Calidad bacteriológica de leche cruda de cabra producida en Miravalles, Puebla

Bacteriological quality goat raw milk produced in Miravalles, Puebla

R. Morales-Pablo¹, D.A. Avalos de la Cruz², G. Leyva-Ruelas³ y Ma. C. Ybarra-Moncada^3*

¹ Depto. de Graduados e Investigación en Alimentos, ENCB-IPN, Prolongación de Carpio y Plan de Ayala S/N. Col. Santo Tomás. CP, 11340, México, D.F.

³ Depto. de Enseñanza e Investigación de Ing. Agroindustrial. Universidad Autónoma Chapingo. Km 38.5 Carretera México-Texcoco. Chapingo, México, C.P. 56230. *Autora para la correspondencia. E-mail: ycydrive@gmail.com Tel: (595) 95 2 15 00. Ext. 5302

Recibido 22 de Junio 2011
Aceptado 13 de Septiembre 2011

Resumen

En la presente investigación se determinó la presencia de Bacterias Mesófilas Aerobias (BMA); Bacterias Coliformes Totales (BCT); Bacterias Coliformes Fecales (BCF) y Salmonella, como indicadores microbiológicos para evaluar las buenas practicas de manejo (BPM) y de higiene (BPH), durante el proceso de producción de leche cruda de cabra. Las muestras de leche se colectaron semanalmente de hatos ganaderos en Miravalles, Oriental, Puebla. Se eligieron 10 productores de leche al azar de un total de 55, incluyendo dos modalidades de manejo: pastoreo y estabulado. Los datos fueron analizados mediante análisis de varianza, la prueba de Kruskal-Wallis y análisis por conglomerados. Todas las muestras de leche cruda de cabra, cumplieron con la norma 92/46/EEC y la NMX-F-COFOCALEC-007, respecto al número de BMA, sin embargo, el 50%de las muestras de leche excedieron los límites microbiológicos establecidos para BCT y BCF (NOM-243-SSA1-2010). Estos resultados correspondieron a muestras de leche provenientes de cabras bajo manejo estabulado. En contraste, las muestras que cumplieron satisfactoriamente las normas, fueron para hatos ganaderos en pastoreo con un número menor de cabezas. Finalmente, no se detectó Salmonella en las muestras de leche cruda.

Palabras clave: indicadores microbiológicos, leche cruda de cabra, contaminación de leche.

In this study we determined the presence of Mesophilic Aerobic Bacteria (MAB), Total Coliform Bacteria (TCB) Fecal Coliform Bacteria (FCB) and the pathogen Salmonella. All of them were used as microbiological indicators to evaluate the best management practices and sanitation during the production process of raw goat's milk. Milk samples were collected aseptically, each week, from cattle ranches in Miravalle Oriental, Puebla. Ten out of fifty five farmers were randomly selected. They used two types of management; grazing and feedlot. The data collected were analyzed by Analys-s of Variance, the Nonparametric test of Kruskal-Wdlis and (Cluster Analysis. All samples of raw goat milk: met the standards 92/46/EEC and NMX-F-COFOCALEC-2007, with respect; to the MAB. However, 50% of milk samples exceeded the microbiological limits established for TCB and FCB (NOM-243-SSA1-2010). These resulCs were for milk: samples from goats with feedlot management. In contrast, all samples successfully met these standards when collected from cattle herds that were grazed as did smaller heads. Finally, Salmonella was not detected in any sample of the raw milk.

Keywords: microbiological indicators, raw goats milk, contamination of milk.

1 Introducción

La caprinocultura ha demostrado tener un gran valor para el desarrollo económico y social de poblaciones rurales desfavorecidas. A pesar de ello, no existe información precisa sobre esta actividad en la mayoría de los países en desarrollo. Las dos últimas décadas han sido un desafío, especialmente en los aspectos de investigación, desarrollo tecnológico y socioeconómico (Boyazoglu y col., 2005). El pastoreo de cabras se cree que inicio en las montañas de Irán y es una actividad que ha venido evolucionando desde hace unos 10000 años, por lo que estas especies son consideradas de las más antiguas desde el punto de vista de domesticación (Haenlein, 2007). La leche de cabra siguió desempeñando un papel importante en la nutrición humana hasta la civilización moderna (Hatziminaoglou y Boyazoglu, 2004). Los beneficios nutricionales al consumir leche de cabra extienden su importancia dado que evitan una serie de problemas de salud en personas adultas e infantes, principalmente alergias ocasionadas por tomar leche de vaca (Haenlein, 2004). El consumo de leche fresca es común en África y Asia donde se concentra el 92% de la producción caprina mundial, la leche de cabra se industrializa como queso en Francia, España, Grecia e Italia y como leche acida y fermentada en Irán (Arbiza y Aguirre, 2001).

La producción de leche de cabra en México proviene principalmente de pequenas explotaciones que son un complemento a las actividades agropecuarias principales. Actualmente, México estima su población caprina en 9 millones de cabezas, ocupando el décimo sexto lugar mundial y segundo en Latinoamérica, con una producción de leche de 168,000 toneladas. Las mayores concentraciones de caprinos se encuentran en Oaxaca, Puebla, Guerrero, Zacatecas, Coahuila y San Luis Potosí (SIAP, 2008).

El destino de la leche es la producción de queso, cajeta y dulces, principalmente. En la mayoría de las regiones del país, el queso artesanal de cabra se elabora con leche cruda.

La leche cruda es un medio propicio para el crecimiento de microorganismos (Haridy, 1992). Aunado a esto, la microflora tiene gran influencia sobre la calidad de la leche cruda (Rodrigues y col., 2006). Sin embargo, diversos estudios demuestran que los factores principales, responsables de los casos o brotes de intoxicación por alimentos se deben al manejo deficiente de ellos (Vittori y col., 2008). La frecuencia de brotes de intoxicación asociados al consumo de leche cruda o sus derivados ha puesto de manifiesto la importancia de evaluar las condiciones de ordeña, transporte y procesamiento de la leche. Diversos microorganismos se han asociado a brotes, siendo Salmonella spp., el microorganismo con mayor frecuencia, debido a los diversos reservorios que posee (Ekici y col., 2004).

Así mismo, las toxiinfecciones alimentarias, consideradas enfermedades de transmisión alimentaria, son producidas por ingerir alimentos contaminados por agentes biológicos: bacterias, virus y parásitos (Martínez, 2002). De ahí que estas infecciones se transmitan al consumir leche y productos lácteos elaborados a partir de leche cruda de cabra (Leedom, 2006).

Se espera que la leche cruda de cabra de la región de Miravalles, debido a la carencia de buenas prácticas de manejo e higiene, no cumpla con las normas oficiales mexicanas e internacionales, por lo tanto, el objetivo del presente estudio fue evaluar la calidad microbiológica de la leche cruda de cabra en función de la presencia de Bacterias Mesófilas Aerobias, Coliformes Totales, Fecales y patógenas como Salmonella spp., dado que estos microorganismos son indicadores de gran importancia en el control microbiológico de la calidad sanitaria de productos alimentarios.

2 Materiales y métodos

2.1 Origen de las muestras

Las muestras de leche de cabra se colectaron de rebaños caprinos pertenecientes a la localidad de Miravalles, Puebla, que se ubica en 19° 22' latitud norte y 97° 37' longitud oeste y 2360 msnm; tiene una superficie de 298.52 km²; esta situada a 90 km de la ciudad de Puebla y tiene 1075 habitantes. Su clima es semiseco-templado con lluvias en verano y escasas a lo largo del año y clima templado-subhúmedo con lluvias en verano (INEGI, 2010).

2.2 Colección y transporte de las muestras

Las muestras de leche se tomaron de rebaños pertenecientes a 10 productores de la región (Miravalles). Estos productores se seleccionaron al azar de un total de 55. Las muestras se extrajeron asépticamente de tanques de almacenamiento. La cantidad de muestra fue de 200 mL y se depositaron en frascos de vidrio estériles. El transporte de las mismas se hizo a una temperatura de 5 ^°C para su posterior análisis de laboratorio como lo indica la NOM-109-SSA1-1994.

2.3 Diseño de tratamientos

El experimento incluyó 10 tratamientos. Cada productor seleccionado se consideró como un tratamiento, se realizaron 5 repeticiones por tratamiento, resultando 50 unidades experimentales de acuerdo a lo especificado en la norma 92/46/EEC (Forsythe, 2000). Se consideró el tipo de manejo (pastoreo y estabulado) y número de cabras por productor. El diseño experimental utilizado fue un diseño completamente al azar. La Tabla 1 muestra las características de los tratamientos implementados en el diseño experimental.

Las variables de respuesta evaluadas fueron: Cuenta de Bacterias Mesófilas Aerobias (BMA), Bacterias Coliformes Totales (BCT), Bacterias Coliformes Fecales (BCF) y detección de Salmonella. Dada la estructura del experimento se implemento un diseño completamente al azar (DCA), con 10 tratamientos y 5 repeticiones. La variable respuesta BMA se analizo mediante el modelo lineal Ec. (1) de un diseño completamente al azar (Montgomery, 2008):

donde:

Y_ij: respuesta de la j-ésima unidad experimental con el tratamiento i-ésimo.

μ: media general.

τ_i: efecto del i-esimo tratamiento, i = 1,...,10.

ε_ij: error experimental en la j-esima unidad experimental del i-esimo tratamiento, ε_ij ~N(0,σ²).

Para comparar las medias de tratamientos se realizó la prueba de comparaciones múltiples de Tukey (α = 0.05). Las variables respuesta BCT y BCF se analizaron con la prueba de Kruskal-Wallis que corresponde a un esquema completamente al azar no paramétrico. Las medias de tratamientos fueron comparadas mediante el método de Dunn, apropiado cuando solamente se prueban hipótesis planeadas (Conover, 1999). Por lo tanto, el tratamiento que mostró los valores más elevados en las variables respuesta evaluadas se designó tratamiento control, contra el cual se comparan los otros nueve tratamientos. La variable Salmonella, sólo se evaluó con la presencia o ausencia en 25 mL de leche de acuerdo a la Norma Oficial Mexicana NOM-243-SSA1-2010.

2.4 Análisis microbiológico de las muestras

El análisis microbiológico se efectuó en el mes de octubre de 2009 y las variables analizadas para conocer la calidad sanitaria de la leche y el nivel de riesgo de la misma fueron las que se describen en las secciones 2.5 a 2.8.

2.5 Cuantificación de Bacterias Mesófilas Aerobias (BMA)

Para la determinación de BMA se tomaron 25 mL de leche de cabra y se diluyeron en 225 mL de agua peptonada estéril al 0.1%, para cada una de las repeticiones de ios tratamientos analizados. Posteriormente, se efectuaron las diluciones 10^-1, 10^-2 y 10^-3 que se inocularon por vaciado en placas con agar para métodos estándar (BD bioxon®). Enseguida se incubaron por 24 a 48 horas a 37 °C. Los resultados se expresan en Unidades Formadoras de Colonias por mililitro (UFC mL^-1) de acuerdo a la NOM-092-SSA1-1994.

2.6 Cuantificación de Bacterias Coliformes Totales (BCT)

En la prueba presuntiva de coliformes totales, se inocularon las diluciones 10^-1, 10^-2 y 10^-3 en caldo lauril sulfato de sodio con el sustrato específico 4-metilumbelliferyl-beta-D-glucurónido MUG, (BD bioxon®R ). La incubación fue a 37 ºC por 24 a 48 horas. La reacción positiva en esta etapa presuntiva se caracteriza por el desprendimiento de gas en la campana Durham. Se realizó una prueba confirmativa a los tubos positivos, inoculándolos en caldo bilis verde brillante (BD bioxon®), y se incubo a 37 ºC durante 24 a 48 horas. Los resultados se reportaron como NMP mL^-1 como lo indica la NOM-112-SSA1-1994.

2.7 Cuantificación de Bacterias Coliformes Fecales (BCF)

Para la Cuantificación de BCF se sembraron mediante asadas tubos con caldo E.C. (Merck®), a partir de los tubos positivos (producción de gas) de lauril sulfato de sodio con MUG (BD bioxon®). Los cultivos se incubaron a 44.5 ^°C por 24-48 horas en un incubador para coliformes (Precisión® ). El NMP mL^-1 de celulas de E. coli se calculó en las tablas correspondientes (NOM-112-SSA1-1994).

Adicionalmente, de los tubos positivos de caldo E.C., se sembraron placas con medio de CHROMagar (BBL^TM) exclusivo para E. coli, con el propósito de confirmar la morfología colonial y microscopica (Tinción de Gram) de este microorganismo.

La detección de Salmonella se realizó de acuerdo a la metodología planteada en la NOM-243-SSA1-2010. Esta metodología se describe a continuación:

2.8.1 Preenriquecimiento

Para la fase de preenriquecimiento se tomaron 25 mL de muestra y se mezclaron con 225 mL de caldo lactosado (BD Bioxon®) y se incubo a 37 °C por 24-48 horas.

2.8.2 Enriquecimiento

Del cultivo de la fase de preenriquecimiento se tomaron volumenes de 1.0 mL para inocular tubos con caldo tetrationato (Difco®R ) y caldo selenito cistina (Difco®R ) para la fase de enriquecimiento selectivo. Los cultivos se incubaron a 37 ^°C por 24-48 horas.

2.8.3 Aislamiento

Para el aislamiento de Salmonella se tomaron muestras de los cultivos de caldo tetrationato (Difco®R ) y caldo selenito cistina (Difco®) y se sembraron mediante estría en placas con agar sulfito bismuto (Difco®), agar xld (Difco®), agar enterico hektoen (Difco®) y CHROMagar (BBL^TM) para Salmonella. Estos cultivos se incubaron a 37 °C por 24 horas, posterior a este tiempo se analizaron las características coloniales típicas para Salmonella, así como las características microscópicas mediante la tinción de Gram.

2.8.4 Identificación bioquímica

De las colonias sospechosas de Salmonella que crecieron en los medios selectivos de aislamiento, agar sulfito bismuto (Difco®), xld (Difco®), enterico hektoen (Difco®) y CHROMagar (BBL^TM) (Difco®R ), se inocularon por triplicado tubos con agar triple azucar y hierro (Difco®) y tubos con agar lisina hierro (Difco®) para la identificación bioquímica de Salmonella. Los cultivos inoculados se incubaron a 37 ^°C por 24 horas, después de este tiempo, se revisaron los tubos para establecer el resultado de estas pruebas.

3 Resultados y discusión

3.1 Bacterias mesófilas aerobias (BMA)

La prueba de Tukey (α = 0.05) mostro diferencias significativas entre los efectos de los tratamientos, considerando la variable BMA (Tabla 2). Los resultados muestran cuentas elevadas de estas bacterias en las muestras de leche de cabra. Las normas oficiales mexicanas e internacionales no contemplan referencia alguna sobre límites microbiológicos para leche de cabra, sin embargo, para efectos prácticos, estos resultados se comparan con lo especificado por normas establecidas en la Comunidad Económica Europea (92/46/EEC) y la NMX-F-COFOCALEC-2007 para leche cruda, encontrando que todas las muestras de leche de cabra analizadas, no excedieron los límites microbiológicos (5 x 10⁴ UFC mL^-1 y 1 x 10⁵ UFC mL^-1, respectivamente).

Las muestras de leche cruda de cabra de los tratamientos 1, 3, y 5 (grupo 1), presentaron menor cantidad de BMA que las muestras de leche de los tratamientos; 2, 4, 6, 7, 8, 9 y 10 (grupo 2), donde el promedio de BMA para leche cruda del primer grupo fue de 297.3 UFC mL^-1 y para el segundo grupo fue de 566.5 UFC mL^-1. El grupo 1 de productores de leche se caracterizó porque el sistema de explotación de ganado caprino fue de pastoreo y en promedio tenían menor número de cabezas. La mayor parte de los tratamientos del grupo 2, a excepción del 2 y 4, manejaba el ganado estabulado, con mayor número de cabezas. Lo anterior, podría explicar los resultados reportados para BMA, ya que productores que manejan el ganado en pastoreo y con menor número de cabras, tienen mejores medidas de higiene durante la ordeña y manipulación de la leche, tales como: limpieza de utensilios y equipo de ordeña, lavado de las ubres antes de la ordeña, limpieza del área de ordeña, entre otras, no obstante, esta forma de manejo no todos los productores la practican, requiriéndose mayor comunicación y capacitación para difundir la importancia de las BPM y BPH de la leche de cabra. Se esperaría que la calidad sanitaria de la leche de cabra de los productores que manejan el ganado estabulado fuera mejor que la leche de aquellos cuyo manejo es de pastoreo. Sin embargo, las altas cuentas de BMA en leche cruda de los primeros productores, pueden explicarse porque el sistema de manejo de cabras estabulado es de reciente introducción en la región de estudio, observándose un desconocimiento de dicho sistema por parte de los productores, aunado a un elevado número de cabezas en el hato, que dificulta la implementación apropiada de BPH. Al garantizar que en la parte de producción de la materia prima las BPH estén bien implementadas, asegura que los productos derivados como el queso, cumplan con las normas oficiales a pesar de que se elaboran con leche sin pasteurizar.

El promedio de BMA mL^-1 encontrado en los tratamientos evaluados en esta investigacióon, esta muy por debajo a lo reportado por Roman y col. (2003), de 3.6 x 10⁷ UFC mL^-1 para leche almacenada en frío. De la misma manera, en su estudio de caracterización fisicoquímica y microbiológica de la leche de cabra, Ludeña y col. (2006) reportaron 3.8 x 10⁴ UFC mL^-1 de BMA. Martínez y col. (2002) reportaron que el promedio de BMA en todas las muestras analizadas fue de 656 UFC mL^-1 en un grupo de rebaños caprinos lecheros en Valencia, encontrando que estos relativos bajos recuentos también podría deberse a que en las citadas explotaciones existe una elevada proporción de animales de primer parto (alrededor del 30-35%). De acuerdo a las investigaciones antes citadas, se observa que existe una diferencia con respecto a los valores obtenidos en este estudio. Martínez y col. (2002) atribuyen un recuento elevado de BMA a factores como: la época de muestreo, edad, raza, sistema de manejo y número de cabras por productor. Estos mismos autores mencionan que los bajos recuentos de BMA podrían deberse a que en la fase de producción de leche, un alto número de cabras están al final de la lactación, que influye en las bajas cuentas de BMA.

3.2 Bacterias Coliformes Totales (BCT)

La prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis mostro diferencias estadísticas significativas entre los efectos de los tratamientos para la variable BCT (α = 0.05). El 50% de las muestras (tratamientos del 1 al 5) cumplio con la NOM-243-SSA1-2010 para esta variable. Las muestras de leche del tratamiento 8, presentaron el mayor contenido de BCT con 210 NMP mL^-1 (Tabla 3). El productor que corresponde a este tratamiento maneja un sistema estabulado y posee el mayor número de cabras. Sin embargo, se ha establecido que la presencia de un número elevado de BCT constituye una evidencia de inadecuado manejo higiénico-sanitario de la leche, además de ser indicativo de la probable presencia de cepas patógenas (Higgins y col., 2007). No obstante, Silanikove y col. (2010), mencionan que recuentos elevados de BMA, BCT y bacterias psicrotrofas revelan que la leche puede ser una fuente de transmisión de enfermedades alimenticias. Estos autores recomiendan que mediante el establecimiento de un programa de prevención eficaz que determine BMA y BCT posterior a la ordeña, puede disminuirse el riesgo de contraer enfermedades al consumir productos derivados de la leche de cabra.

3.3 Bacterias Coliformes Fecales (BCF)

Con relación a la variable coliformes fecales en las muestras de leche cruda, el análisis estadístico mostro diferencias significativas entre los efectos de tratamientos (α = 0.05), como se muestra en la (Tabla 4). El 50% de las muestras de leche cruda de cabra analizadas no cumplieron con la norma (NOM-243-SSA1-2010) para esta variable. Las muestras sobrepasaron los límites microbiológicos de la norma correspondiente a productores del grupo 2, coincidiendo con el comportamiento descrito antes para las variables de BMA y BCT. La NOM-243-SSA1-2010 establece el límite máximo de BCF en leche cruda utilizada como materia prima para la elaboración de quesos < 3 NMP mL^-1, límite microbiológico que fue superado por las muestras de los productores del grupo 2 en esta investigación. Romero-Castillo y col. (2009) reportaron recuentos elevados de BCF en el 80% de sus tratamientos, los cuales fueron elaborados con leche de vaca sin pasteurizar, indicando que la presencia de estos microorganismos patógenos fue causada por carencia de BPH en las instalaciones, equipo, personal insumos.

Las muestras de leche de cabra con contaminación fecal se caracterizaron por tener un sistema de explotación estabulado así como rebaños numerosos (40 y 120 cabras), comparado con el promedio de cabezas en las explotaciones de la comunidad. Al respecto, García y col. (2009), al determinar la calidad bacteriológica de la leche de cabra mencionan que durante la identificación de BCF observaron que Escherichia coli fue la bacteria predominante (40%). La mayoría de las cepas de E. coli son inofensivas y viven en el intestino de animales y humanos sanos (Higgins y col., 2007), no obstante, algunas cepas producen infecciones severas, por ello, el Centro para Prevención y Control de Enfermedades reconocen a las enfermedades producidas por E. coli como emergentes transmitidas por algunos alimentos (Allerberger y col., 2001). Así mismo, Araya y col. (2008), en su estudio de evaluación bacteriológica de la leche y queso de cabra, reportan la presencia de BCF mayores a 1 x 10⁵ UFC mL^-1 para una muestra de leche cruda, indicando que solo el 24% de las muestras fue negativo, valores que son superiores a lo reportado en la normativa establecida por el Reglamento Centroamericano de Criterios Microbiológicos de los Alimentos Procesados, que establece un valor máximo permitido para coliformes totales de 5.0x 10² UFC g^-1 y de 1.0 x 10² UFC g^-1 para coliformes fecales. En contraste Monsalve y González (2005), encontraron valores de 1.2 x 10³ UFC mL^-1 de BCF en leche cruda, señalando que esta carga microbiana se debio a que no existieron las condiciones higienicas necesarias en la recolección de las muestras. Sin embargo, diversos informes mencionan que los brotes de intoxicación relacionados con el consumo de leche cruda de cabra, son provocados por agentes patógenos, señalando a E. coli como el principal (Espie y col., 2006) incluyendo a BCF que producen la toxina Shiga (Cortes y col., 2005; Muehlherr y col., 2003; Picozzi y col., 2005), además de Salmonella (Desenclos y col. ,1996).

3.4 Salmonella

Los resultados mostraron la ausencia de Salmonella en todas las muestras de leche cruda de cabra y al comprobar la morfología celular y la respuesta a la tinción de Gram, se encontró que estas características no correspondieron para este microorganismo patógeno. Adicionalmente, a los medios comunes agar sulfito bismuto (Difco®), xld (Difco®), enterico hektoen (Difco®), para el aislamiento de Salmonella, se probó el crecimiento de esta bacteria en medio de CHROMagar (BBL^TM), donde las características coloniales no correspondieron a Salmonella.

La NOM-243-SSA1-2010, indica que las muestras no deben tener Salmonella para leche pasteurizada y deshidratada. Las muestras evaluadas en este estudio no presentaron este microorganismo patógeno. Resultados similares fueron reportados por Araya y col. (2008), en su estudio realizado en leche y queso de cabra comercializado en San José, Costa Rica. Adicionalmente, Morgan y col. (2003), al determinar las características microbiológicas y bioquímicas de leche de cabra, reportan una calidad microbiológica baja, sin embargo, indican la ausencia de Salmonella en todas las muestras analizadas. Por otro lado, Franco y col. (2002), señalan la ausencia de Salmonella, no obstante confirman que histeria monocytogenes puede estar presente en la leche cruda de cabra, y disminuir durante la elaboración de quesos especialmente en la etapa de maduración.

Para que los productores de leche caprina con un sistema de manejo estabulado sean competitivos y puedan satisfacer una demanda doméstica y comercial, deben encaminar sus esfuerzos al mejoramiento continuo de la calidad e inocuidad de la leche cruda de cabra.

Conclusiones

Todas las muestras de leche cruda de cabra, cumplieron con la norma 92/46/EEC y NMX-F-COFOCALEC-2007, en lo que se refiere al número de BMA, sin embargo, el número de BCT y BCF excedieron ampliamente los límites microbiológicos establecidos en la norma mexicana (NOM-243-SSA1-2010). Estos resultados muestran deficiencias sanitarias en el proceso de ordeña y manejo de la leche de cabra. Por otro lado, no se detectó la presencia de Salmonella en la totalidad de las muestras.

Se observaron diferencias en la calidad sanitaria de la leche, en función al número de cabras de cada productor y el sistema del manejo del ganado (estabulado y pastoreo). La calidad sanitaria de la leche cruda de cabra fue mejor en productores con menor número de cabras y sistema de explotación de pastoreo.

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