y Guerrero, 1994 (Hugot et al., 1994) hasta 10.1 en T. (T.) clementinae Hugot, 1985 (Hugot, 1985; Hugot y Vaucher, 1985), mientras que en los machos la diferencia no es tan marcada, siendo esta proporción similar en T. (T.) minutus y T. (T.) croizati (Hugot, 1985; Hugot y Vaucher, 1985; Hugot et al., 1994). No obstante, T. (T.) croizati difiere de T. (T.) minutus por la forma de la placa cefálica, que es hexagonal en la primera especie (Hugot et al., 1994) y cuadrangular en la segunda (Hugot, 1985).

En este estudio se describe por primera vez para los huevos de T. (T.) minutus la presencia de 3 engrosamientos longitudinales, equidistantes, que en vista apical forman un contorno triangular con las esquinas redondeadas (Fig. 2). Previamente se ha hecho referencia de estas estructuras en 2 especies incluidas en 2 subgéneros de Trypanoxyuris: T. (Trypanoxyuris) satanas Hugot, 1985 y T. (Paraoxyuronema) atelis Cameron, 1929, por lo que su hallazgo en T. (T.) minutus refuerza la idea de Hasegawa et al. (2004) de que presumiblemente todas las especies del género Trypanoxyuris poseen esta característica.

Este estudio forma parte del proyecto de tesis de maestría de la primera autora, becaria del CONACyT a través del Posgrado en Ciencias Biológicas (Biología Ambiental) de la UNAM. Agradecemos a Scott Neotropic Fund por cubrir gastos asociados al desarrollo logístico del proyecto, a Berenit Mendoza Garfias por la toma de fotografías con microscopía electrónica de barrido, a Georgina Ortega Leite por proporcionarnos algunas referencias bibliográficas importantes y a todos los estudiantes que ayudaron con las recolectas.

Literatura citada

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