Respuesta kairomonal de coleópteros asociados a Dendroctonus frontalis y dos especies de Ips (Coleoptera: Curculionidae) en bosques de Chiapas, México

Kairomonal response of coleopterans associated with Dendroctonus frontalis and two Ips species (Coleoptera: Curculionidae) in forest of Chiapas, Mexico

Bernardo Domínguez–Sánchez¹*, Jorge E. Macías–Sámano², Neptalí Ramírez–Marcial¹ y Jorge L. León–Cortés¹

¹ El Colegio de la Frontera Sur, Área de Conservación de la Biodiversidad, Unidad San Cristóbal de Las Casas, 29290 Chiapas, México
*Correspondencia: bdominguez@ecosur.mx; bdominguez@oikos.org.mx

Recibido: 22 marzo 2007
Aceptado: 29 septiembre 2007

Resumen

Se evaluó la diversidad de escarabajos descortezadores y la respuesta diferencial de sus coleópteros asociados a feromonas comerciales de agregación, en bosques de pino del estado de Chiapas, México. Durante los meses de junio a octubre del 2006, se colocaron 40 trampas multiembudo tipo Lindgren cebadas con las feromonas racémicas frontalina, ipsenol e ipsdienol y un testigo (sin feromona). La captura fue más abundante para los escarabajos descortezadores Dendroctonus frontalis (Zimmermann) con frontalina, y de Ips spp. con ipsenol e ipsdienol. Se registró respuesta kairomonal específica de los depredadores Temnochila chlorodia (Mannerheim), Enoclerus ablusus (Barr) y Elacatis sp. hacia las feromonas de agregación. Tanto para descortezadores como para depredadores, las mayores abundancias fueron registradas durante el verano y a comienzos del otoño. Temmnochila chlorodia exhibió una atracción diferencial hacia los semioquímicos evaluados, mientras que E. ablusus, Elacatis sp. y Leptostylus sp. fueron atraídos principalmente por las feromonas ipsenol e ipsdienol. Además, por primera vez para México se determinó la respuesta kairomonal del fitófago Leptostylus sp. (Cerambycidae). Estos resultados indican que hay una comunicación intra e inter específica entre los escarabajos descortezadores y sus especies asociadas que promueven interacciones de competencia y depredación.

Palabras clave: atracción química, bosque de Pinus, Dendroctonus, enemigos naturales, Ips, respuesta kairomonal.

Abstract

Key words: chemical attraction, Dendroctonus, Ips, kairomonal response, natural enemies, Pinus forest.

Introducción                                                                     

Entre las plagas más importantes de los bosques de coníferas se encuentran los escarabajos descortezadores de los géneros Dendroctonus e Ips (Coleoptera: Curculionidae) que afectan árboles individuales, grupos compactos de individuos o masas forestales de cientos de hectáreas (Billings et al., 1996).

Los escarabajos descortezadores han desarrollado sistemas de comunicación química mediada por feromonas que promueven la agregación de individuos, lo que les permite colonizar y evitar las defensas de sus hospederos. Esta comunicación feromonal la perciben como kairomonal las especies de enemigos naturales de los descortezadores (Wood, 1982; Birch, 1984). Un hospedero que ha sido atacado por escarabajos descortezadores puede contener una comunidad diversa de insectos, algunos compitiendo por el mismo recurso, otros parasitando o depredando a los consumidores primarios (Byers, 1989).

Se ha determinado que las fluctuaciones de los comportamientos epidémicos de algunas especies de insectos descortezadores son difíciles de explicar sólo a través de los factores climáticos que afectan a sus hospederos, ya que también pueden ser debidas a interacciones denso–dependientes con sus depredadores (Reeve, 1997).

Existe evidencia del mecanismo de atracción de los depredadores de los descortezadores hacia las feromonas de agregación. Por ejemplo, Thanasimus dubius F. y T. undulatus Say (Coleoptera: Cleridae) han sido atraídas en campo hacia trampas cebadas con combinaciones racémicas y enantioméricas de feromonas de agregación del género Dendroctonus y volátiles de los hospederos (Dixon y Payne, 1980; Billings y Cameron, 1984; Lindgren, 1992; Zhou et al., 2001; Haberkern y Raffa, 2003).

Para el género Ips, se ha registrado la atracción de sus enemigos naturales por diferentes combinaciones de sus feromonas de agregación racémica y enantiomérica: ipsenol, ipsdienol, y cis–verbenol. Algunos coleópteros depredadores que son atraídos con este estímulo químico son: Enoclerus spp., Thanasimus spp., Temnochila spp., Elacatis sp., Platysoma sp. y Tenebroides sp. (Bakke y Kvamme, 1981; Billings y Cameron, 1984; Kohnle y Vité, 1984; Raffa y Klepzig, 1989; Raffa, 1991; Erbilgin y Raffa, 2001; Rivera, 2001; Schroeder, 2003).

Los estudios previos que se llevado a cabo en bosques de coníferas de México indican que Temnochila chlorodia es atraída hacia la frontalina, mientras que el clérido Enoclerus ablusus, a diferencia de algunas poblaciones de Cleridae en Estados Unidos, es atraído por feromonas de agregación de Ips spp. en vez de hacia feromonas de Dendroctonus spp. (Rivera, 2001).Elacatis sp. (Coleoptera: Salpingidae) un depredador poco estudiado, ha sido atraído a trampas cebadas con feromonas de agregación del género Ips (Rivera, 2001; Gaylord et al., 2006). Estos hallazgos exhiben el fenómeno de variación regional en términos geográficos, de la respuesta de atracción de los coleópteros depredadores hacia semioquímicos específicos (Berisford y Payne, 1988; Raffa, 1991).

Materiales y métodos

Área de estudio.El estudio se realizó en un bosque de pino (Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl.) en el Parque Nacional Lagunas de Montebello (16°04'40^''–16°10'20^'' N y 91°37'40^''– 91°47'40^'' O). El Parque Nacional (6 463 ha) se encuentra en un área de transición entre las regiones fi siográficas Altiplanicie Central y Montañas del Oriente en Chiapas, México. Presenta una elevación promedio de 1 500 m snm y un clima templado húmedo con lluvias abundantes en verano (C(fm)w"ig). La vegetación más importante es el bosque de coníferas, dominado por Pinus oocarpa y P. maximinoii H. E. Moore en asociación con Liquidambar styraciflua L., Quercus sapotifolia Liebm. y Clethra suaveolens Turcz. Desde mediados de la década de 1980 muchas áreas dentro del parque fueron reforestadas con Cupressus lusitanica Mill y P. oocarpa (Sánchez–Rodríguez, 2006).

Diseño experimental. En una superficie aproximada de 1 ha ubicada en la parte central del Parque, se instalaron 40 trampas tipo Lindgren de 16 embudos (Lindgren, 1983), dispuestas a lo largo de 4 líneas de 10 trampas y separadas por un mínimo de 15 m entre ellas. A cada trampa se le asignó aleatoriamente uno de 4 tipos de atrayentes químicos hasta completar un total de 10 repeticiones por atrayente. Se decidió la aleatorización para disminuir posibles efectos de un mismo atrayente entre trampas contiguas.

Los 4 tipos de atrayentes utilizados en este experimento fueron 3 feromonas de agregación, frontalina, ipsenol y ipsdienol, adquiridas a través de ChemTica Internacional (San José, Costa Rica), y el cuarto lo constituyó el testigo, consistente en trampas sin feromona. Para aumentar el efecto del atrayente, a cada trampa (incluido el testigo) se le agregó un frasco ámbar con tapa conectada a una mecha de fibra de algodón con 50 ml de aguarrás de pino comercial (Pinosa, Cd. de México). Todos los atrayentes se sustituyeron mensualmente. Con la finalidad de que los insectos capturados no escaparan o se dañaran entre sí, en todas las trampas se depositó una pastilla del insecticida de contacto (Ercon Environmental, Pennsylvania, EUA) para asegurar su reconocimiento.

El periodo de trampeo, del 31 de mayo al 31 de octubre de 2006, coincide con el tiempo de mayor actividad para varias especies de descortezadores y otros insectos (Erbilgin et al., 2002; Gaylord et al., 2006). Por lo anterior, las trampas fueron inspeccionadas semanalmente durante este periodo y los insectos capturados se procesaron en campo y en laboratorio para su determinación taxonómica y estimación de la abundancia.

Análisis estadístico. En varios estudios sobre diversidad de especies, incorrectamente se acepta que las variables de respuesta (número de especies o número de organismos), conjuntamente con los términos de error, tienen una distribución normal o que puede ajustarse a ella mediante alguna transformación de los datos originales. Debido a que los datos de los organismos colectados en las trampas fueron conteos periódicos, se usaron directamente las presencias (número de organismos) para analizarlos mediante un modelo linear generalizado (glm), el cual supone una distribución tipo Poisson (McCullough y Nelder 1989; Quinn y Keough 2002). Para este análisis la estimación del error no se realiza mediante el ajuste de mínimos cuadrados sino a través de métodos de máxima verosimilitud (maximum likelihood methods). En este sentido, la ausencia de organismos en las trampas fue considerada como valor real de la distribución. El modelo que se analizó fue la presencia (abundancia) de cada especie en función de los 4 tipos de atrayentes, los 5 periodos mensuales de muestreo y las interacciones de segundo y tercer orden (especie * atrayente * tiempo). Todos los análisis se realizaron con el programa R (R Development Core Team, 2007). De manera resumida, la sintaxis para los modelos considerados en R fue:

mod1<glm (abundancia~atrayente*especie,family="poisson",data= dd)

mod2<glm(abundancia~atrayente*especie+mes,family="poisson",data= dd)

Resultados

Riqueza de especies. Se registró un total de 14 especies de coleópteros pertenecientes a las familias Curculionidae, Trogositidae, Cleridae, Salpingidae, Cerambycidae, Histeridae, Tenebrionidae, Staphylinidae y Elateridae. Concretamente, se capturaron individuos de 4 especies de descortezadores (Dendroctonus frontalis Zimmermann, D. valens Le Conte, Ips grandicollis Eichhoff, I. bonanseai Hopkins), 6 especies de depredadores (T. chlorodia, E. ablusus, Elacatis sp., Corticeus sp., Platysoma sp. y 1 especie de la familia Staphylinidae), además de 4 especies de coleópteros herbívoros (Leptostylus sp., Cossonus sp., Pityophthorus sp. y una especie de la familia Elateridae). De estas especies, sólo 7 fueron registradas en número suficiente para incluirse en los análisis: 3 de la familia Curculionidae (D. frontalis, I. grandicollis e I. bonanseai) y 1 de cada una de las familias Trogositidae (T. chlorodia), Cleridae (E. ablusus), Salpingidae (Elacatis sp.) y Cerambycidae (Leptostylus sp.).

La captura mensual de organismos ocurrió entre el 8.8 y el 12.0% de las trampas con los 3 atrayentes, excepto en el testigo (0.4%). El atrayente más efectivo en cuanto a número de capturas fue la frontalina (14.5%) seguido del ipsenol (13.2%) e ipsdienol (13%).

Respuesta química en el tiempo. Las tendencias registradas para las abundancias obtenidas de cada especie, exhibieron fluctuaciones importantes respecto al tiempo. Esta tendencia presenta 3 periodos bien definidos de capturas máximas, que coinciden con las estaciones de verano e inicios de otoño. La especie D. frontalis mostró mayores abundancias durante los meses de julio, agosto y septiembre, I. grandicollis y E. ablusus en el mes de junio, I. bonanseai y Leptostylus sp. en el mes de octubre, y T. chlorodia y Elacatis sp. durante junio, agosto y septiembre (Fig. 1).

Respuesta específica. La atracción de los compuestos químicos utilizados resultó significativamente diferente entre las especies (Figura 2). El descortezador D. frontalis fue atraído principalmente hacia la feromona frontalina, y los escarabajos del género Ips mostraron una respuesta de atracción diferencial hacia las feromonas ipsenol e ipsdienol. Se observó sólo cierta especificidad por parte de I. grandicollis hacia ipsdienol mientras que I. bonanseai fue atraído principalmente hacia ipsenol.

Las especies depredadoras T. chlorodia, E. ablusus y Elacatis sp. respondieron en forma diferencial y significativa hacia los atrayentes evaluados. La atracción de T. chlorodia se presentó hacia las 3 feromonas utilizadas, mientras que E. ablusus y Elacatis sp. mostraron una respuesta diferencial hacia las feromonas del género Ips.

Se registró un escarabajo barrenador del duramen Leptostylus sp (Cerambycidae), cuya respuesta de atracción fue específica hacia ambas feromonas del género Ips (Fig. 2).

Después del análisis del glm se identificó que la feromona frontalina fue significativamente diferente respecto a los demás atrayentes en cuanto al número de organismos atraídos, presentándose capturas estadísticamente significativas para este atrayente de las especies D. frontalis y T. chlorodia. Se determinó que las feromonas ipsenol e ipsdienol son atrayentes específicos de las especies I. grandicollis, I. bonanseai, Enoclerus ablusus, Elacatis sp. y Leptostylus sp. (Cuadro 1).

Discusión

Diversidad de coleópteros. A pesar de haber capturado un número limitado de especies de coleópteros (14), la composición de especies registrada en este trabajo es comparable con la que se obtuvo en estudios previos, ya que comúnmente se registran escarabajos fitófagos de los géneros Dendroctonus e Ips (Curculionidae); y coleópteros depredadores de las familias Cleridae, Trogositidae, Tenebrionidae e Histeridae, como especies dominantes (Dixon y Payne, 1980; Billings y Cameron, 1984; Aukema et al., 2000; Erbilgin y Raffa, 2001; Haberkern y Raffa, 2003).

Los patrones de colecta obtenidos concuerdan en parte con lo determinado en otros estudios donde se muestra que las mayores abundancias de escarabajos descortezadores y coleópteros asociados se presentan durante el periodo comprendido entre las estaciones de primavera y verano (mayo–agosto; ver Raffa, 1991; Aukema et al., 2000; Gaylord et al., 2006), temporada que corresponde con etapas de mayor temperatura y humedad ambiental, específicamente en el Parque Nacional Lagunas de Montebello (Sánchez–Rodríguez, 2006).

Respuesta específica. Dendroctonus frontalis, Ips grandicollis e I. bonanseai mostraron una respuesta de atracción específica y diferencial que es consistente con lo señalado en investigaciones anteriores (Billings y Cameron, 1984; Zhou et al., 2001; Gaylord et al., 2006).

Las diferencias de atracción mostradas por las especies del género Ips, pueden ser producto de un fenómeno de variación geográfica. En este sentido, Miller et al. (2005) han detectado respuestas diferenciales de especies de descortezadores del género Ips a las feromonas ipsenol e ipsdienol. Algunas especies presentan atracción hacia ambas feromonas, mientras que otras la exhiben por sólo una; además de que dicha preferencia varía en función de la ubicación geográfica. Esta respuesta puede ser debida a características locales del hábitat, tales como la estructura y diversidad de árboles hospederos (Fettig et al., 2007), y la composición de especies de escarabajos descortezadores presentes en el ecosistema. La habilidad de respuesta discriminante junto con las abundancias estacionales y el comportamiento de dispersión pueden servirle a estos escarabajos como mecanismos para evitar la competencia interespecífica, y para evitar los riesgos de depredación ante coleópteros que presentan una respuesta kairomonal a su comunicación química (Raffa, 1991).

El patrón de respuesta registrado para el depredador Temnochila chlorodia, aunque fue estadísticamente significativo sólo hacia la feromona frontalina, también fue colectado en números considerables con las feromonas ipsenol e ipsdienol (Fig. 2). Este patrón puede ser equivalente al determinado para el depredador Thanasimus dubius (Cleridae), el cual parece no tener mayor especialización al depredar, y aunque se le haya asociado más con Dendroctonus frontalis como presa principal, cuando este descortezador se encuentra ausente o en bajas densidades poblacionales se asocia más frecuentemente con escarabajos del género Ips (Billings y Cameron, 1984). Suponemos que en la zona de estudio, T. chlorodia es un depredador de hábitos generalistas que prefiere alimentarse de D. frontalis, pero ante la presencia de bajas densidades de este descortezador, puede depredar individuos de Ips. Diversos trabajos registran que este depredador responde de forma particular hacia las feromonas de agregación del género Ips (Bakke y Kvamme, 1981; Billings y Cameron, 1984; Kohnle y Vité, 1984; Raffa y Klepzig, 1989; Raffa, 1991; Erbilgin y Raffa, 2001; Rivera, 2001; Schroeder, 2003).

La respuesta diferencial de E. ablusus, que en este trabajo se encontró hacia feromonas de agregación de Ips, es consistente también con los registros para otras especies del género en Estados Unidos y México (Kohnle y Vité, 1984; Aukema et al., 2000; Rivera, 2001; Gaylord et al., 2006). Sin embargo, Haberkern y Raffa (2003) obtuvieron una respuesta específica de E. nigrifons hacia frontalina. Por lo que, al parecer, Enoclerus spp se comportan de manera oportunista al igual que T. chlorodia.

Elacatis sp. es una especie registrada como depredadora de D. adjunctus Blandford (Cibrían, 1987). En este trabajo, Elacatis sp. respondió diferencial y específicamente hacia las feromonas de agregación del género Ips, lo que concuerda con lo que registró Rivera (2001) en México y Gaylord et al. (2006) en un estudio desarrollado en el norte de Arizona (EUA). También se obtuvo la respuesta kairomonal de Leptostylus sp. (Cerambycidae) hacia feromonas de Ips, lo que coincide con observaciones previas en las que los Cerambycidae son atraídos hacia las mismas feromonas (Raffa, 1991; de Groot y Noot, 2004; Pajares et al., 2004; Gaylord et al., 2006). Se considera esta respuesta como adaptativa, puesto que se traduce en la selección adecuada de hospederos para la alimentación y crianza de la progenie (Billings y Cameron, 1984).

Agradecimientos

A la Dra. Helda Morales y Dr. Sergio López Mendoza, por su apoyo en la revisión del manuscrito. Al Dr. Jacques Rifkind y al M. en C. Jesús Luna Cozar, por la confirmación de las determinaciones taxonómicas de los insectos colectados, y a dos revisores anónimos por sus atinadas observaciones.

Literatura citada

Aukema, B. H., Dahlsten, D. L. y K. F. Raffa. 2000. Exploiting behavioural disparities among predators and prey to selectively remove pests: maximizing the ratio of bark beetles to predators removed during semiochemically based trap–out. Environmental Entomology 29:651–660.        [ Links ]

Bakke, A. y T. Kvamme. 1981. Kairomone response in Thanasimus predators to pheromone components of Ips typographus. Journal of Chemical Ecology 7:305–312.        [ Links ]

Berisford, C. W. y T. L. Payne. 1988. Regional variation: a potential factor in the integration of behavioral chemicals into southern pine beetle management. In Integrated control of scolytid bark beetles: Proceedings of symposium IUFRO Working Party and XVII International Congress of Entomology, July 4, 1988, T. L Payne. y H. Saarenmaa (eds.). Vancouver. p. 275–282.        [ Links ]

Billings, R. F. y R. S. Cameron. 1984. Kairomonal responses of Coleoptera Monochamus titillator (Cerambycidae), Thanasimus dubius (Cleridae) and Temnochila virescens (Trogositidae), to behavioural chemicals of southern pine bark beetles (Coleoptera: Scolytidae). Environmental Entomology 13:1542–48.        [ Links ]

Billings, R. F., Flores, J. E. y R. S. Cameron. 1996. Los escarabajos descortezadores del pino, con énfasis en Dendroctonus frontalis: métodos de control directo. Texas Forest Service. Publication 150.        [ Links ]

Birch, M. C. 1984. Aggregation in bark beetles. In Chemical ecology of insects, W. J Bell y R.T. Cardé (eds.). Sinauer, Sunderland, Massachusetts. p. 331–353.        [ Links ]

Byers, J. A. 1989. Chemical ecology of bark beetles. Experientia 45:271–283.        [ Links ]

Cibrián, D. T. 1987. Estudios sobre la biología y disposición espacial del descortezador de pinos Dendroctonus adjunctus Blandf. (Coleoptera: Scolytidae). Tesis maestría, Colegio de Postgraduados, Chapingo, Estado de México. 140 p.        [ Links ]

de Groot, P. y R. W. Nott. 2004. Response of the whitespotted sawyer beetle, Monochamus s. scutellatus, and associated woodborers to pheromones of some Ips and Dendroctonus bark beetles. Journal of Applied Entomology 128:483–487.        [ Links ]

Dixon, W. N. y T. L. Payne. 1980. Attraction of entomophagous and associate insects of the southern pine beetle to beetle– and host tree– produced volatiles. Journal of the Georgia Entomological Society 15:379–389.        [ Links ]

Erbilgin, N. y K. F. Raffa. 2001. Kairomonal range of generalist predators in specialized habitats: responses to multiple phloeophagous species emitting pheromones vs. host odours. Entomologia Experimentalis et Applicata 99:205–210.        [ Links ]

Erbilgin, N., Nordheim, E. V., Aukema, B. H. y K. F. Raffa. 2002. Population dynamics of Ips pini and Ips grandicollis in red pine plantations in Wisconsin: within– and between– year associations with predators, competitors, and habitat quality. Environmental Entomology 31:1043–1051.        [ Links ]

Fettig, C. J., Klepzig, K. D., Billings, R. F., Munson, A. S., Nebeker, T. E. Negrón, J. F. y J.T. Nowak. 2007. The effectiveness of vegetation management practices for prevention and control of bark beetle infestations in coniferous forests of the western and southern United States. Forest Ecology and Management 238:24–53.        [ Links ]

Gaylord, M. L., Kolb, T. E., Wallin, K. F. y M. R. Wagner. 2006. Seasonality and lure preference of bark beetles (Curculionidae: Scolytinae) and associates in a northern Arizona ponderosa pine forest. Environmental Entomology 35:37–47.        [ Links ]

Haberkern, K. E. y K. F. Raffa. 2003. Phloephagous and predaceous insects responding to synthetic pheromones of bark beetles inhabiting white spruce stands in the Great Lakes region. Journal of Chemical Ecology 29:1651–1662.        [ Links ]

Kohnle, U. y J. P. Vité. 1984. Bark beetle predators: strategies in the olfactory perception of prey species by clerid and trogositid beetles. Zeitschrift fur. Angewandte. Entomologie 98:504–508.        [ Links ]

Lindgren, B. S. 1983. A multiple funnel trap for scolytid beetles (Coleoptera). Canadian Entomologist 115:299–302.        [ Links ]

Lindgren, B. S. 1992. Attraction of Douglas–fir beetle, spruce beetle and a bark beetle predator (Coleoptera: Scolytidae and Cleridae) to enantiomers of frontalin. Journal of the Entomological Society of British Columbia 89:13–17.        [ Links ]

McCullough, P. y J. A. Nelder. 1989. Generalized linear models, 2ª edición. Chapman and Hall, New York. 511 p.        [ Links ]

Miller, D. R., Asaro, C. y C. W. Berisford. 2005. Attraction of southern pine engravers and associated bark beetles (Coleoptera: Scolytidae) to ipsenol, ipsdienol, and lanierone in southeastern United States. Journal of Economic Entomology 98:2058–2066.        [ Links ]

Pajares, J. A., F. Ibeas, J. J. Díez y D. Gallego. 2004. Attractive responses by Monochamus galloprovincialis (Col. Cerambycidae) to host and bark beetle semiochemicals. Journal of Applied Entomology 128:633–638.        [ Links ]

Quinn, G. P. y M. J. Keough. 2002. Experimental design and data analysis for biologists. Cambridge University Press, Cambridge. 537 p.        [ Links ]

R Development Core Team. 2007. R: a language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. http://www.R–project.org.        [ Links ]

Raffa, K. F. 1991. Temporal and spatial disparities among bark beetles, predators and associates responding to synthetic bark beetle pheromones: Ips pini (Coleoptera: Scolytidae) in Wisconsin. Environmental Entomology 20:1665–1679.        [ Links ]

Raffa, K. F. y K. D. Klepzig. 1989. Chiral scape of bark beetles from predators responding to a bark beetle pheromone. Oecologia. 80:566–569.         [ Links ]

Reeve, J. D. 1997. Predation and bark beetle dynamics. Oecologia 112:48–54.         [ Links ]

Rivera, L. J. E. 2001. Field response of Dendroctonus frontalis Zimmermann, Ips grandicollis (Eichoff) (Coleoptera: Scolytidae) and their predators to different semiochemicals in southern México. Tesis maestría El Colegio de la Frontera Sur, Tapachula, Chiapas. 29 p.         [ Links ]

Sánchez–Rodríguez, A. M. S. 2006. Estructura y composición florística en parcelas bajo restauración forestal del Parque Nacional Lagunas de Montebello, Chiapas, México. Tesis profesional, Universidad de Guadalajara. Zapopan, Jalisco, 84 p.        [ Links ]

Schroeder, L. M. 2003. Differences in responses to 3–pinene and ethanol, and flight periods between the bark beetle predators Thanasimus femoralis and T. formicarius (Col.: Cleridae). Forest Ecology and Management 177:301–311.        [ Links ]

Wood, D. L. 1982. The role of pheromones, kairomones, and allomones in the host selection and colonization behavior of bark beetles. Annual Review of Entomology 27:411–446.        [ Links ]

Zhou, J., D. W. Ross y C.G. Niwa. 2001. Kairomonal response of Thanasimus undulatus, Enoclerus sphegeus (Coleoptera: Cleridae), and Temnochila chlorodia (Coleoptera: Trogositidae) to bark beetle Semiochemicals in Eastern Oregon. Environmental Entomology 30:993–998.        [ Links ] ]]> 2000 29 651-660 1981 7 305-312 1988 July 4, 1988 275-282 1984 13 1542-48 1996 150 1984 331-353 1989 45 271-283 1987 140 2004 128 483-487 1980 15 379-389 2001 99 205-210 2002 31 1043-1051 2007 238 24-53 2006 35 37-47 2003 29 1651-1662 1984 98 504-508 1983 115 299-302 1992 89 13-17 1989 2 511 2005 98 2058-2066 2004 128 633-638 2002 537 R Development Core Team 2007 1991 20 1665-1679 1989 80 566-569 1997 112 48-54 2001 29 2006 84 2003 177 301-311 1982 27 411-446 2001 30 993-998