Influencia del hábitat en las asociaciones nictimerales de peces en una laguna costera tropical

Influence of habitat type on diel fish associations in a tropical costal lagoon

Daniel Arceo–Carranza*, María Eugenia Vega–Cendejas, Jorge Luis Montero–Muñoz y Mirella Jovita Hernández de Santillana

CINVESTAV–Instituto Politécnico Nacional, Unidad Mérida, Km. 6 Antigua Carretera a Progreso, Apartado postal. 73, Cordemex 97310 Mérida, Yucatán, México. *Correspondencia: darceo@mda.cinvestav.mx

Resumen

Se evaluó la abundancia y recambio de las especies ícticas que habitan en la laguna de Celestún en función de los ciclos de luz y oscuridad y del tipo de hábitats. Para ello se realizaron 6 muestreos bimestrales en una red de 4 estaciones; 2 localizadas en la boca y 2 en la zona interna de la laguna. Los sitios de cada zona comprenden un fondo con vegetación acuática y otro sin ésta (VAS, FSV). En cada sitio se registraron parámetros hidrológicos para determinar su relación con la estructura de la comunidad. Los peces se recolectaron con un chinchorro (15 × 1.5 m, 2.5cm luz de malla) en un periodo diurno (10:00–3:00), crepuscular (18:00–21:00) y nocturno (02:00–05:00). Para su análisis se utilizaron diferentes estadísticos multivariados no parámetricos (NPMANOVA, NMDS, betadisper). Se encontraron diferencias en composición de especies de peces entre hábitats con VAS y FSV (F=2.6108, p=0.0114). La tasa de recambio de especies es baja entre hábitats y entre ciclos de luz–oscuridad. Los ensamblajes de peces entre hábitats son más dinámicos que nictimeralmente, debido a que las praderas de vegetación sumergida soportan un mayor número de especies por su función en la alimentación y/o como protección.

Palabras clave: ciclos circadianos, pastos sumergidos, ictiofauna, lagunas costeras, diversidad beta, Celestún.

Abstract

The abundance and turnover of fish species inhabiting Celestún lagoon were evaluated according to day–night cycles, as well as habitat type. Bimonthly sampling was done at 4 sites of the lagoon, 2 at the mouth and 2 at the inner zone. The sites for each zone include bottoms with and without submerged aquatic vegetation (VAS, FSV). At each site hydrologic parameters were registered to determine their relationship with fish community structure. Fish specimens were collected using a beach seine (15 ×1.5 m, 2.5cm mesh) at day (10:00–13:00), twilight (18:00–21:00) and night (02:00–05:00). Multivariate non–parametric (NPMANOVA, NMDS, betadisper) statistics were used for the analysis. Difference in fish species were found between habitats with VAS and FSV (F=2.6108, p=0.0114). The betadisper test indicated that species rate of replacement is low between habitats and during day–night cycles. Fish assemblages between habitats are more dynamic than day–night cycles, due to seagrass meadows that host great numbers of species providing protection and food availability.

Key words: diel cycles, seagrass, ichthyofauna, coastal lagoons, beta diversity, Celestún.

Introducción

Las zonas costeras presentan hábitats (manglares, estuarios, lagunas costeras, etc.) que se caracterizan por la alta diversidad de especies que registran, y donde los peces son de los más representativos por su riqueza y abundancia. Entre los factores que explican esta alta abundancia se encuentran la disponibilidad de alimento, el tipo de hábitat que ofrece protección de los predadores, los gradientes ambientales y los ciclos de intensidad de luz.

Recientemente, han tomado fuerza los estudios sobre variaciones de peces en ciclos día–noche (Gibson et al., 1996; Lin y Shao, 1999; Hindell et al., 2000; Griffiths, 2001; Methven et al., 2001; Morrison et al., 2002; Machado y Araujo, 2003; Carpentieri et al., 2005; Pelicice et al., 2005; Hoeksema y Potter, 2006; Miller y Skilleter, 2006; Unsworth et al., 2007; Kopp et al., 2007), los relacionados con hábitats de vegetación acuática sumergida y fondos sin vegetación (Jenkins et al., 1997; Jenkins y Wheatley, 1998; Guidetti, 2000; Franco et al., 2005; Tuya et al., 2005; Kanouse et al., 2006) y los que conjuntan ambos aspectos (Gray et al., 1998; Mattila et al., 1999; Ribeiro et al., 2006; Tse et al., 2008).

La variación diurna–nocturna de la composición de especies ícticas está determinada por los periodos de actividad y conducta de los peces, ya que generalmente las especies son activas por periodos limitados dentro de un ciclo diario, encontrándose especies diurnas, crepusculares y nocturnas (Wootton, 1998). Además de estos ciclos diarios, los cambios en abundancia y composición de especies en los ambientes costeros dependen de factores diversos, como el tipo de hábitat.

En varios estudios se mencionan las praderas de pastos sumergidos como áreas de alimentación y refugio de muchas especies de peces, ofreciendo grandes ventajas para la sobrevivencia de estadios juveniles. También se ha observado en los fondos sin vegetación una alta riqueza de especies que se alimentan o descansan sobre ese tipo de hábitat (Tse et al., 2008). La abundancia en los diversos hábitats puede estar influenciada por las condiciones ambientales, como la salinidad, turbidez, niveles de oxígeno disuelto, etc., con amplias variaciones temporales causadas en gran medida por la descarga estacional de agua dulce (Cyrus y Blaber, 1987) y en función de la producción primaria (Kopp et al., 2007). Esto puede resultar en el uso diferencial de hábitats en diferentes épocas y periodos del día, lo que se refleja en una variación espacial y temporal en las densidades y reclutamiento de los peces, así como también en la estructura de la comunidad y en los ensamblajes de los peces (Lugendo et al., 2007).

La mayoría de los estudios sobre este tópico se han realizado en sistemas costeros templados y poco se conoce sobre la influencia de las variables ambientales en los ensamblajes de peces y el uso diferencial de los hábitats en sistemas tropicales. El presente estudio investiga la dinámica de la estructura de los ensamblajes de peces en un sistema lagunar tropical que incluye hábitats de vegetación acuática sumergida (VAS) y fondos sin vegetación (FSV) en relación con la variación nictimeral (ciclos de luz oscuridad) y temporal en las variables ambientales para responder a las siguientes preguntas: 1)¿existe una variación espacial (hábitats) y temporal (nictimeral, temporal) en las variables hidrológicas y en la estructura de los ensamblajes entre sitios?, y 2) ¿existe un recambio en la composición de especies entre sitios (diversidad beta), lo que determina su uso potencial para las especies ícticas que lo hábitan?

Materiales y métodos

Área de estudio. La laguna de Celestún se localiza en el NO del estado de Yucatán, se comunica con el golfo de México por medio de una boca de 450 m de ancho (Herrera–Silveira et al., 1995) (Fig. 1), y su longitud y anchura máximas son de 20.7 y 2.1 km, respectivamente. Es un sistema somero (0.7–1 m) con 28 km² de superficie. La salinidad varía espacialmente entre 10 y 32, con comportamiento estuarino durante todo el año. Presenta grandes extensiones de macroalgas y macrófitas (Chara fibrosa, Ruppia sp., Halodule wrightii y Thalassia testudinum) y está bordeada por una comunidad de manglar (Herrera–Silveira et al., 1995).

Variables hidrológicas y material biológico. Se realizaron 6 muestreos bimestrales (enero a noviembre de 2006) en una red de 4 estaciones de colecta (2 en la zona externa y 2 en la interna). Los sitios de muestreo en cada zona comprenden un fondo de VAS y una planicie con FSV y fueron codificados en la zona externa como: E1– FSV, E2–VAS y en la interna, E3–VAS, E4–FSV (Fig. 1). Para determinar la variabilidad ictiofaunística nictimeral, se realizaron recolecciones diurnas (10:00–13:00), crepusculares (18:00–1:00) y nocturnas (02:00–05:00). Previo a la recolección se registraron salinidad, temperatura (oC) y oxígeno disuelto (mg.l^–1) utilizando un multianalizador YSI (Yellow Spring Instrument) modelo 85, y con una palanca de madera se midió la profundidad (cm). Para la recolección se utilizó un chinchorro playero (15 ×1.5 m; 2.5cm de abertura de malla) por duplicado para cada sitio. Los arrastres se realizaron a 20 m de la costa, cubriendo un área promedio de 180.36 m² por arrastre. Este valor se obtuvo de 50 simulaciones realizadas con un chinchorro playero a escala, utilizando el programa Image–Pro, ver. 6. Los peces recolectados se fijaron (formaldehído 30%) y posteriormente se conservaron (alcohol 70%). La densidad y biomasa se determinaron como el número de organismos por unidad de área (ind/m²) y asimismo el peso total (g/m²), ambos valores se estandarizaron en100 m².

Análisis estadístico. Las variaciones en la tasa de recambio de especies se determinaron mediante la función betadisper del programa estadístico Multivariate Analysis of Ecological Communities in R: Vegan (Oksanen, 2008). Esta función examina las diferencias en la homogeneidad entre grupos y es análoga a la prueba de igualdad de varianzas de Levene, definiendo la diversidad beta como la pendiente en una curva de especies–área, o como el exponente "z" del modelo de Arrhenius, donde el número de especies (S) es dependiente del tamaño (X) del área de estudio. Para comparaciones pareadas entre sitios, la pendiente "z" puede encontrarse como el número de especies compartidas entre 2 sitios (a) y el número de especies únicas para cada sitio (b y c) (Oksanen, 2008). Se realizó una prueba estadística de Tukey para comparar entre las medias y determinar las diferencias entre grupos.

La asociación o interdependencia entre la presencia de las especies de peces dominantes y las variables ambientales se evaluó utilizando la medida de correlación de Spearman. El patrón espacial de las asociaciones de peces basado en su composición y densidad se exploró mediante un análisis de escalamiento no métrico–multidimensional (NMDS) con aquellas especies que representaron más del 80% de la captura total. Para esto se utilizó el índice de disimilitud de Bray Curtis como medida de distancia para realizar la matriz triangular. La bondad de ajuste se verificó teniendo en cuenta el valor del stress. Este valor se refiere a la calidad de la representación: bajos valores (<0,1) sugieren una muy buena ordenación; valores mayores (>0,2) indican que los resultados obtenidos deben interpretarse con cautela (Clarke, 1993; Clarke y Warwick, 2001).

Para evaluar las diferencias en composición de las especies dominantes, tomando como factores los horarios (diurno, crepuscular y nocturno), hábitats (FSV y VAS) y meses, se utilizó la prueba NPMA NOVA, que se basa en el índice de Bray–Curtis (Anderson, 2001) del programa estadístico P–Cord (McCune y Grace 2002).

Resultados

Variables hidrológicas. Los valores promedio más altos para salinidad y profundidad, se registraron durante el horario crepuscular, que pueden deberse a la entrada de agua marina con el incremento de la marea (Fig. 2 b, k). El oxígeno disuelto presentó los mayores valores durante el día y los más bajos durante la noche, cuando el consumo de oxígeno es mayor que la producción (Fig. 2 h). La temperatura del agua es prácticamente constante, desciende por las noches, y de manera significativa en el mes de enero, con los valores máximos registrados temporalmente en septiembre (Fig. 2 e, f). Espacialmente, existe un comportamiento muy homogéneo de todas las variables (Fig. 2 a, d, g, j). Anualmente, los menores valores de salinidad (Fig. 2c) y de oxígeno disuelto (Fig.2 i) se registraron en noviembre (época de nortes), mientras que los valores máximos para salinidad se obtuvieron en mayo (durante la temporada de sequía) y los de oxígeno en el mes de enero.

Composición y variación espacio–temporal. Se registró un total de 56 especies (Apéndice 1), que correspondieron a 27 familias con una densidad y biomasa totales de 1049.09 ind/100 m² y 32424.46 g/100m². Las especies dominantes por su abundancia total (> 80%) fueron, Lagodon rhomboides, Ariopsis felis, Eucinostomus argenteus, Eucinostomus gula, Micropogonias undulatus, Bairdiella chrysoura, Archosargus rhomboidalis y Sphoeroides testudineus (Fig. 3).

De acuerdo con el análisis de correlación de Spearman, la salinidad es la variable que más afecta la distribución de los peces, presentando una relación significativa con la densidad, la biomasa y algunas de las especies abundantes, como L. rhomboides, A. rhomboidalis, B. chrysoura y E. argenteus, la temperatura se correlacionó con la biomasa y con L. rhomboides, la profundidad negativamente con la densidad, y el oxígeno disuelto se correlacionó positivamente con B. chrysoura (Cuadro 2).

Homogeneidad de grupos y diversidad beta. La prueba betadisper muestra que no hay diferencias significativas en la diversidad beta entre horas y hábitat (Fig. 4). Sin embargo, sí se encontraron diferencias en el recambio de especies entre meses (Fig. 5). La prueba de Tukey indica que los grupos que difieren entre sí son enero vs mayo (p=0.0169).

La distribución que muestra el NMDS, considerando la composición y abundancia de las especies para cada uno de los hábitats en los 2 sitios del sistema y a lo largo del ciclo nicticimeral, indica buena ordenación (stress: 0.09), sin que exista riesgo real de presentar una inferencia falsa (Clarke, 1993). Cada uno de los sitios se agrupan o son disimiles entre sí en función de la composición y abundancia de las especies dominantes. En este sentido, el sitio ubicado en la zona externa de la laguna y que carece de vegetación (E1), se caracteriza por la presencia de ejemplares de la familia Sciaenidae (M. undulatus y B. chrysoura), mientras que los sitios que presentan fondos con VAS (E2 y E3), se agrupan debido a la gran abundancia de L. rhomboides y A. rhomboidalis, De manera significativa, el sitio de la zona interna que carece de vegetación (E4), se caracteriza por una baja abundancia de especies (Fig. 6).

En la figura 7 se indica la distribución de cada especie para cada factor de hábitat y horario. La magnitud de la esfera corresponde a la abundancia de la especie en cada sitio. Lagodon rhomboides presentó la mayor abundancia sobre pastos sumergidos con actividad durante todo el día. Para A. felis se observó la mayor abundancia durante la tarde.

Sobre hábitats de FSV, E. gula se distribuyó principalmente sobre VAS y con mayor abundancia durante la tarde. El sciánido M. undulatus se distribuyó principalmente sobre FSV y durante el periodo de transición entre luz y oscuridad, mientras que B. chrysoura se registró las 24 horas con abundancias mayores sobre FSV. La mojarra E. argenteus y A. rhomboidalis presentaron mayor abundancia sobre pastos sumergidos, con mayores registros durante la mañana y al atardecer. El pez sapo S. testudineus, presentó abundancias muy similares entre hábitats y horarios, excepto por la mañana durante la que se se registró su mayor abundancia sobre hábitats con VAS.

El NPMANOVA muestra que existen diferencias significativas en la composición de las especies dominantes entre los hábitats de FSV y VAS (F=2.6108, p=0.0114), y entre meses (F=4.0726, p=0.0002). Sin embargo, en el transcurso del día cada tipo de hábitat presentó una composición íctica similar. Las pruebas a posteriori indican los meses que presentaron diferencias en la composición de especies dominantes (Cuadro 3). Se presenta una alta variabilidad de presencia anual, con diferencias significativas en lo que respecta a las especies dominantes para cada uno de los meses. Esto es debido a que existen muchas especies que se encuentran en tránsito y otras que dependiendo de su ciclo reproductivo presentan grandes densidades durante pocos meses (A. felis) o que por su comportamiento habitual forman grandes cardúmenes.

Discusión

Variables hidrológicas. Las variables ambientales de los sistemas estuarinos influyen de distinta manera en cada una de las formas de vida de las especies. En la laguna de Celestún, la salinidad es la variable que más afecta la composición íctica. Se encontró una correlación significativa de la densidad y biomasa promedio con este parámetro hidrológico y con las especies dominantes. De tal manera que la mayor abundancia íctica se registró en la zona externa del sistema (influencia marina) y temporalmente en el mes de mayo (época de secas). En sistemas estuarinos, Vega–Cendejas y Hernández (2004), Barletta et al. (2005) y Maci y Basset (2009) han registrado resultados similares, principalmente en especies marinas euriahalinas con dependencia estuarina, como L. rhomboides, la cual durante el mes de mayo registró la densidad mayor, coincidiendo con los valores más altos de salinidad, debido a que es una especie estuarino dependiente que utiliza estos ambientes para alimentarse y crecer, regresando al mar en estado adulto (Reese et al., 2008).

Composición y variación espacio–temporal. Las lagunas costeras y estuarios se caracterizan por una alta riqueza de especies, cuya abundancia varía en función de las etapas de desarrollo y de las adaptaciones para incursionar en nuevos hábitats. En la laguna de Celestún, la ictiofauna dominante son especies eurihalinas del componente marino (ubicación ecótica 2A, Castro–Aguirre et al. 1999). No obstante que estas especies son principalmente marinas, pasan gran parte de su ciclo de vida en aguas estuarinas. Dentro de éstas, L. rhomboides en su etapa juvenil, utiliza las zonas de pastos sumergidos para alimentarse, crecer y refugiarse de posibles predadores (Vega et al., 1997; Castro–Aguirre et al. 1999). Eucinostomus gula se ha registrado como abundante en las lagunas del golfo de México y del Caribe mexicano (Vega–Cendejas y Hernández, 2004; Arceo–Carranza y Vega–Cendejas, 2009). Eucinostomus argenteus y S. testudineus son especies con registros abundantes en Celestún (Vega–Cendejas et al., 1994) y en las Bocas de Dzilam (Arceo–Carranza y Vega–Cendejas, 2009). Lo anterior confirma que algunas de las especies dominantes registradas en el presente estudio son abundantes a lo largo de la costa yucateca.

En cuanto a la variación temporal, no se determinaron diferencias significativas en la tasa de recambio de especies en un ciclo luz–oscuridad, aunque la densidad de peces más alta se registró para el ensamblaje crepuscular y el mayor número de especies fue en el nocturno. Estos resultados son similares a los de Machado y Araujo (2003) y Ribeiro et al. (2006), quienes no observaron recambio de especies en un patrón día–noche. Castillo et al. (2005) mencionan que un mayor número de especies con hábitos nocturnos puede explicarse por el ingreso a los estuarios de peces predadores o agregaciones ícticas durante los periodos de oscuridad, lo cual les proporcionaría la ventaja de acceder a un ambiente con elevada disponibilidad de alimento. Esta es una de las razones por las cuales existe baja abundancia de ciertas especies clasificadas como "visitantes ocasionales" y que ingresan a estos sistemas cuando lo permiten las condiciones ambientales (i.e. marea, salinidad) para poder explotar recursos no habituales para ellos.

Las especies que únicamente se capturaron durante el día fueron principalmente peces filtradores de talla pequeña, como Opisthonema oglinum y Lucania parva, o detritívoros, como Mugil trichodon. Las especies crepusculares representativas fueron Sphoeroides nephelus, Chriodorus atherinoides y Mugil curema, mientras que Menticirrhus saxatilis, Bagre marinus, Lutjanus synagris, Strongylura marina, Gobionellus oceanicus y Paralichthys albigutta se registraron como nocturnas. Estas especies son carnívoras que despliegan gran actividad durante la noche. Un grupo aparte, son peces que se colectaron durante el crepúsculo vespertino y la noche, esto corresponde a especies que presentan su mayor actividad en ausencia de la luz solar, principalmente sciánidos (Bairdiella ronchus, Menticirrhus americanus y Cynoscion arenarius) y otros organismos carnívoros de origen marino como Gerres cinereus, Symphurus plagiusa, Centropomus undecimalis y Strongylura timucu. Un gran número de estas especies son de origen marino con gran capacidad para tolerar variaciones en la salinidad y penetrar a los sistemas lagunares para alimentarse. Otras especies, como E. argenteus, E. gula, Lutjanus griseus y Orthopristis chrysoptera utilizan estos ambientes como hábitat en algún momento de su ciclo de vida (Vega–Cendejas y Hernández, 2004; Arceo–Carranza y Vega–Cendejas, 2009).

En la laguna de Celestún, los ensamblajes de peces presentaron variaciones en función del tipo de hábitat: zonas de pastos sumergidos o sobre fondos sin vegetación. El hábitat con VAS presentó el mayor número de especies (18) con respecto a los hábitat de FSV (7 especies). Lo cual sugiere que las praderas de pastos se utilizan como zonas de resguardo contra predadores, además son ricas en organismos epífitos, microcrustáceos y pequeños peces asociados. Travers y Potter (2002) y Ribeiro et al. (2006) registran resultados similares; consideran los pastos como zonas que sustentan un mayor número de especies que las zonas adyacentes. Diversos autores debaten sobre la función ecológica de los hábitats de pastos sumergidos (Beck et al., 2001, Heck Jr. et al., 2003) Los resultados obtenidos enfatizan que en la laguna de Celestún, los sitios con VAS funcionan como zonas de reclutamiento de muchas especies marinas, como los lutjánidos (Lutjanus synagris, L. anales) y róbalos (C. undecimalis) que penetran las zonas de pastos de este sistema para alimentarse. Nagelkerken et al. (2000) mencionan que la abundancia de algunas especies de lutjánidos durante la noche en las zonas de pastos sumergidos se debe a la preferencia por cierto tipo de presas que se encuentran en dichos hábitats, i.e. misidáceos, copépodos y tanaidáceos. Entre las especies que se registraron como dominantes en VAS, L. rhomboides y A. rhomboidalis, son reconocidas por su consumo preferencial de materia vegetal junto con microinvertebrados bénticos (Vega–Cendejas, 1993; Vega et al., 1997). Algunas especies se registraron en ambos hábitats, pero presentaron su mayor densidad sobre FSV. Entre éstas, A. felis, M. undulatus y M. furnieri son especies bentófagas que se alimentan preferentemente de organismos que se encuentran en fondos sin vegetación (microcrustáceos principalmente). Estas especies marinas que están categorizadas como visitantes ocasionales se registraron con mayor abundancia cerca de la boca, favorecidas por las condiciones mareales.

Espacialmente se encontró gran interacción de especies entre los hábitats de FSV y VAS, ya que comparten 31 especies de las 56 recolectadas en el estudio, esto se debe a que las especies utilizan diferentes hábitats en periodos día–noche o ciclos anuales en función de sus necesidades biológicas o ecológicas (Wootton, 1998).

Diversidad beta. Se determinó una mayor diversidad beta en ambientes con VAS y en el ensamblaje nocturno, sin embargo, las diferencias respecto al recambio de especies entre horas y hábitats no fueron significativas. La prueba betadisper identificó recambio de especies sólo entre los meses de enero y mayo, lo cual indica que las varianzas (en cuanto a especies) de estos 2 meses son diferentes, probablemente por la abundancia altamente variable de las especies dominantes.

En conclusión, es posible mencionar que la laguna de Celestún presenta ensamblajes de peces más dinámicos entre hábitats que nictimeralmente, debido al importante papel que las praderas de vegetación sumergida desempeñan como áreas de crianza, al registrar un alto número de juveniles de especies con dependencia estuarina que ingresan a estos sistemas donde la salinidad es la variable hidrológica que mejor estructura los ensamblajes de peces. La riqueza específica no fue significativa entre horas, aunque se registró una composición diferente durante la noche, lo cual se debe al recambio de especies, ya que se ha comprobado que existen peces que presentan mayor actividad en los periodos de oscuridad (Helfman, 1993; Wootton, 1998).

Agradecimientos

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