Evaluación del estado físico de la tortuga blanca, Dermatemys mawii, bajo condiciones de cautiverio en Tabasco, México

Physical examination of Central American river turtle, Dermatemys mawii, in captivity in Tabasco, Mexico

Judith A. Rangel-Mendoza^1,2*, Manuel Weber²

¹ División Académica de Ciencias Biológicas. Universidad Juárez Autónoma de Tabasco. 86039. Carretera Villahermosa-Cárdenas s/n, Km 0.5. Entronque a Bosques de Saloya. Centro, Tabasco, México. *Autor responsable (judith.rangel@ujat.mx).

Recibido: febrero, 2014.
Aprobado: abril, 2015.

Resumen

La tortuga blanca, Dermatemys mawii, es una especie en peligro de extinción cuyas poblaciones silvestres han disminuido drásticamente. Por lo tanto, se manejan grupos de tortugas en cautiverio con fines de reproducción para su aprovechamiento sostenible y programas de liberación al medio natural. Sin embargo, las tortugas silvestres cautivas parecen mostrar mala condición. Por esta razón, los objetivos de este estudio fueron evaluar el estado físico de 90 tortugas blancas en cautiverio en tres granjas en el estado de Tabasco, México, determinar las variables de la calidad del agua de los estanques donde están las tortugas y conocer los métodos de manejo a través de entrevistas al personal encargado de su cuidado. En cada granja se analizó un grupo de 30 tortugas, se evaluó con detalle la apariencia externa y se determinó la frecuencia de condiciones físicas por grupo. Las medidas corporales de las tortugas se compararon entre sitios mediante análisis de Kruskal-Wallis y la relación entre peso/talla de cada grupo se analizó a través de ANDEVA (p≤0.05). La prevalencia de condiciones físicas externas se contrastó entre granjas. Las variables de la calidad del agua se compararon con valores de referencia. Las tortugas en las tres granjas mostraron lesiones frecuentes en el caparazón y plastrón, y signos de deshidratación. La calidad del agua en los estanques fue mala, con transparencia baja (<0.5 m), concentraciones excesivas de nitrógeno amoniacal (>0.5 mg L^-1), valores altos de DBO5 (>20 mg L^-1), sólidos suspendidos totales (>30 mg L^-1), y cantidad alta de bacterias coliformes (>1000 NMP 100 mL^-1). El análisis de los resultados sugiere que las lesiones físicas de las tortugas pueden estar relacionadas con condiciones inadecuadas de manejo, como densidad excesiva de tortugas y falta de tratamiento del agua de los estanques.

Palabras clave: Calidad del agua, salud, conservación ex situ, Dermatemys mawii, manejo.

Abstract

Key words: Water quality, health, ex situ conservation, Dermatemys mawii, management.

INTRODUCCIÓN

El manejo en cautiverio es una estrategia para la conservación de muchas especies. Una crianza en cautiverio exitosa requiere integrar principios de manejo de calidad alta, cuidado sanitario, manejo genético y consideraciones especiales para poblaciones pequeñas (Syed et al., 2007). La crianza de tortugas con fines de producción comercial es empleada para la venta de mascotas, carne para consumo o productos decorativos (Wood, 1991).

En la literatura revisada hubo pocos artículos acerca de técnicas y resultados de la crianza de tortugas bajo condiciones artificiales, pero sí existen guías para la cría de la hicotea colombiana, Trachemys scripta callirostris (De la Ossa y Riaño, 1999) y para el chopontil mexicano, Claudius angustatus (Aguirre et al., 2002). Para tortugas marinas hay protocolos de crianza en cautiverio muy avanzados que detallan la infraestructura, agua, manejo de crías, alimentación, densidades de manejo y limpieza (Higgins, 2003).

En México, la tortuga blanca (Dermatemys mawii) merece particular atención porque la estrategia de conservación involucra iniciativas para su crianza en cautiverio. Oficialmente, 14 criaderos registrados en México manejan la especie (CONABIO-DGVS-CONANP, 2009), y están formalmente registrados ante la autoridad ambiental mexicana, la Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMAR-NAT), bajo la figura de Unidad de Manejo para la Conservación de Vida Silvestre (UMA, Diario Oficial de la Federación, 2000).

La tortuga blanca es una especie dulceacuícola distribuida naturalmente en el sur de México, Guatemala y Belice (Vogt et al., 2011). Sus poblaciones silvestres se han reducido considerablemente debido principalmente a su caza para consumo y por la modificación de su hábitat (Polisar y Horwich, 1994; CITES, 2005). Dermatemys mawii está catalogada en peligro de extinción según la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 (SEMARNAT, 2010), por lo cual hay una veda permanente para su captura en México. En el ámbito internacional, este quelonio está en la lista mundial de las 25 especies de tortugas terrestres y de agua dulce con mayor amenaza de desaparición por TCC (2011). Desde 1982, está en el Apéndice II por la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES, 2005), y en la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN en la categoría "En Peligro Crítico de Extinción" (Critically Endangered: CR) (IUCN, 2013).

Los métodos de manejo para la crianza de D. mawii provienen de la experiencia de los pobladores rurales locales y de los criadores en granjas, pero muy poco de la investigación científica. Los resultados de las iniciativas para la crianza en cautiverio de la especie no están documentados, pero se reconoce que D. mawii se reproduce en cautiverio aunque sus condiciones de salud no son óptimas (Rangel et al., 2009). La viabilidad de estas poblaciones para usarlas en planes de recuperación de poblaciones silvestres es cuestionable (Syed et al., 2007).

Por tanto, el objetivo de este estudio fue evaluar el estado físico de D. mawii y del ambiente donde se mantienen colonias de tortugas en tres granjas del estado de Tabasco, México, tomando en cuenta aspectos del manejo que pueden afectar la condición de las tortugas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Sitios de estudio

Este estudio se realizó en mayo del 2011 en tres granjas, que reunían las colonias más numerosas de tortuga blanca en cautiverio en el estado de Tabasco: Granja de tortugas del Gobierno del estado de Tabasco (GOB, 18° 00' N, 93° 02' O), Granja de tortugas Arca de Noé (NOE, 18° 2' N, 92° 56' O) y Granja de tortugas Arroyo Tabasquillo (TAB, 18° 18' N, 92° 47' O).

Evaluación de las tortugas

Treinta tortugas D. mawii fueron evaluadas en cada granja, 90 en total (9 machos y 81 hembras). Las tortugas estaban confinadas en un solo estanque rústico, excavado en la tierra, con diferentes dimensiones: 40X20 m en GOB, 25X18 m en TAB y 20X14 m en NOE. Cada tortuga se identificó con un sistema de marcaje (homogéneo para todas las granjas evaluadas) basado en la combinación de muescas en las escamas marginales del caparazón, adaptado del método sugerido por Cagle (1939).

Las tortugas se obtuvieron mediante arrastre con paño de pesca en cada estanque, el mismo día o el anterior a la fecha de evaluación. La evaluación consistió en: 1) anamnesis (o historia clínica) para recopilar información sobre antecedentes de manejo y enfermedades en las tortugas; 2) un examen físico individual de la biometría corporal, esto es peso (kg) y largo recto del caparazón (LRC, cm), así como datos básicos de identificación de cada tortuga y antecedentes. Además se evaluó condiciones externas de la cabeza, caparazón, extremidades y cloaca, comportamiento, postura y ectoparásitos.

Calidad del agua

Un día antes de recolectar las tortugas se tomó una muestra de agua del estanque, entre 11:00 y 13:00 h, a 0.5 m de profundidad. Luego se tomaron datos de la temperatura del agua y oxígeno disuelto con un medidor multiparamétrico (YSI Model 55^®), y pH con un potenciómetro (pH Waterproof Tester HI 98127-Hanna Instruments^®). Las muestras de agua se trasladaron refrigeradas al laboratorio de Análisis Fisicoquímicos de la División Académica de Ciencias Biológicas de la Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, donde se midieron variables de la calidad del agua: sólidos suspendidos totales (método NMX-AA-034-SCFI-2001), nitratos (método NMX-AA-034-SCFI-2001), nitritos (método colorimétrico; De la Lanza-Espino and Hernández-Pulido, 1998), nitrógeno amoniacal (método 4500-NH₃ APHA - sal de fenol), fosfatos (método 4500-NH₃ APHA - cloruro estañoso), demanda bioquímica de oxígeno (DBO₅) (método NMX-AA-028-SCFI-2001) y coliformes totales y fecales (método PROY-NMX-AA-042/1-SCFI-2008). En NOE el estanque era de reciente construcción y pocos días antes las tortugas fueron trasladadas a ese estanque.

Además, en cada granja se hizo un recorrido para observar la infraestructura y las condiciones del entorno en el cual las tortugas son manejadas, así como entrevistas estructuradas y semiestructuradas al responsable técnico de la UMA y los operarios encargados del manejo directo de las tortugas. Las preguntas fueron para indagar: condiciones de las tortugas, infraestructura y ambiente, medidas sanitarias, alimentación, y administración. No se incluyeron aspectos de reproducción.

El peso y LRC de las tortugas evaluadas se compararon entre sitios de estudio mediante pruebas no paramétricas de Kruskal-Wallis (Estadístico H). Con la relación entre peso y LRC se analizaron las diferencias en la condición corporal (Blakey y Kirkwood, 1995) entre las colonias de tortugas manejadas en cada granja. Para tal fin, las líneas de regresión entre los logaritmos decimales del peso (kg) y LRC (mm) de cada sitio de estudio se compararon mediante pruebas de ANDEVA simple que analizaron las diferencias entre pendientes y sitios de corte entre líneas de regresión. La prevalencia (individuos afectados/total de la población) de condiciones físicas externas se determinó para cada sitio, y se comparó entre granjas.

Las variables de la calidad del agua de cada sitio de estudio se contrastaron con los valores de referencia para sistemas acuícolas de agua dulce y los lineamientos para la protección de la vida acuática en aguas dulces y humedales contenidos en las "disposiciones aplicables en materia de aguas nacionales" de la Ley Federal en Materia de Derechos (LFD-DAMAN) (CONAGUA, 2009), así como con aspectos sobre la calidad del hábitat de D. mawii en el medio silvestre (Zenteno et al., 2010). Los análisis estadísticos se realizaron con Statgraphics Plus Versión 5.1. (2000) y con p≤0.05.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Evaluación de las tortugas

Las tortugas evaluadas fueron adultas (LRC>35 cm) o subadultas. En GOB, las tortugas presentaron promedios de peso 4.9±2.3 kg, y LRC 32.8±53.7 cm; en NOE sus medidas fueron 5.4±1.5 kg y 33.1±28.7 cm de LRC; y en TAB, el peso fue 5.3±1.7 kg, y su LRC 33.0±49.1 cm. El peso de las tortugas no varió entre granjas (H = 1.3; p = 0.52) ni su LRC (H = 0.04; p = 0.98).

La pendiente de las líneas de regresión entre el peso y LRC de las tortugas de cada granja no fue diferente (F= 2.72; p= 0.07) aunque sí lo fue en el intercepto del eje X (F= 4.78; p= 0.0109), lo cual indica diferencias en la relación masa corporal/longitud entre las tortugas; y GOB fue diferente a TAB y NOE (Figura 1).

La anamnesis no mostró antecedentes importantes sobre enfermedades recientes, cambios en la dieta o situaciones inesperadas en el comportamiento de las tortugas. Las tortugas son alimentados con dietas pélets para peces (extruidas y flotantes), con 25 % a 32 % de proteína. La dieta de las tortugas también puede incluir varios frutos y vegetales (plátano, lechuga, espinaca, mango, yuca, pepino) o vegetación nativa (arbusto mazote, Melampodium divaricatum y Jacinto de agua, Eichhornia crassipes). El tipo de alimento, su cantidad y frecuencia de suministro pueden variar en cada granja, según la posibilidad económica de adquirir el alimento.

Las condiciones externas no deseables más frecuentes en las tortugas se resumen en la Figura 2. Las lesiones en el caparazón y plastrón fueron muy frecuentes en las tres granjas: la frecuencia mayor (90 %) fue en NOE, y varió de 55 a 75 % en las otras dos granjas. Estas lesiones eran heridas, con frecuencia superficiales, en apariencia causadas por traumas y erosiones asociadas al contacto entre las tortugas y el ambiente.

Las lesiones en el caparazón y plastrón de las tortugas blancas no son normales, ya que tortugas silvestres no exhiben esta condición (Rangel et al., 2009). Las lesiones en caparazón pueden ser causadas por trauma, irritación química, problemas nutricionales, infecciones diversas, mala calidad del agua, sustratos abrasivos, hacinamiento, y medidas de cuidado insuficientes (Barten, 1996; McArthur, 2004). Las heridas por mordeduras y arañazos, se pueden deber a la conducta agresiva entre tortugas, que aumenta con una sobrepoblación.

La cantidad de tortugas mantenidas en cada estanque, según informaron los responsables de cada granja, fue 450 en GOB, 41 en TAB y 103 en NOE. Las densidades en cada estanque fueron, por lo tanto, 0.56 tortugas m^-2(2.95 kg m^-2) en GOB, 0.09 tortugas m^-2(0.51 kg m^-2) en TAB y 0.37 tortugas m^-1 (1.99 kg m ²) en NOE. Así, la densidad de manejo es notablemente más alta en GOB y NOE, por lo cual puede ser un factor causante de las lesiones externas en estas dos granjas. Esta densidad se debe reducir para mejorar la condición externa de las tortugas. La densidad de tortugas en TAB es más baja (0.51 kg m^-2) que en GOB y NOE; sin embargo, las tortugas presentan abundantes lesiones en caparazón, por lo cual hay otros factores que determinan esta condición, como es la calidad del agua.

Las lesiones externas deben ser manejadas con precaución, ya que estas heridas pueden ser colonizadas por virus y microorganismos, que dependiendo de la condición inmunológica del organismo, pueden causar infecciones secundarias (Chinnadurai y DeVoe, 2009). En el medio acuático, los patógenos son variados y pueden aumentar por mala higiene del medio. Un riesgo sanitario adicional en los estanques es la presencia de otras especies: tortugas hicoteas (Trachemys venusta), peces introducidos, y especies incidentales (moluscos, reptiles, aves), porque estos estanques están al aire libre. Las especies que conviven con las tortugas son potenciales transmisores de parásitos.

La palidez en la coloración de la mucosa oral fue frecuente sólo en NOE, e indicaría una aparente anemia (McArthur, 2004), pero este dato no es concluyente y se requiere más información clínica en sangre para un diagnóstico certero (Rangel et al., 2009). Los ojos aparentemente hundidos y la pérdida de elasticidad de la piel fueron comunes en GOB y NOE, y son signos de deshidratación en las tortugas (McArthur, 2004). Esta condición puede estar asociada con enfermedades metabólicas, problemas con balance fisiológico del agua, calidad del agua y alimentación inapropiada (Donogue, 2006; Mitchel, 2006). Además, tortugas de la granja NOE mostraron signos de irritación en los ojos por la alta frecuencia de opacidad parcial en la córnea.

Calidad del agua

Los estanques presentaron profundidades diferentes y agua turbia, con transparencia baja (> 0.5 m). GOB y NOE tenían niveles buenos de oxígeno disuelto (>3 mg L^-1). En TAB la aireación era poca (<3 mg L^-1) y la concentración de nitratos era mayor. GOB y TAB tuvieron los niveles más altos de DBO₅ y nitrógeno amoniacal. NOE tuvo los niveles más altos de sólidos suspendidos totales y ortofosfatos. GOB exhibió los mayores niveles de coliformes y un pH alcalino. Los niveles de referencia para pH fueron excedidos en GOB, para la DBO₅ en GOB y TAB, y para el oxígeno disuelto sólo en TAB. El nitrógeno amoniacal, sólidos suspendidos totales y coliformes fecales sobrepasaron los lineamientos en las tres granjas. El caso de las coliformes es llamativo en GOB porque los niveles sobrepasaron 24 veces el valor de referencia (Cuadro 1).

A partir de las entrevistas a los manejadores, se estableció que el agua para los estanques proviene, en orden de importancia, del subsuelo, arroyos cercanos, precipitaciones, pozos profundos e incluso de agua entubada para consumo humano. El nivel de agua en los estanques varía durante el año: hasta 3.5 m en temporada de lluvias (septiembre-octubre) y llegan a a secarse en estiaje (abril-mayo) en GOB y TAB; NOE presenta menor variación, fluctuando entre 5 y 4 m en el año. Los estanques pueden ser rellenados cuando el descenso del agua sea apreciable o la temperatura del agua sea elevada.

Los resultados de variables del agua mostraron una calidad pobre de agua en las tres granjas. Las falta de transparencia del agua puede deberse al crecimiento excesivo de plancton (promovidos por exceso de nutrientes, como nitrógeno y fósforo) y la suspensión de partículas de sedimento (Boyd, 1982).

El nitrógeno en los sistemas acuáticos se encuentra en tres formas: nitrógeno amoniacal (amonio-amoniaco), nitritos y nitratos, y su alta concentración en sistemas acuícolas se debe a fallas en el manejo del agua, sobrepoblación, alimentación excesiva y acumulación de materia orgánica (Roberts y Palmeiro, 2008). La forma más tóxica del nitrógeno amoniacal es el amoniaco (NH₃) producido en condiciones de bajo oxígeno disuelto, pH alto y temperatura alta (Navarrete et al., 2004). Los niveles de NH₃ en los estanques de las granjas fueron 27.7 % en GOB, 0.7% en TAB y 6.6 % en NOE, del NH₃ total; es decir, la concentración de NH₃ fue 0.45 mg L^-1 en GOB, 0.012 en TAB mg L^-1 y menor de 0.005 mg L^-1 en NOE (calculad o según Boyd, 1982).

Excesivas concentraciones de NH₃ comprometen la salud de animales acuáticos, como peces e invertebrados, por lo cual es una variable vigilada en sistemas de acuacultura (Hargreaves, 1998). Niveles de NH₃ inferiores a 0.06 mg L^-1 son seguros para el crecimiento de peces (Boyd, 1982). Sin embargo, se desconoce el efecto del exceso del NH₃ en el agua sobre la salud de las tortugas acuáticas, pero en tortugas terrestres es tóxico para el sistema nervioso central y exige grandes cantidades de agua para su eliminación (Holz, 2006). Los altos niveles de NH₃ en GOB y TAB pueden ser importantes en temporadas de mínima precipitación y máxima temperatura ambiental, cuando la temperatura del agua aumenta y sobre todo si el pH del agua es mayor a 7, todo lo cual favorece la forma NH₃. Las medidas sugeridas para reducir el nitrógeno en los estanques son cambios frecuentes del agua (30 a 50 %), reducción temporal de la cantidad de alimento suministrado y disminuir la densidad de tortugas. El pH alcalino y los niveles bajos de oxígeno disuelto se deben evitar (Roberts y Palmeiro, 2008).

Los estanques en GOB y TAB presentaron los niveles mayores de DBO₅, una variable indicadora de la cantidad de materia orgánica en un sistema y de la cantidad de oxígeno que requieren los microorganismos para procesarla (Sierra, 2011). En estos estanques, la carga alta de materia orgánica puede ser causada por la actividad primaria (organismos fotosintéticos), la acumulación de desechos de los organismos (heces y orina) o alimento no consumido. En un sistema acuático, la materia orgánica tiene una concentración inversa con el oxígeno disuelto, porque la oxidación de la materia orgánica requiere de oxígeno (Navarrete et al., 2004). Las condiciones anóxicas en TAB sugieren una carga excesiva de desechos orgánicos.

Los valores altos de coliformes en las granjas es un riesgo sanitario para quienes estén en contacto con los estanques. Este tipo de bacterias está en intestinos de diferentes vertebrados y su presencia indica contaminación por heces (Sierra, 2011). La cantidad de coliformes detectada en este estudio evidencia un ambiente altamente contaminado por excrementos de las tortugas, que facilita el crecimiento de microorganismos potencialmente nocivos para las personas y para los animales. Para reducir este contenido de bacterias se requiere un cambio completo del agua del estanque, y recambios parciales frecuentes. Otra técnica es la esterilización del agua mediante ozono o rayos UV (Stamper y Semmen, 2012), pero su costo alto dificulta su uso dadas las condiciones socioeconómicas de las granjas.

No hay protocolos para la crianza en cautiverio de tortuga blanca, pero se conocen aspectos de su biología y calidad de su hábitat natural, que se pueden usar para su manejo en cautiverio. Esta tortuga prefiere ambientes naturales con calidad ambiental alta, y vegetación riparia abundante para su refugio (Rangel et al., 2009; Zenteno et al., 2010). Las aguas naturales, con poblaciones de tortuga blanca, tienen en promedio 1.56 m de profundidad, 1.50 m de transparencia, 8.06 mg L^-1 de oxígeno disuelto y refugio de hasta 90 % (Zenteno et al., 2010). Los estanques evaluados distan de estas cualidades ambientales.

Más allá de las deficiencias en las granjas evaluadas, los éxitos y fracasos se deben analizar desde una óptica propositiva. Muchos avances en el tema se lograron con aprendizaje empírico, el cual se puede obtener mediante el manejo adaptativo, definido como la estrategia que permite aprender al hacer (Reever-Morghan et al., 2006). El manejo adaptativo implica usar la técnica actual para evaluar otras alternativas y adquirir conocimiento confiable sobre un sistema, aprendiendo de las pruebas que funcionen o no funcionen. Este tipo de manejo es planeado y conducido como un experimento y mantiene comunicación entre investigadores y productores; así, las decisiones de trabajo pueden mejorarse con el resultado de estudios sobre el sistema (Enck et al., 2006; Reever-Morghan et al., 2006). Con base en nuestro estudio hay líneas potenciales de un manejo adaptativo para resolver necesidades como la definición de la densidad adecuada de tortugas por estanque o de los rangos óptimos de operación para diversas variables de la calidad del agua.

CONCLUSIONES

AGRADECIMIENTOS

A la Granja de Tortugas del Gobierno del Estado, a la Granja de Tortuga Arroyo Tabasquillo y a la Granja de Tortugas Arca de Noé, por brindar el permiso para trabajar en sus instalaciones y con sus animales. A la Universidad Juárez Autónoma de Tabasco que apoyó con materiales, equipo y recursos económicos a través del proyecto UJAT-2008-C04-48. A SEMARNAT por otorgar el permiso para trabajar con la especie (SGPA/DGVS/07623/10). A CONACYT que dio beca para realizar estudios de doctorado al primer autor (número 239501).

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