Diversidad de frutos que consumen tres especies de murciélagos (Chiroptera: Phyllostomidae) en la selva lacandona, Chiapas, México

Diversity of fruits consumed by three species of bats (Chiroptera:Phyllostomidae) in the Lacandona rainforest, Chiapas, Mexico

Alinka Olea–Wagner^1*, Consuelo Lorenzo¹, Eduardo Naranjo¹, David Ortiz¹ y Livia León–Paniagua²

¹El Colegio de la Frontera Sur, Departamento de Ecología y Sistemática Terrestre, Apartado postal 63, San Cristóbal de Las Casas, 29290, Chiapas, México.

²Departamento de Biología Evolutiva. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, México D. F., México.

*Correspondencia:
alinkaow@hotmail.com

Recibido: 09 marzo 2005
Aceptado: 07 agosto 2006

Resumen

Este estudio amplía el conocimiento de los hábitos alimentarios de 3 especies de murciélagos frugívoros como dispersores de semillas en 2 localidades de la selva alta perennifolia en la zona sur de la Reserva de la Biosfera de Montes Azules (REBIMA), y dentro del Ejido Playón de la Gloria (PDLG). Se estimó la abundancia relativa de Artibeus lituratus, Carollia perspicillata y Sturnira lilium, así como la diversidad y categoría sucesional de los frutos que consumen estas 3 especies en ambas localidades, mediante la identificación de semillas en las excretas. La división de especies vegetales por categoría sucesional mostró que A. lituratus y C. perspicillata consumen frutos tanto de especies pioneras como de especies persistentes, mientras que S. lilium únicamente se alimenta de especies pioneras. Durante la época seca A. lituratus y C. perspicillata presentaron una mayor diversidad y riqueza de especies consumidas dentro de la REBIMA, en tanto que en la época de lluvia mostraron mayor diversidad y riqueza dentro de PDLG; es decir, la diversidad de semillas colectadas por ambos dispersores responde a la época anual. S. lilium presentó mayor riqueza y diversidad dentro de PDLG a lo largo del muestreo indicando preferencia por frutos establecidos en estadios tempranos en la sucesión vegetal.

Palabras clave: frugivoría, Artibeus lituratus, Carollia perspicillata y Sturnira lilium.

Abstract

This study examined the feeding habits of three species of frugivorous bats in relation to their role as seed dispersers in two localities, one in a Neotropical rainforest area in the southern part of the Montes Azules Biosphere Reserve (REBIMA), and the other in Ejido Playón de la Gloria (PDLG). We estimated the relative abundance of Artibeus lituratus, Carollia perspicillata and Sturnira lilium. We determined the diversity and the successional category of fruits consumed by these species in both localities through the identification of seeds in their feces. The plant species diversity based on successional category showed that A. lituratus and C. perspicillata consume fruits of pioneer species as well as persistent species, while S. lilium only feeds on pioneer species. During the dry season A. lituratus and C. perspicillata had higher diversity and richness values of plant species consumed at REBIMA, whereas in the wet season they showed higher diversity and richness at PDLG, indicating that the diversity of seeds collected by both dispersers changes with the time of year. S. lilium presented higher diversity and richness values of plant species consumed at PDLG throughout the year study, indicating preference for fruits from early stages of plant succession.

Key words: frugivory, Artibeus lituratus, Carollia perspicillata and Sturnira lilium.

Introducción

Los murciélagos frugívoros se alimentan de un amplio espectro de especies vegetales (Fleming, 1988; Medellín y Gaona, 1999), defecando las semillas ingeridas en las primeras horas de la noche durante sus vuelos, a lo que se le llama dispersión o “lluvia de semillas”, y las últimas semillas de los frutos consumidos las defecan dentro de sus sitios de descanso. Los beneficios que los murciélagos brindan a algunas plantas al dispersar sus semillas incluyen: transporte a largas distancias, mayor proporción de flujo genético, menor competencia entre la planta progenitora y la semilla dispersada, disminución de la mortalidad de las semillas por depredadores y hongos o artrópodos, y la propagación de semillas a diversos hábitats (Dirzo y Domínguez, 1986).

Los trabajos realizados sobre germinación de semillas postdispersión indican que en la ingesta se remueve la pulpa de las semillas, lo cual reduce la mortalidad de éstas por infestación de hongos (Janzen, 1977; Howe y van der Kerckhove, 1981; Fleming, 1988).

Las semillas trasladadas por quirópteros son usualmente la fuente más importante en la colonización temprana de hábitats perturbados (Swaine y Hall, 1983; Uhl y Clark, 1983; Lobova et al., 2003), por lo que los murciélagos frugívoros contribuyen a la introducción de plantas pioneras en sitios abiertos, participando en la regeneración vegetal o sucesión secundaria (Fleming, 1981; Charles–Dominique, 1986; Fleming, 1988; Young et al., 1996; Galindo–González et al., 2000). En términos generales, la sucesión es un proceso continuo que parte de una etapa inicial en la que los factores más importantes son la colonización del sitio por medio de la presencia de semillas viables en el suelo o por dispersión de semillas (Guariguata y Ostertag, 2002).

La clasificación de los tipos de dispersión se establece sobre la base del agente dispersante. Uno de estos tipos es la zoocoria, es decir, la dispersión realizada por animales. La zoocoria se haya dividida en diferentes clases, una de las cuales es la endozoocoria, en la que las diásporas son ingeridas y transportadas dentro del animal sin afectar la viabilidad de las mismas (van der Pijil, 1982). Las semillas dispersadas por endozoocoria las producen la mayoría de los arbustos, árboles y lianas tropicales (Howe y Smallwood, 1982).

El objetivo de este estudio consistió en conocer la abundancia relativa de 3 especies de murciélagos frugívoros (A. lituratus, C. perspicillata y S. lilium) y estimar la diversidad y categoría sucesional de los frutos que consumen estas especies en 2 sitios de la selva lacandona en Chiapas.

Materiales y métodos

El estudio se llevó a cabo en la zona sur de la Reserva de la Biosfera de Montes Azules (REBIMA), al sureste de la selva lacandona localizada al extremo este de Chiapas, México. Esta región presenta una extensa superficie de selvas tropicales que se encuentran en proceso de fragmentación por la colonización y las actividades humanas (Mendoza y Dirzo, 1999). El clima de la región es del tipo cálido–húmedo Am (W`), según Köppen modificado por García (1992). La temperatura anual promedio es de 25° C y la precipitación promedio anual es de 3000 mm. La temporada de lluvias comienza durante el mes de mayo y se prolonga hasta diciembre; sin embargo, se presentan lluvias todo el año (Rzedowski, 1988).

Este estudio se desarrolló en 2 localidades ubicadas entre los 16° 5” y 17° 15” de latitud norte y los 90° 30” y 91° 30” de longitud oeste. Una de ellas está dentro de la selva alta perennifolia de la REBIMA, y la otra es el ejido de Playón de la Gloria (PDLG), una zona con actividad antropogénica compuesta por fragmentos de selva, cacaotales, potreros y acahuales conformados de vegetación secundaria en distintos estados sucesionales. Algunas de las características estructurales que se presentan en la localidad muestreada dentro de la REBIMA son un dosel de altura variable (de 20 a 30 m de altura), árboles gruesos (mayores a 70 cm de diámetro) siempre presentes, al igual que lianas y epífitas, claros pequeños comunes y claros grandes poco usuales. La zona muestreada en PDLG (acahual) presenta un dosel de altura uniforme (20 m), árboles gruesos (mayores a 70 cm de diámetro) frecuentes como remanentes, rara presencia de lianas y epífitas y claros frecuentes de tamaño variable (García–Montiel, 2002). Ambas localidades colindan con el  río Lacantún (Fig. 1).

Con el fin de caracterizar el hábito alimentario de las especies de murciélagos, se realizaron 6 muestreos de 10 días de duración cada uno, entre enero y julio de 2004, divididos en 5 días por cada una de las 2 localidades de estudio. Se utilizaron 4 redes de niebla de 12 m de largo por 2.5 m de ancho, con una luz de maya de 30 mm para cada una de las localidades muestreadas; es decir, 4 dentro de PDLG (acahual joven) y 4 en la REBIMA (selva). Aceptando que las 3 especies tendrían las mismas probabilidades de ser capturadas dentro del subdosel (como se ha señalado en trabajos anteriores; Bonaccorso, 1979), las redes fueron colocadas en dicho estrato, a una altura de 2.5 m a partir del suelo, cubriendo de 2.5 a 5 m verticales. Las redes se mantuvieron abiertas durante 6 horas cada noche (de las 18:00 hrs. a las 24:00 hrs.). Cada organismo capturado se determinó taxonómicamente (Medellín et al., 1997) y se colocó dentro de un bote con tapa fabricada de rejilla para facilitar la percha de los individuos y obtener su excreta. También se realizaron recorridos diurnos en busca de refugios para instalar mantas bajo éstos y obtener muestras fecales de los vegetales ingeridos durante el muestreo. Las excretas recolectadas se colocaron en bolsas de papel, dentro de un contenedor con material desecante para su posterior determinación.

Las recolectas mensuales de semillas obtenidas de las excretas de los murciélagos capturados se limpiaron y secaron a temperatura ambiente. La determinación taxonómica de las semillas se realizó con ayuda del personal del Instituto de Ecología de la Universidad Nacional Autónoma de México. Las especies de las semillas se clasificaron de acuerdo con: 1) su categoría sucesional, como pioneras (especies capaces de provocar cambios en las condiciones del suelo, induciendo el establecimiento de especies de etapas posteriores) y persistentes (especies que se establecen en etapas posteriores de sucesión, aun después de que el dosel de la selva se ha cerrado, conformando el estrato del subdosel y dosel arbóreo); 2) su forma de vida (árbol, arbusto, hierba), y 3) el estrato vertical que ocupan (dosel, subdosel y herbáceo; Ibarra–Manríquez et al., 2001). Las semillas colectadas  se depositaron en el Herbario de El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, México.

Se estimó la frecuencia de captura de las 3 especies de murciélagos en estudio para determinar si existían diferencias en la abundancia. Mediante una prueba de t pareada se analizó la frecuencia de captura de cada especie por cada una de las salidas de muestreo y por zona de colecta. Se calculó la riqueza, abundancia relativa y los índices de diversidad de Shannon y Simpson de las especies de las semillas colectadas por cada especie de murciélago en ambas zonas de muestreo por época del año. La prueba no paramétrica log–likelihood ratio (G) se utilizó para observar si existían diferencias entre la distribución de las frecuencias observadas y las frecuencias esperadas de acuerdo a 3 categorías: A, la especie de quiróptero; B, la época de muestreo, y C la localidad en la que ocurrieron las capturas. Las comparaciones entre las diferentes categorías se llevaron a cabo de manera pareada, dividiéndolas, a su vez, en subcategorías, siendo A₁ y A₂ la pareja de especies de murciélagos a comparar; B₁ la época seca, B₂ la época de lluvia, C₁ la localidad de estudio PDLG, y C₂ la REBIMA.

Para ambas localidades de muestreo, las especies A. lituratus y C. perspicillata fueron más abundantes que S. lilium, aunque este resultado no fue estadísticamente significativo. La abundancia de S. lilium también fue diferente entre hábitats, siendo más abundante en PDLG que en la REBIMA (t =7.059; g.l.= 5; P = 0.001; Fig. 2). Durante la época seca (enero, febrero y marzo) se observó que S. lilium presentó la mayor riqueza y diversidad en cuanto al alimento ingerido en del ejido PDLG. A su vez, A. lituratus y C. perspicillata consumieron frutos de una mayor diversidad de plantas en el interior de la REBIMA, (Fig. 3). En contraste, durante la época de lluvia (mayo, junio y julio) no se obtuvieron semillas excretadas por S. lilium dentro de la REBIMA. Sin embargo, A. lituratus y C. perspicillata presentaron un mayor consumo de frutos de diversas plantas en el ejido PDLG (Fig.3).

El análisis estadístico log–likelihood (G) no mostró diferencias significativas en la distribución de frecuencias entre las especies A. lituratus y C. perspicillata, comparada con la época de lluvia y la seca así como con la localidad (REBIMA y PDLG). Sin embargo, se presentaron diferencias significativas entre la distribución de las frecuencias de las especies A. lituratus y S. lilium, con la época seca (G² = 5.06, g.l.=1, P<0.005), con la época de lluvia (G² = 11.26, g.l.=1, P<0.001) y la localidad REBIMA (G² = 4.33, g.l.=1, P<0.05).

Asimismo, se encontraron diferencias en la comparación de S. lilium y C. perspicillata con la época seca (G² = 6.85, g.l.=1, P<0.01), así como en la época de lluvia (G² = 22.87, g.l.=1, P<0.001) y la localidad REBIMA (G² = 8.82, g.l.=1, P<0.01).

Consumo. Se recolectó un total de 207 excretas de 115 individuos de las 3 especies de murciélagos en estudio capturados en la red y en 4 árboles refugio. Se identificaron 19 especies de plantas: 7 especies de árboles (2 pioneras en dosel y 5 persistentes, de las cuales 4 se encontraron en dosel y 1 en subdosel), 6 especies de arbustos pioneros en subdosel, y 6 especies de hierbas pioneras en estrato herbáceo (Cuadro 1). Las frecuencias de consumo, obtenidas de las semillas en las excretas de S. lilium fueron mayores en Piper hispidum, arbusto pionero del subdosel arbóreo del PDLG, en ambas épocas del año; mientras que la frecuencia de mayor consumo para C. perspicillata se encontró en Piper auritum y P. hispidum durante la época de lluvia dentro de la REBIMA. En A. lituratus la mayor frecuencia de consumo en ambas áreas de estudio durante las 2 épocas de muestreo, se encontró en Cecropia obtusifolia y C. peltata, árboles pioneros del dosel, las que se hallaron con una mayor frecuencia en ambas localidades de estudio durante las 2 épocas de muestreo (Cuadro 2). En términos de porcentaje, a lo largo de todo el muestreo, se observó que la mayor parte de los frutos que S. lilium consume son de hierbas pioneras; C. perspicillata, de arbustos pioneros y A. lituratus, de hierbas pioneras así como de árboles persistentes en ambas localidades de estudio (Cuadro 3).

De las 19 especies encontradas en este estudio, las más abundantes dentro de las excretas de A. lituratus, C. perspicillata y S. lilium fueron C. peltata, Solanum americanum, Clidemia sp., P. hispidum y P. auritum.

Mediante el coeficiente de Pearson, se encontró que existe una correlación de 50% entre las especies vegetales de las que consumieron frutos las 3 especies de murciélagos con las épocas de colecta (p< 0.001); una correlación de 37% entre la abundancia de semillas excretadas por las 3 especies de murciélagos con las localidades de muestreo (p= 0.005) y una correlación de 33% entre las especies de plantas cuyos frutos consumieron los murciélagos en ambas localidades de muestreo (p= 0.013; Cuadro 4).

Discusión

Las diferencias en las tasas de captura de las 3 especies de murciélagos sugieren que su abundancia depende del estado sucesional de la vegetación, como ya se observó con anterioridad dentro de la selva lacandona (Medellín y Equihua, 1988). Las capturas de A. lituratus y C. perspicillata en la REBIMA y en PDLG mostraron intensidad en el forrajeo tanto en zonas conservadas como donde hay actividad antropogénica, lo cual sugiere que no presentan preferencias en cuanto a sitios de forrajeo. La presencia de estas especies en ambas localidades de muestreo concuerda con los resultados de otros estudios sobre su alta abundancia en la selva lacandona, (Gaona, 1997; Medellín et al., 2000). A diferencia de estas especies, observamos escaso éxito de captura de S. lilium dentro de la REBIMA, posiblemente debido a que tiene preferencia de forrajeo en zonas de sucesión temprana, ya que se alimenta de plantas características de sitios con algún grado de disturbio (Reid, 1997), y su presencia es escasa en lugares sin actividad antropogénica donde predomina la vegetación madura, como en la REBIMA (Fenton et al., 1992; Estrada et al., 1993; Reid, 1997; Galindo–González, 1998; Galindo–González et al., 2000; Medellín et al., 2000).

El comportamiento que se observa en las 3 especies de murciélagos estudiadas se atribuye a la fenología de las plantas en bosques tropicales, dado que en términos muy generales la fructificación de arbustos y árboles en época de lluvia es mayor (Fleming y Williams, 1990; Huerta, 2003). Sin embargo, existen evidencias de que la fenología reproductiva dentro de selvas tropicales es muy variable a nivel interespecífico (entre individuos y entre poblaciones; Williams–Linera y Meave, 2002).

Las especies de las semillas excretadas por las 3 especies de quirópteros en ambas localidades de estudio se encontraron dentro de las categorías sucesionales pioneras o persistentes. Dentro de PDLG, S. lilium se alimenta de los frutos de hierbas y arbustos del subdosel y árboles del dosel, mientras que dentro de la REBIMA se alimenta de los de hierbas y arbustos del subdosel, siendo todos de categoría sucesional pionera. El alto porcentaje de semillas de hierbas pioneras colectadas en excretas de esta especie en ambas localidades de estudio indica que posiblemente S. lilium tiende a presentar una preferencia de forrajeo dentro de acahuales (jóvenes) y zonas abiertas, en las que se encuentran mayoritariamente dichas especies vegetales. Lo anterior ubica a S. lilium como un consumidor especialista de frutos de plantas pioneras, dentro de zonas con disturbio en diferentes estratos verticales (Bonaccorso, 1979; Fenton et al., 1992; Reid, 1997; Galindo–González, 1998; Galindo–González et al., 2000).

Dentro de PDLG, se encontró que C. perspicilata se alimenta de los frutos de hierbas, arbustos del subdosel y árboles del dosel, todos ellos pioneros; además, de árboles persistentes de dosel; mientras que dentro de la REBIMA, consumió frutos de árboles pioneros de dosel y arbustos pioneros del subdosel. Lo anterior confirma que es un murciélago consumidor de frutos del estrato medio como se ha mencionado en estudios previos (Bonaccorso, 1979; Fleming, 1988; Gaona, 1997; Reid, 1997), y es un generalista consumidor tanto de frutos del estrato herbáceo y arbustivo de tipo pionero, así como de especies persistentes dentro del estrato arbóreo en el dosel de la selva.

Dentro de PDLG, A. lituratus excretó semillas de hierbas pioneras, árboles pioneros de dosel, árboles persistentes del subdosel y del dosel arbóreo, mientras que dentro de la REBIMA excretó semillas de hierbas pioneras, arbustos pioneros del subdosel y árboles persistentes del dosel arbóreo. El alto porcentaje de semillas de hierbas pioneras colectadas en excretas dentro de la REBIMA, así como de árboles persistentes dentro de PDLG, indica que A. lituratus es una especie que se alimenta de frutos de especies pioneras y persistentes; es decir, este murciélago presenta la posibilidad de forrajear tanto dentro de acahuales jóvenes y zonas abiertas como en zonas maduras. Los resultados sugieren que A. lituratus es una especie generalista consumidora de frutos dentro de los 3 estratos verticales dentro de la selva y no un murciélago especialista de frutos del dosel como se ha mencionado anteriormente (Bonaccorso, 1979; Bonaccorso y Gush, 1987; Gaona, 1997). Las semillas de especies vegetales recolectadas en las excretas de A. lituratus y C. perspicillata pertenecientes a las familias Solanaceae, Melastomataceae y Piperaceae (plantas pioneras en sitios abiertos, claros y acahuales; Fleming, 1988), así como las especies persistentes de las familias Moraceae y Myrtaceae muestran que ambas especies de quirópteros son importantes dentro de la colonización temprana de plantas pioneras, y que posiblemente desempeñan un papel en el establecimiento de especies arbóreas persistentes en sitios en sucesión.

Las especies de plantas encontradas con mayor abundancia en las excretas de los murciélagos estudiados corresponden a la categoría pionera. Esto indica que tanto S. lilium como C. perspicillata y A. lituratus son especies importantes para la dispersión de semillas pertenecientes a esa categoría sucesional, participando potencialmente en la regeneración de sitios abiertos (Charles–Dominique, 1986). Las especies consumidas con mayor frecuencia son: C. peltata, S. americanum, Clidemia sp., P. hispidum y P. auritum, las cuales fueron un recurso disponible para los murciélagos frugívoros durante ambas épocas del año. Las semillas de los frutos consumidos de manera frecuente por las 3 especies de quirópteros en ambas localidades de estudio fueron P. hispidum y C. peltata, lo que indica que pueden constituir un recurso consumido de manera habitual durante todo el año en la selva lacandona, además de ser especies vegetales comúnmente dispersadas por murciélagos en acahuales dentro de la selva lacandona (Huerta, 2003).

La especie P. hispidum es un arbusto que se desarrolla al nivel del subdosel en zonas perturbadas, como claros y acahuales. Es una especie pionera que se establece y perdura en tiempos posteriores de regeneración, y hay registros de que se encuentra disponible en los acahuales durante todo el año (Huerta, 2003). Por otro lado, C. peltata es un árbol pionero que se desarrolla hasta alcanzar el nivel del dosel, y se puede encontrar tanto en acahuales como dentro de zonas de selva madura, ya que se establece en etapas tempranas. Diversos estudios demuestran la importancia de Cecropia como especialista en colonizar claros y favorecer la regeneración natural en zonas perturbadas (Medellín y Gaona, 1999).

Existe una asociación entre las especies de las que consumen las 3 especies de murciélagos con la localidad y época del año; A. lituratus y C. perspicillata forrajean en sitios distintos a lo largo del año; en la época seca lo hacen dentro de la reserva, mientras que en la época lluviosa realizan su búsqueda de alimento en el ejido; no así S. lilium, que realiza su búsqueda de alimento en el ejido durante todo el año, y en raras ocasiones se le capturó en sitios conservados. Se ha determinado que esto se debe a diversos factores, tales como la fidelidad al territorio de forrajeo o la disponibilidad de alimento, lo cual lleva a los murciélagos a utilizar una zona con mayor frecuencia en ciertas temporadas del año (Fleming, 1988).

Se sugiere que las especies de murciélagos frugívoros consideradas en el presente estudio, abundantes en la zona, constituyen un factor de movilidad de semillas dentro de la selva lacandona, dispersando semillas pioneras y persistentes diferencialmente. Aunado a ello, es posible que la proximidad del área conservada (REBIMA) con las zonas que están sujetas a deforestación constituya un factor importante en el proceso de colonización y regeneración de la vegetación en esta región (Guariguata y Ostertag, 2002).

Agradecemos a los pobladores del Ejido Playón de la Gloria las facilidades brindadas durante este estudio. A Edmundo Huerta, quien colaboró en la identificación de semillas, y a Esteban Sánchez y Jorge Bolaños, por su ayuda en el trabajo de campo. A los programas de apoyo de maestría PATM y PIFOP de ECOSUR, otorgados al primer autor. Dos revisores anónimos mejoraron sustancialmente este manuscrito.

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